基于浮游植物生物完整性的北部湾生态健康评价

黎明民，骆 鑫，付家想，蓝文陆

广西壮族自治区海洋环境监测中心站，广西 北海 536000

健康的生态系统对人类社会的发展起着重要的促进作用，随着人类活动的加剧，海洋生态系统遭到不同程度的破坏[1]。海湾生态系统所受的环境压力大，健康状况堪忧[2-3]。因此，海湾生态系统健康评价越来越受到国内外学者的关注，成为当今生态学中最具活力的前沿领域之一。

在评价水生态系统健康的指示物种法中，最初以鱼类作为研究对象的生物完整性指数(Index of Biotic Integrity，IBI) 由KARR在1981 年提出[4]，近年来这一评价体系被广泛应用于大型底栖动物、周丛生物、浮游生物和大型水生植物等水生生物类群中[5-9]。

浮游植物是水体生态系统初级生产者，利用浮游植物生物完整性指数(Phytoplanktonic Index of Biotic Integrity，P-IBI)评价水生态健康在国内已有一些报道。如蔡琨等[10]应用P-IBI评价了冬季太湖水生态健康质量，认为用其来评价水生态健康可能并不十分全面，但仍然是当前最行之有效的方法之一。国内将P-IBI应用于海洋生态评价的报道很少，孙永坤[11]将P-IBI应用于中国北方典型海湾(胶州湾)环境质量综合评价，认为评价效率约为90%。

笔者基于IBI健康评价的发展成果，研究P-IBI 指数在海湾生态健康评价中的方法构建，并以南方典型海湾(北部湾)为例，探讨其在海湾生态健康评价中的应用效果，以期为海湾环境质量评估和生态健康评价提供有效方法参考。

1 研究区域和方法

1.1 研究区域和采样点布设

北部湾为中国南海西北部，东面为雷州半岛，西南与越南相邻，是全国为数不多的“洁海、净海”之一。研究在北部湾近岸海域共布设44个采样点，具体见图1。

图1 研究区域和采样点布设Fig.1 Research areas and stations

1.2 P-IBI 指数构建

参照美国CARPENTER等的研究结果[12]和孙永坤[11]胶州湾生物完整性指数建立过程, 确立海湾浮游植物生物完整性指数的建立步骤为生境区域划分→评价因子选择→评价因子阈值确定→指数建立→指数验证与应用。

1.3 数据来源

用于北部湾生境区域划分的水质理化数据来自广西海洋环境监测中心站2011—2016年常规大面监测数据，每年分枯水期(3—4月)、丰水期(7—8月)、平水期(10—11月)监测3期，共18期监测结果，指标包括水温、盐度、水深、透明度、营养盐等。用于北部湾水质类别评价和生态健康评价的水质数据、浮游植物数据来自广西海洋环境监测中心站2016年常规大面监测数据，分别在枯水期、丰水期、平水期监测3期，选取表层海水样品数据。

水质状况判定依据《近岸海域环境监测规范》(HJ 442—2008)[13]中水质评价定性评价b)海水水质状况分级进行，非参数检验、相关性分析等统计分析均在SPSS 19.0 中进行，Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度、丰富度等群落结构指数值在专业生态学数据处理软件Primer6.0中计算完成，Shannon-Wiener多样性指数、Pielou均匀度中对数计算均取2为底数。

2 结果与分析

2.1 海水质量状况及浮游植物群落结构特征

北部湾近岸海域2016年枯水期海水质量最好，丰水期次之，平水期相对最差。枯水期近岸海域海水质量状况为“良好”，水质优良率为86.4%，无劣Ⅳ类水质，超Ⅱ类水质标准的因子为pH、无机氮(最大超标0.5倍)。丰水期近岸海域海水质量状况为“一般”，水质优良率为75.0%，劣Ⅳ类水质比例为13.6%，超Ⅱ类水质标准的因子为pH、活性磷酸盐(最大超标1.1倍)、无机氮(最大超标1.7倍)、化学需氧量(最大超标0.1倍)。平水期近岸海域海水质量状况为“一般”，水质优良率为72.7%，劣Ⅳ类水质比例为9.1%，超Ⅱ类水质标准的因子为pH、活性磷酸盐(最大超标1.1倍)、无机氮(最大超标1.3倍)。

2016年北部湾近岸海域浮游植物共鉴定出5门61属156种，以硅藻门占绝对优势，共113种，占总种类的74.8%。细胞密度变化范围为1.20×103～56.54×104个/L，平均值为4.65×104个/L。浮游植物优势种以硅藻为主，枯水期优势种为中华根管藻(RhizosoleniaSinensissp.nov.)、斯托根管藻(Rhizosoleniastolterforthii)、脆根管藻(Rhizosoleniafragilissima)、柔弱根管藻(Rhizosoleniadelicatula)和尖刺菱形藻(Nitzschiapungens)；丰水期优势种为中肋骨条藻(Skeletonemacostatum)、伏氏海毛藻(Thalassiothrixfrauenfeldii)、优美旭氏藻(Schrderelladelicatula)、叉状角藻(Ceratiumfurca)、大洋角管藻(Cerataulinapelagica)和环纹劳德藻(Lauderiaannulata)；平水期优势种为中肋骨条藻、尖刺菱形藻、柔弱菱形藻(Nitzschiadelicatissima)、伏氏海毛藻和环纹劳德藻。全年浮游植物Shannon-Wiener多样性指数变化范围为0.41～4.35，平均值为2.56。

研究区域海水质量状况较好，浮游植物以硅藻门占绝对优势。

2.2 生境区域划分

根据海湾理化参数特征选取透明度、无机氮、活性磷酸盐3项指标将研究区域划分为受损区、边缘区、参照区。透明度初选基准值确定参照美国CARPENTER等和中国胶州湾生境区域划分基准值的选取方法[11-12,14]，通过对透明度排序，选取1/3高值作为基准值；无机氮、磷酸盐参照海湾中度营养盐浓度作为基准值。对海湾采样点以上3项指标2011—2016年共18期监测结果排序并取中值，3项指标均不满足基准值要求的划入受损区，部分满足的划入边缘区，全部满足的划入参照区。

北部湾44个采样点透明度1/3高值为2.1 m。北部湾近岸海域富营养化状态总体良好，同时氮污染的程度远大于磷污染[15]，中度营养盐浓度选取《海水水质标准》(GB 3097—1997)[16]中无机氮二类标准限值(0.30 mg/L)、活性磷酸盐一类标准限值(0.015 mg/L)。

将北部湾2011—2016年3个水期各监测数据中值与3项指标基准值比较以划分生境区域，得到北部湾枯水期、丰水期和平水期的区域划分结果(表1)。北部湾3个水期中的受损区主要位于茅尾海的S14、S15、S16和S17共4个采样点以及紧邻茅尾海的S13及S19采样点(表1及图1)。

表1 分区采样点Table 1 Stations in each water period

从生境区域划分的结果来看，3个水期受损区划分结果基本一致，边缘区和参照区差别较大。

2.3 候选生物因子确定和筛选

候选生物因子考虑群落结构特征、生长量、对环境胁迫(变化)的响应等[17]，包括浮游植物数据群落结构特征(如生物多样性指数、总丰度、重要优势类群丰度及其比例等)。对候选的生物因子先进行判别能力检验，使用Mann-Whitney 非参数检验法，选取能够较好的区分参照区和受损区的因子(P<0.05)。通过判别能力分析得到的因子进行Pearson 相关性分析以剔除冗余，以P<0.05的因子作为相关性显著标准。候选因子之间相关性不显著的直接保留；相关关系显著的因子之间，优先考虑保留包含信息量大的因子。

北部湾3个水期候选因子选取多样性指数、均匀度、丰富度、总丰度、硅藻丰度、甲藻丰度、甲藻/硅藻、根管藻丰度、菱形藻丰度、海毛藻丰度、骨条藻丰度共11项。Mann-Whitney 非参数检验结果见表2，所有因子均满足条件，进入下一步计算。Pearson 相关性分析结果见表3、表4和表5，最终确定枯水期采用硅藻丰度、甲藻/硅藻、菱形藻丰度、骨条藻丰度4个因子；丰水期采用丰富度、硅藻丰度、甲藻/硅藻、根管藻丰度4个因子；平水期采用多样性指数、甲藻/硅藻、根管藻丰度、海毛藻丰度4个因子。

表2 Mann-Whitney 非参数检验结果Table 2 Results of Mann-Whitney test

注：“—”表示枯水期无此因子。

表3 枯水期备选P-IBI指标的Pearson 相关性分析Table 3 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the dry season

注：“*”表示P>0.05。

表4 丰水期备选P-IBI指标的Pearson 相关性分析Table 4 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the wet season

注：“*”表示P>0.05。

表5 平水期备选P-IBI指标的Pearson 相关性分析Table 5 Pearson’s correlating coefficient between candidate biological metrics in the normal season

注：“*”表示P>0.05。

使用Mann-Whitney 非参数检验法、Pearson 相关性分析筛选后，3个水期各有4个因子满足条件，甲藻/硅藻在3个水期中均入选。

2.4 评价因子得分阈值确定

分别统计已经确定的各项评价因子，分为受损区和参照区2组,并对每组数据进行排序，分别取每组15%、25%、50%、75%、85%的数据值作为待选取数据。每一项评价因子分别计分，根据每一项因子数值是否接近、稍微背离和明显背离参照区群落因子分别得分为5、3、1[11]。选取参照区和受损区差异明显的数据，参照区内最合适的50%范围值作为5分阈值，参照区分布值一端(或两端)的数值为1分阈值，剩余区域为3分区域。

北部湾3个水期得分阈值选取结果和赋分标准如表6所示。骨条藻丰度越高代表赤潮风险越大，赋分越低，其余指标越高代表环境质量越好, 赋分越高。

通过上述方法，建立评价赋分体系。

表6 浮游植物指标阈值选取及赋分标准Table 6 Threshold selection of phytoplankton index and assignment standards

注：“*”表示15%代表的因子数据是从小到大第15%分位数值，依此类推；加粗数值为选定的因子阈值。

2.5 赋分与P-IBI建立

按2.4节的赋分方式对筛选出的浮游植物评价因子进行赋分，将单项评价因子赋分结果取平均值即得P-IBI值。

2.6 北部湾P-IBI健康评价结果

以参照区P-IBI值分布的25%分位数作为健康评价标准[17-18]，对小于25%分位数值的分布范围进行三等分，分别代表“一般”、“较差”和“极差”3个健康程度。

表7 P-IBI指标体系健康评价标准Table 7 P-IBI indicator system health evaluation standard

使用建立的P-IBI和表7的评价标准对北部湾海域3个水期分别进行评价。枯水期平均得分为3.26，30个采样点评价结果为“健康”，8个为“一般”，3个为“较差”，3个为“极差”；丰水期平均得分为3.09，27个采样点评价结果为“健康”，5个为“一般”，6个为“较差”，6个为“极差”；平水期平均得分为2.86，27个采样点评价结果为“健康”，4个为“一般”，5个为“较差”，8个为“极差”，评价结果见图2。

2.7 P-IBI与水质类别的相关性分析

依据《海水水质标准》(GB 3097—1997)中无机氮、活性磷酸盐标准限值，对2016年3个水期中各采样点的水质监测数据进行水质类别评价，Ⅰ类水质的赋分为5，Ⅱ类水质为4，Ⅲ类水质为3，Ⅳ类水质为2，劣Ⅳ类水质为1。将2016年3个水期各采样点P-IBI与水质类别进行Spearman相关性分析，结果见表8。在3个水期中，P-IBI均与水质类别正相关，水质越好，P-IBI越高，其中枯水期相关性不显著，丰水期和平水期均为极显著。

表8 P-IBI与水质类别间的Spearman相关分析Table 8 Spearman correlating coefficient between P-IBI and water quality type

注：“**”表示在0.01水平上显著相关。

图2 P-IBI评价结果(左图)及参照区和受损区结果比较(右图)Fig.2 P-IBI ecosystem health assessment results (left) reference area and damaged area results (right)

3 讨论

3.1 北部湾近岸海域生态健康状况

评价结果显示北部湾近岸海域大多数采样点都达到健康水平，表明了北部湾生态健康状况较好。北部湾海域3个水期中枯水期生态系统健康状况相对较好，丰水期次之，平水期最差。距岸较远的大部分海域打分较高，生态系统健康状况相对较好。北部湾周边社会经济发展较为落后，北部湾被誉为中国大陆岸线上的一片洁净海域，持续多年的监测结果显示北部湾优良水质占比在80%以上甚至超过90%，因而其生态健康状况理应处于相对较健康的状态。李凤华[19]通过定性方式的评价结果表明北部湾大多数海湾都是健康状况。研究基于P-IBI评价的总体结果与李凤华的研究结果基本一致，表明了北部湾近岸海域总体上仍保持着健康的状态。3个水期生态系统健康状况存在差异，主要是由于不同水期淡水汇入量不同，淡水汇入引发流域及海湾输入某种营养盐量失衡，导致海湾营养盐结构和生物结构失衡，进而引起生态系统组成结构及功能偏离原来的状态[2]。

研究同时发现北部湾距岸较近(尤其是靠近河口)的海域生态健康相对较差。距岸较近的海域中，除距离入海河口较远的北海银滩、防城港企沙半岛、江山半岛附近海域打分较高，其余距入海河流河口较近的海域评价结果都较低，其中最低的为茅尾海海域，4个采样点在3个水期水质几乎均为“极差”(枯水期部分采样点为“一般”和“差”)；廉州湾在丰水期和平水期也基本处于“差”-“极差”的水平。茅尾海是目前北部湾近岸海域中水质最差的区域，廉州湾也经常出现水质超标的现象。蓝文陆和李天深对钦州湾的研究表明茅尾海生态系统在2012年就处于亚健康的状态，主要原因是钦江和茅岭江流域以及海湾周边人口和经济快速增长而导致输入海湾的营养盐和有毒有害污染物增加，海湾有机污染、富营养化和其他污染加重；海湾周边的经济生产活动占用生态系统栖息地，对生态系统过多的扰动和索取，导致生态系统活力、维持能力和功能等减弱，给生态环境带来了较大影响[2]。李利[20]对廉州湾的研究结果也显示2007年和2009年廉州湾分别处于健康和亚健康的状态，这和笔者研究基于P-IBI的评价结果基本一致，表明了北部湾近岸海域靠近河口的部分海湾生态健康已出现了问题，需要加大关注尽快采取措施保护修复。此外，研究结果也显示涠洲岛附近海域的部分采样点在丰水期的打分为较差，这可能与珊瑚礁区域特殊的生境特征有一定的关系，也有可能与近年来涠洲岛旅游开发导致的污染指数上升、人为扰动越来越严重[21]等因素有关，需要在后续的研究中加大关注。

3.2 浮游植物生物完整性指数在海湾评价的适用性

浮游植物受环境影响显著，对环境变化较为敏感，环境的轻微变化可能就会导致浮游植物数量和结构特征发生较大的变化。相对于水质的各项物理化学指标，浮游植物是一种波动较大的不稳定参数。虽然从20世纪末开始，环境保护工作关注的重点由水质转变到生态，但由于浮游植物数据较多，变动较大，始终只利用化学指标进行生态环境的评价。随着生态环境质量评价的发展，生物多样性指数(如Shannon-Wiener多样性指数)被引入作为生境质量等级的评价指标，也被纳入《海洋监测规范》和《近岸海域环境监测规范》等规范文件的评价指标中。Shannon-Wiener多样性指数在国内外普遍被用来描述生物群落的生态学特征，能反映污染状况、季节变化等。但由于水质和生物多样性之间的相关性较差，应用生物多样性来指示生态环境质量的结果与水质评价的结果存在着太大的差异。在该研究中北部湾近岸海域浮游植物的多样性结果集中在1～3范围，按照生境质量评价标准北部湾近岸海域主要处在“一般”-“差”之间。该研究团队也利用了浮游植物和底栖生物多样性指数结果，参照《近岸海域生态环境质量评价技术导则》(征求意见稿)，对2014年北部湾近岸海域生态环境质量进行试验性评价，结果显示2014年全年平均海水环境质量评级为“极差”，其中等级为“优”的采样点比例为0，等级为“良好”“一般”“差”和“极差”的采样点比例分别为9.09%、13.64%、36.36%和40.91%。这种结果与北部湾近岸海域是中国大陆岸线最洁净的海域之一以及80%以上水质优良率的现状特征及水质结果反差太大，利用单一或组合的生物多样性指数来评价海洋生态环境质量或健康结果与人们基本的感受明显不符。这表明了目前仍缺乏一种参数较少却又能较好反映海洋生态健康状况的评价方法。

研究基于IBI理论，构建了海湾P-IBI生态健康评价方法，并对北部湾进行了应用与验证。在北部湾的应用结果发现基于P-IBI的生态健康评价结果与水质类别有明显的正相关性，而且如前所述，P-IBI评价结果无论是在季节变化或空间分布特征与水质评价结果均非常吻合，总体上呈现出了污染较重的区域生态健康状况较差、水质很好的区域生态健康状况较好的一致性，而且也与同海区之前采用定性和生态系统PSR模型的研究结果有非常好的吻合性。这在较大程度上表明了应用P-IBI来进行海湾生态健康评价有较好的适用性和可操作性，其有效解决了用生物多样性指数评价带来的与水质评价结果不符的问题，也有效避免了生态系统PSR模型评价指标体系动辄需要采用数十个指标的问题，可以在以后的生态环境质量评价工作中考虑引入P-IBI指数开展评价。

3.3 浮游植物生物完整性指数评价近岸海域生态健康的局限性

研究应用P-IBI开展近岸海域生态健康评价的尝试，虽然总体上的评价结果与水质评价结果及先前的研究结果基本一致，但也存在一些问题。如在靠外的采样点，从水质上来看基本属于Ⅰ类水质，从生境划分上也基本属于参照区，但在部分评价结果中P-IBI指数却较低。即使除去涠洲岛附近可能受到人为扰动的采样点，仍有钦州湾南部、北海南部等部分靠外采样点P-IBI指数较低，生态健康处于“一般”甚至“较差”的水平。这与水质评价结果明显不符，也和生态健康的基本认识有一定的差异，表明了P-IBI在近岸海域生态健康评价中仍存在一定的局限性。

浮游植物生物完整性指数用于评价生态系统健康状况时，目前更多的应用在相对静止的水体(如湖库等)[17]，在相对动态的水体中应用较少。谭巧等[22]把浮游植物生物完整性指数应用于长江上游河流健康评价中，认为虽然浮游植物漂流在江河中，样本对采样点的代表性和采样的均一性存在质疑，生活周期短，不能反映采样点长时间的生态健康状况，但浮游植物对环境变化反应灵敏，能在短时间内做出响应，可以通过设置合理的采样时间、采样频次来构建浮游植物生物完整性。研究仅使用了2011—2016年共6年的水质数据作为生境划分的依据，同时也使用了2016年全年的数据来进行应用与验证，可能数据量还不够，所筛选的指标、阈值和赋分等均有待进一步的验证优化，也无法较为完整的找出P-IBI局限性的原因以及替代措施，这需要后续研究中进一步加大数据量来研究与验证。

4 结论

生物完整性指数自KARR提出并用于水生态健康评价的30多年来，一直是一种重要且被广泛应用的方法。研究构建了北部湾浮游植物生物完整性指数，通过指数与水质类别的一致性评价结果来看，两者存在高度正相关，因此，应用浮游植物生物完整性指数评价海湾生态系统健康状况可行。

生态健康评价需要大量的数据，浮游植物样品由于在空间区域的代表性和采样的均一性方面与底栖生物、鱼类等相比存在先天的不足，更需要大量的数据支撑，因此，研究建立的海湾P-IBI指数在未来的工作中还需要更多的数据补充并完善因子选择阈值选取等，提高结果的准确性和可行性。