武夷山落叶林木本植物细根性状研究

王钊颖,程 林,王满堂,孙 俊,钟全林,,李 曼,程栋梁,,*

1 福建师范大学福建省植物生理生态重点实验室, 福州 350007 2 江西武夷山国家级自然保护区管理局, 上饶 334500 3 枣庄学院城市与建筑工程学院, 枣庄 277160 4 福建师范大学地理研究所, 福州 350007

细根通常被定义为直径小于2 mm的根,且包括菌根[1],尽管细根生物量对森林总生物量的贡献相对较小(通常小于5%),但很大一部分(估计高达76%)森林年总净初级生产力(NPP)可能被分配给细根[2-3]。细根作为植物吸收水分与养分的重要器官,其生产和周转构成了森林生态系统物质循环和能量流动的重要组成部分[4]。与叶相比,根性状如：根氮含量(RNC)、根磷含量(RPC)、根的氮磷比(RN∶P)、根组织密度(RTD)、比根长(SRL)和比根面积(SRA)等在采集、测量等方面更复杂和困难,由于其在指示植物的生长和分布等方面的意义重大[5],正逐渐成为生态学界的研究热点[6]。

生活型相同的物种,一般具有相似的性状特征,对环境表现出相似的响应;反之,生活型不同的物种,则在功能上表现出差异性,对环境及某些生态过程的响应也有所不同[7-8]。有研究表明,木本植物的RNC和RPC均显著低于草本植物,但RN∶P显著高于草本植物(P<0.05)[9]。龚时慧[10]对木本植物的进一步研究发现,在不同生活型间RTD和RNC均值呈现出极显著差异(P<0.01),落叶乔木的RTD和灌木与半灌木的RNC高于其他生活型植物;同时王晓洁[11]的研究结果显示,灌木的RNC和 RPC均显著高于乔木,而RN∶P在乔木和灌木中无显著差异。木本植物不同生活型物种在功能性状上的表现有所差别,在对环境的适应能力以及对资源的占有能力等方面各不相同,因而会在生长过程中相互作用,影响彼此的生长[10]。由于植物的性状与其生长对策及利用资源的能力紧密联系[12],研究不同生活型物种间植物细根性状的差异,有助于我们剖析不同植物物种适应环境所形成的生存对策。

同叶性状一样,根性状也不是孤立的,它们彼此互相联系,共同对植物体的生长起作用,使其对环境产生更强的适应能力[13]。例如高等陆生植物养分计量的普遍规律之一,即植物N、P之间存在正相关关系[14]。多项研究[5, 15-16]均表明,SRL和RTD具有显著乃至极显著的负相关关系。戚德辉等[5]的研究表明RNC与RN∶P有着显著正相关关系,RPC与RN∶P有着显著负相关关系,同时RNC与RTD呈显著正相关,但龚时慧等[17]和Craine等[18]研究发现RNC与RTD二者存在负相关关系。有研究表明[19]RNC与SRL存在正相关,但Valverde等[20]、周鹏等[21]和Tjoelker等[22]的研究表明SRL和RNC不具有相关性。研究植物细根功能性状之间的关联,将使人们对植物细根各性状间相互作用的机理有更加深入的了解,有助于进一步理解植物在其生长发育的过程中,是怎样针对不一样的环境去合理地利用与分配资源的[13]。

武夷山国家级自然保护区拥有世界同纬度现存面积最大、保存最完整的中亚热带森林生态系统[23-24],研究该地区森林植物的意义尤为重大。权伟等[25-26]对武夷山不同海拔高度植被细根的生物量、比根长等的时空变化进行研究,卢宏典等[27]对武夷山木本植物根与叶的氮磷生态化学计量学特征进行研究,然而当前该区的研究仍多以植被的物种多样性、垂直分布规律,以及群落动态研究等方面为主,关于落叶林植物地下部分在物种间的差异及细根性状间的关系尚不明确。因此,本研究以江西武夷山国家级自然保护区为研究区,试图探讨以下两个问题：(1) 武夷山落叶林群落中不同生活型物种的细根性状是否存在显著差异;(2) 武夷山落叶林群落细根性状之间是否存在显著相关性。从而为武夷山以及其他地区不同植物群落生态系统的科学管理和研究提供依据。

1 材料与方法

1.1 研究区概况

研究区位于江西武夷山国家级自然保护区境内,其经纬度位置为27°48′11″—28°00′35″N,117°39′30″—117°55′47″E之间,处于江西省东部,铅山县南沿,武夷山脉北段西北坡,平均海拔1200 m[28]。该区主峰黄岗山海拔2160.8 m,是我国大陆东南第一高峰;当地属中亚热带季风气候,年均温13.2℃—14.8℃,极端最低温-14.2℃,极端最高温36.3℃,且随海拔高度的上升,年、季、月平均气温均呈递减趋势,年均温的垂直递减率为0.44℃/100 m;年均降水量2583 mm,4—6月是该区降水的集中期;年蒸发量778 mm,年均相对湿度72%—92%,年日照时数774—1144 h,年平均无霜期231 d[29]。武夷山境内动植物多样性异常丰富,森林覆盖率达到97%以上;海拔从低到高,土壤可分为山地黄红壤(400—600 m)、山地黄壤(600—1300 m)、山地暗黄棕壤(1300—1900 m)、山地草甸土(1900 m以上)[28]。

1.2 样地设置

依据黄岗山海拔1818 m处落叶林群落植物的实际分布情况,采用典型样地调查法,在样地内设3个20 m × 20 m样方,各样方间隔不小于20 m,又将每个样方划分为4个10 m × 10 m的小样方。在样地内选取3个受干扰较少的土壤剖面,按0—10 cm及10—20 cm土层采集土壤样品,去除落叶及草根,用于化学指标的测定(表1)。并对各样方内所有胸径≥ 5 cm的林木进行逐一挂牌,记录树种名、胸径和树高等,计算各树种的重要值(表2),测得样地内林木的平均胸径为(11.36±8.21) cm、平均树高为(6.88±2.44) m。

表 1 不同土层土壤C、N、P含量(平均值±标准差)

1.3 细根采集

本研究开展于2016年7月,选取落叶林群落样地内典型的22种木本植物进行细根的采集,根据生活型划分包括灌木13种、乔木9种。采样时,对样地内的物种选取3棵具有代表性的标准木,在树冠区按3个方位(以树干为原点的圆的三等分线上)距树干0.5 m左右(树冠内)处,用铲子将地面的凋落物清理干净后,进行细根采集(由于森林树木根系错综复杂,为保证根系取样准确,我们采取的方法是先找出树木主根,并沿主根延伸方向获取细根),将取出的带有土壤的细根装入密封袋,做好标记带回驻地后,装入0.15 mm网袋在流水下反复淘洗,分拣出细根,并使用扫描仪(EPSON Perfection V37/V370)扫描细根。最后将洗净晾干的细根样品装入密封袋,做好标记后带回实验室。

1.4 指标测定

(1) 细根根长、表面积和体积：使用Microsoft Excel 2013记录细根分析软件(WinRHIZO Pro 2009b)分析扫描图像直接获得的细根根长(cm)、表面积(cm2)和体积(cm3)。

(2) 细根干重：将所有细根放入烘箱,在65℃的温度下烘干72 h至恒重,用电子天平称重(精确到0.01 g)。

(3) 细根根组织密度(Root Tissue Density, RTD)(g/cm3)：细根干重(g)/细根体积(cm3)。

(4) 细根比根长(Specific Root Length, SRL)(cm/g)：细根根长(cm)/细根干重(g)。

(5) 细根比根面积(Specific Root Surface Area, SRA)(cm2/g)：细根表面积(cm2)/细根干重(g)。

忽然，一只漂亮的鸟儿在殿外跳跃，然后展翅飞远。御座上的孩童对暗潮汹涌的洪流毫无所觉，而是向着飞走的鸟儿，露出了天真的笑容。

(6) 细根氮含量(Root Nitrogen Content, RNC)(mg/g)和土壤碳氮含量：细根氮含量利碳氮元素分析仪(Elemental Analyzer Vario EL III)测定;土壤碳氮含量用碳氮元素分析仪(Vario MAX)测定。

(7) 细根磷含量(Root Phosphorus Content, RPC)(mg/g)和土壤磷含量：均在H2SO4-H2O2中消煮后用连续流动分析仪(Skalar San ++)测定。

(8) 细根氮磷比(Root Nitrogen/Phosphoruse ratio, RN∶P)：细根氮含量(mg/g)/细根磷含量(mg/g)。

1.5 数据处理

首先用Microsoft Excel 2013软件进行数据整理;其次用SPSS 19.0软件对各细根性状和样地组成的相关指标的均值及标准差进行计算,并使用单因素方差分析法(one-way ANOVA)对不同生活型物种细根性状的差异(α=0.05)进行分析;然后将数据进行以10为底的对数转换,使其符合或接近正态分布,采用Pearson相关分析法分析细根性状间的相关性;最后通过标准化主轴估计(standardized major axis estimation, SMA)的方法[30],用R- 3.2.5软件中的“smart”程辑包[31],计算存在相关性性状的线性拟合度R2、显著性水平以及斜率。图像绘制均在Origin 9软件中进行。

2 结果与分析

2.1 落叶林细根性状的分布状况

由表2和图1可知,武夷山落叶林群落木本植物的平均根氮含量(RNC)为(10.27±3.11) mg/g,其中野花椒和白蜡树的RNC显著高于其他物种,云锦杜鹃则显著低于其他物种;平均根磷含量(RPC)为(0.63±0.17) mg/g,其中野花椒和毛果槭的RPC显著高于其他物种,白檀的值显著低于其他物种;平均根氮磷比(RN∶P)为16.36±2.61,其中白檀的RN∶P显著高于其他物种,毛果槭的值最低;平均根组织密度(RTD)为(0.10±0.02) g/cm3,其中坛果山矾的RTD最大,白蜡树最小;平均比根长(SRL)为(1582.65±186.67) cm/g,其中SRL较大的是泡花树和梅叶冬青,较小的是坛果山矾和天目木兰;平均比根面积(SRA)为(464.81±64.10) cm2/g, 其中SRA最大的是白蜡树,最小的是坛果山矾。不同树种之间细根性状的差异显著(P< 0.05)。

图1 落叶林细根性状的分布频率Fig.1 Distribution frequency of fine root traits in deciduous forestRNC: Root Nitrogen Content; RPC: Root Phosphorus Content; RN∶P: Root Nitrogen/Phosphoruse ratio; RTD: Root Tissue Density; SRL: Specific Root Length; SRA: Specific Root Surface Area

表2 样地物种组成及其细根性状(平均值±标准差)

IV: Important Value; RNC: Root Nitrogen Content; RPC: Root Phosphorus Content; RN∶P: Root Nitrogen/Phosphoruse ratio; RTD: Root Tissue Density; SRL: Specific Root Length; SRA: Specific Root Surface Area

2.2 落叶林不同生活型物种细根性状的比较

由图2可知，不同生活型的物种之间,灌木和乔木在RNC、RPC、RN∶P、RTD和SRA等细根性状上均无显著差异(P> 0.05);只有SRL在灌木和乔木中存在显著差异,灌木的SRL显著高于乔木(P=0.033)。

图2 落叶林不同生活型植物的细根性状Fig.2 Fine root traits of different life-form plants in deciduous forest不同小写字母表示同一细根性状在不同生活型中存在显著差异,无标注表示不存在显著差异(P > 0.05)

2.3 落叶林细根性状间的关系

由表3和图3可知,在细根性状之间,RNC与RPC存在着极显著正相关关系,与RTD存在着显著负相关关系,但与RN∶P、SRL、SRA的相关性不显著;RPC还与RTD存在着极显著负相关关系,但与SRA存在着极显著正相关关系;RTD与SRA的相关性最高,存在着极显著负相关关系;RN∶P与其他细根性状的相关性均不显著;SRL仅与SRA存在着极显著正相关关系。

表3 落叶林细根性状间的相关系数

*表示P< 0.05;**表示P< 0.01

图3 落叶林细根性状间的关系Fig.3 Relationships between fine root traits in deciduous forest

3 讨论

3.1 落叶林细根性状的分布状况

氮(N)与磷(P)是植物在成长过程中不可或缺的两种矿质营养元素,参与植物生长中所需的蛋白质以及遗传物质的合成,对植物发育有着重要的作用[32],在生物地球化学循环中占据重要地位[33]。江西武夷山落叶林木本植物的平均根氮含量(RNC)为(10.27±3.11) mg/g,相对高于我国的平均值9.16 mg/g[33];平均根磷含量(RPC)为(0.63±0.17) mg/g,相对低于我国平均值0.954 mg/g[33]。本结果部分地证实了Kerkhoff等[34]的观点：与较冷的地点相比,相对于N来说较温暖地点的植物具有较低的P含量。细根主要是从土壤中吸收养分,N含量偏高一方面可能是由于中国东部亚热带地区长期N沉降导致土壤N含量偏高[35],另一方面可能是因为采样时间为夏季,气温高,森林生态系统物质循环旺盛,植物和土壤腐殖质等释放了有机态氮等,相对增加了植物可利用的氮源[36- 37];P含量偏低可能是由于该区域高温多雨,土壤富铝化作用明显,大多数土壤呈酸性或强酸性,而不少酸性土壤固磷强度大,导致该地区细植物所能吸收的P较少[38]。N∶P能够衡量植物体的营养状况[13],是决定植物群落的结构与功能方面的关键指标[39]。Koerselman等[40]曾指出N∶P高于16植物可归为受P限制;低于14为受N限制;介于14—16之间时可能受P限制也可能受N限制,也可能同时受到二者的限制。该落叶林群落植物根的平均氮磷比(RN∶P)为16.36±2.61,处于全球平均水平14.3—21.5[41]之间,但远高于中国植物细根N∶P平均值14.27[33]。Reich和Oleksyn[42]、Wardle等[43]的研究结果表明,北方和温带的森林生产量普遍受到N限制,而亚热带常绿林和热带雨林则主要受到P限制。该群落RN∶P偏高可能是由于P含量相对较低,说明生长于亚热带的武夷山植物可能在更大的程度上是受到P元素的限制和影响。

组织的伸展力和防御力在一定程度上能够通过根组织密度(RTD)体现出来,若植物根系有较大的RTD,其组织的伸展力和防御力在一定程度上也将较大[44]。本研究表明,细根的平均根组织密度(RTD)为(0.10±0.02) g/cm3,相对高于邹斌等[45]所研究的亚热带天然林4种树木的平均水平;但低于郑颖等[44]、Kong等[46]以及Luke等[47]研究中植物的平均根组织密度,表明其防御力相对较弱。比根长(SRL)也是关键的细根性状之一,它表示根系在“投资”和“收益”方面的关系[48],高SRL可能通过更快地获取土壤资源促进植物更快地生长[49]。该落叶林群落平均比根面积(SRA)为(464.81±64.10) cm2/g;平均比根长(SRL)为(1582.65±186.67) cm/g,虽高于郑颖等[44]的研究中延河流域温带森林的平均值,但相对低于邹斌等[45]、Kong等[46]以及Luke等[47]研究植物比根长的平均范围,表明武夷山落叶林群落植物根系的水分与养分获取能力也相对较弱。这些差异的存在,可能与不同森林所处的环境、所研究物种的样本数量及遗传背景不同有关。

3.2 落叶林不同生活型物种细根性状的差异

本研究表明,落叶林群落细根性状在乔木和灌木这两种不同生活型物种间,只有比根长(SRL)具有显著差异(P< 0.05),灌木比乔木具有更大的SRL。植物的SRL越大,其在水分与养分的获得上会越发有利[50]。因此,从一定程度上来说,该落叶林群落内的灌木比乔木在吸收水分和养分方面具有更大的优势。从生长速度这方面来看,灌木的生长速度相对来说快于乔木[51],这与一般观点所认为的生长比较快的植物常常会比生长比较慢的植物拥有较大的SRL[52]相一致。

相关研究表明,不同生活型之间的一些植物根系功能性状呈现出显著的差异：寇萌等[53]、徐琨等[54]和Freschet等[55]对不同生活型植物的SRL进行研究时,均发现木本植物(乔木、灌木)的SRL显著小于草本植物;龚时慧[10]研究发现,落叶乔木的RTD和灌木与半灌木的RNC显著高于其他生活型植物(P< 0.01);王晓洁[11]的研究结果表明,灌木的RNC和 RPC均显著高于乔木,而RN∶P在乔木和灌木中无显著差异。这些差异的产生有可能是因为乔木、灌木、草本这3种不同生活型的植物在其所处群落中的地理位置各异,在接受光、热、水等方面存在差异[11],从而造成不同生活型的植物在对相同环境的适应能力方面存在一定的差异[56]。基于性状的“群落构建理论”指出：在一局域群落中,竞争或许会致使性状趋异,但生境筛选可能致使性状趋同[57-58]。生境筛选效应使得不同物种往往为适宜同一环境而形成较为一致的性状特征[17],本研究采集的均是低级根,结果中除SRL外,其余细根性状在灌木和乔木间的差异均不显著,这很可能与生境筛选效应使性状趋同有关。

3.3 落叶林细根性状间的相关性

植物功能性状间存在相关性可能是由于自然选择使某些性状对环境产生特定的联合适应,若不同物种中有两个或者是多个重要的植物生态学性状都拥有一致的相关性时,就能够被认为是植物性状变化而形成的一个策略维度[59-60]。植物功能性状间的权衡能够揭示一些主要的植物生态策略,辅助人们更好地研究物种的分布与生态系统过程[61]。

武夷山落叶林群落中植物细根N、P元素之间具有极显著的正相关性,植物能够正常生长发育与多种元素的供给息息相关,在植物的大部分生命活动中N、P这两种营养元素往往是同时被需要的[13],这体现了陆生高等植物养分计量的普遍规律[62],能够保障武夷山落叶林群落的稳定生长发育。一个地区N、P元素的相对供应水平可以通过植物N∶P来反映[39],但在本研究中RN∶P与其他性状均无显著相关性,这可能表明当前该落叶林群落N、P元素的营养平衡状况对其他根性状的影响较小。

本研究中,SRL和SRA之间具有极显著的正相关关系,当单位重量根的长度(SRL)越长,其表面积也越大[63]。一般认为,植物体如果拥有较大SRL和SRA,在水分与养分的获取上会更有利[50]。很多研究[5, 15- 17, 44]表明,SRL和RTD具有显著乃至极显著的负相关关系,同时周鹏等[21]指出这种关系要在种群水平上才呈现出来。虽然本研究中RTD和SRL不存在显著相关关系,但RTD和SRA具有极显著的负相关关系。SRA与RTD之间的负相关关系是植物对养分吸收的一种策略[15],有较大SRL或SRA的植物往往RTD较小,根系延伸与周转速率则较快,对养分及水分有较强的吸收能力,相应地该植物对环境也有较强适应能力[54]。

本研究与龚时慧等[17]、郑颖[64]以及Craine等[18]的研究结果均表明RNC与RTD之间呈显著的负相关关系;同时本研究还发现RPC与RTD之间也存在极显著的负相关关系,植物通过根系吸收来的养分大多会用于防御构造的构建[5],但可能植物在通过增加根组织密度来增强其防御能力的同时比根长会相对降低,对养分的吸收能力会有所下降。宋光[16]研究发现RPC和SRL存在显著正相关;而本研究发现二者无显著关系,但RPC和SRA存在极显著正相关。周鹏等[21]、Valverde等[20]以及Tjoelker等[22]对草本植物RNC与SRL的研究结果与本研究一致,发现上述二者并无显著相关,而Reich等[19]研究表明植物SRL越大,RNC越高。还有一些关于乔木的研究报告指出,RNC和SRL之间或者SRL和RTD的关系比较差或者不显著[65]。在不同地区学者的研究中,细根性状的相关性均存在着一定的差别,这可能是由于在不一样的时空尺度中,环境背景和植物系统发育均有着巨大差异。

4 结论

本研究结果表明,武夷山落叶林群落不同层片的细根性状存在差异性,灌木的比根长显著高于乔木,这可能反映了灌木倾向于通过增加SRL来提高水分和养分的获取能力以增强与乔木的竞争优势;同时不同细根性状间存在一定程度的相关性,如SRA和RTD存在极显著的负相关关系,表明群落中的植物通过改变SRA及RTD进行生长与防御之间的权衡。在将来细根性状的研究过程中,需要收集较大的样本数据,同时也要注重采样过程中植物年龄和根序等方面的统一性以及考虑植物系统发育和其所在环境的异质性。