植物化学计量学：一个方兴未艾的生态学研究方向

田地，严正兵，方精云†

①首都师范大学 生命科学学院，北京 100048；②北京大学 生态研究中心，城市与环境学院；北京大学地表过程分析与模拟教育部重点实验室，北京 100871

1 什么是植物化学计量学？

植物化学计量学由化学计量学(stoichiometry)发展而来。1792年，化学计量学由德国化学家Richter(图1左)提出，是一门“元素测量科学”[1]，其中经典的“定比定律”指出，每种化合物均由固定的元素组成，而且在化学反应中，反应物与生成物之间存在特定的数量关系，也就是“计量”的意思。1862年，德国著名化学家李比希(Liebig)在研究植物生长的影响因素时，发现供应量最低的元素决定植物生长，被称为“李比希最小因子定律”(Liebig's law of the minimum)，在农业施肥中得到广泛应用[1]。早期科学家对化学计量学的这些探索，推动了生态学领域关于生物体元素组成和元素间关系的研究。

20世纪30年代到50年代，美国海洋学家首次证明海洋浮游生物的碳氮磷比(C:N:P)为106:16:1[2]，这一开创性研究揭开了生态化学计量学研究的序幕。之后，美国湖沼学家Elser(图1中)系统梳理了生态化学计量学的概念(ecological stoichiometry或stoichiometric ecology)，把生态化学计量学简单地表述为：研究生物有机体化学元素组成和生态系统能量平衡的科学[3]。21世纪初，我国生态学者韩文轩(图1右)等率先利用大量陆生植物数据，系统研究了碳、氮、磷、硫等生命基本元素在陆地生态系统中的耦合关系，特别是在植被和环境中的循环、转化与分布的规律，推动了我国植物化学计量学的研究[4-5]。

生态化学计量学在发展过程中，研究对象已涵盖海洋、淡水和陆地生态系统中的动物、植物和微生物[6]。随着生态学相关研究技术的进步以及全球数据共享的提高，生态化学计量学研究的尺度可以细致到分子水平，也可扩大到区域和全球尺度，实现化学计量覆盖分子、细胞、器官、个体(物种)、群落、生态系统、区域和全球等不同尺度[4,7-10]。生态化学计量学中关于水生生物的研究较多，而关于陆生植物的研究起步较晚。氮和磷是植物细胞基本结构的重要组分，在蛋白质和核酸的生成和转化中发挥关键作用[11]，而且氮和磷的含量及二者间的平衡会进一步影响植物的生长发育和植被生产力[9,12]、群落物种多样性的维持[13]、土壤-植物间养分循环[14]，以及生态系统的演替[15]，相关研究较多[16-19]，因此，本文将主要简述植物氮和磷元素的化学计量特征。

图1 化学计量学研究领域的三位重要科学家

2 植物不同器官的氮磷元素含量有多少？

植物氮和磷含量关系紧密[11]。经过长期的历史进化，不同植物器官氮和磷的计量关系均维持在一定的数量级范围内，这是植物适应自然选择的共同性策略[3,18-20]。叶片作为植物光合作用的重要器官，其氮和磷含量以及氮磷比值(N:P)决定着植物和整个生态系统的生产力[9,12,21]，因此备受关注。已报道的全球植物叶片氮磷计量关系，存在一定差异(图2)。总体上，植物叶片氮含量平均值在17.6～18.9 mg·g-1之间，磷含量平均值在1.20～1.58 mg·g-1之间，氮磷比平均值在11.0～15.8之间[4,8,22-23]。中国植物叶片氮和磷含量平均值为18.6 mg·g-1和1.21 mg·g-1，叶片磷含量低于全球水平，氮磷比为14.4[4]。

图2 已报道的全球植物叶片氮磷浓度和氮磷比值[4,8,22-23]。每个柱子上的数字代表对应的样本量

不同生活型的植物，叶片氮磷浓度差异显著。例如，叶片氮和磷含量通常表现为：草本＞灌木＞乔木，种子植物＞蕨类，被子植物＞裸子植物。再细分乔木类型，叶片氮含量表现为：落叶阔叶树木＞常绿阔叶树木＞针叶树木；而叶片磷含量表现为：落叶阔叶树木＞针叶树木＞常绿阔叶树木[4,8-9,23]。我们可以把不同生活型间的这些差异概括为：进化程度更高的物种，个体更小的植物，叶片磷含量更高。这与植物的生长特性和功能属性密不可分。比如，草本与木本植物相比，生长速率更快。根据生长速率假说(growth rate hypothesis)[3]，生长速率快的物种对磷的需求更高，这样才能保证RNA的快速高效合成和生物量的累积。

一般地，在温度、水分和土壤养分条件等多种因素调控下，植物叶片氮和磷含量呈现由赤道向两极递减的趋势，而氮磷比升高。这种趋势支持了“环境温度驱动植物氮磷计量关系”和“土壤母质养分条件决定氮磷限制”假说[23]。举例来说，由寒温带、温带向热带地区过渡时，植物叶片的氮和磷含量通常会降低，这与温度升高，土壤氮和磷的可利用性降低以及热带植物的生长特性密切相关[8]。

与叶片相比，在全球尺度上，关于植物其他器官氮和磷计量关系的研究相对较少。有关于种子氮磷计量关系的研究。例如，对欧洲森林林下草本植物栎木银莲花(Anemone nemorosa)种子氮磷计量关系的研究发现，种子氮含量和氮磷比呈现由南向北递减的趋势[24]，这与叶片氮磷计量关系的变化趋势不同。

全球树木凋落叶片氮磷比平均为28:1。一般来说，热带树木(63:1)＞亚热带常绿阔叶树木(29:1)＞北方针叶树木(26:1)，这说明热带森林土壤磷的可利用性更低[16]。科学家通过分析大量植物凋落叶片的氮和磷含量发现[25]：氮含量随着温度升高而升高，也就是从热带向寒带不断下降，这与新鲜叶片氮含量变化相反，在一定程度上也与高纬度地区土壤氮可利用性受限比较吻合；而凋落叶片的磷含量变化与新鲜叶片磷含量的变化趋势类似，在热带最低。

另外，对全球植物根系氮磷计量关系的研究发现，细根的氮和磷含量总体上低于叶片。具体地，直径5 cm以下死根和活根的氮含量平均值分别为9.8 mg·g-1和10.6 mg·g-1，磷含量分别为0.78 mg·g-1和0.57 mg·g-1，氮磷比分别为16.0和19.5，而且根系直径越小，氮和磷含量越高，氮磷比越低[26]。总体上，凋落叶片、新鲜细根和死亡细根的氮磷比均随着纬度升高呈指数下降趋势(图3)。我国东部森林植物成熟绿叶、小枝、茎干、根系和凋落叶片的氮磷比均值分别为19、11、14、15和5，各器官氮磷比也随着纬度升高而下降[27]。

图3 植物器官氮磷比随纬度的变化趋势[26]。(a)细根氮磷比随纬度的变化趋势，其中蓝色代表细根直径＜1 mm的样本，绿色代表1 mm≤细根直径＜2 mm的样本，红色代表2 mm≤细根直径＜5 mm的样本，黄色代表5 mm≤细根直径的样本，粉色代表死根；(b)叶片氮磷比随纬度的变化趋势，其中绿色表示成熟绿叶氮磷比随纬度的变化趋势，黄色表示凋落叶片氮磷比随纬度的变化趋势

3 植物不同器官氮磷元素含量之间存在什么样的计量关系？

叶片、细根和繁殖器官是植物代谢十分活跃的器官，而枝条、茎和主根系是基本的结构支撑和养分储存器官。这些器官间氮和磷计量关系紧密相连[18,28]，但它们的氮磷计量关系关键还取决于各器官的生长特性和功能属性。通常，繁殖器官的氮和磷含量较高，氮磷比基本保持稳定；其他器官氮和磷含量较低，但氮磷比变异较大。尤其是大型木本植物，生长缓慢，茎干和主根生物量比重较大，要储存大量的水和养分供植物叶片利用。其中，水分对养分的稀释作用，导致茎干和根的氮和磷浓度低于叶和繁殖器官[9,18,29-30]。

不同器官氮磷计量关系在不同生活型植物间和不同纬度梯度上的变化规律，总体上与叶片类似[27,30-31]，体现出植物各器官在进化过程中适应环境的协同性。植物在不同器官间分配养分时，通常会优先传输大量的营养元素到叶片中，以维持植物生产功能的稳定[32-33]。野外实验报道也指出植物的茎、根和老叶的氮磷比变异较大，而新鲜叶片氮磷比较稳定[32]。另外，基于模式植物拟南芥(Arabidopsis thaliana)的实验也证实：植物的繁殖器官比其他器官的氮磷计量关系更稳定，这样可以保证植物后代的繁衍；而且在植物整个生育期内，随着时间的推移，植物氮磷计量关系越来越不稳定，这很可能是受养分重吸收的影响[34]。

有趣的是，人们研究发现，植物叶片氮和磷含量之间普遍存在着一种幂函数关系，即[N含量]= β[P含量]α(简称N～P计量关系)[35](图4)，其中α和β分别指氮和磷进行对数变换后的回归直线的斜率和截距。α表征着植物氮和磷的相对变化速率，所以α是决定N～P计量关系的关键，也是许多生态学模型中预测植物生长和植被生产力的重要参数。

图4 陆生植物叶片氮磷相关关系。叶片氮含量和磷含量先进行对数转换，然后通过主轴回归进行拟合，拟合公式为log10叶氮含量=αlog10叶磷含量+log10β

起初，研究者把全球植物样本数据混合在一起计算，发现不同植物叶片N～P计量的α值一般向2/3 (或0.67) 收敛[35]，并由此提出2/3恒定法则[19]。最近的研究发现[8]，尽管全球植物叶片N～P 计量指数近似于2/3，但N～P 计量指数在不同生活型和区域间差异迥然，具体表现为：草本植物低于木本植物，而且木本植物中针叶最低，落叶阔叶和常绿阔叶木本依次升高。不同地点和区域间，N～P计量指数也波动很大，在0.366～1.928之间。另外，植物叶片N～P计量指数均存在明显的纬度格局：热带最高，寒温带最低。可见，植物叶片N～P 计量关系是变化的，不存在一个恒定的指数适用于所有植物。混合所有数据在一起的计算方法，也会掩盖生态学中的大量真实现象。

为什么植物叶片的N～P 计量关系差异迥然呢？科研人员发现N～P 计量关系的幂指数与叶片氮含量无显著相关，但与叶片磷含量呈负相关[8]，也就是说叶片磷含量的变化驱动着植物叶片的N～P 计量关系(图5)，而叶片磷含量进一步受叶片特征、土壤养分条件、气候条件等因素的影响[16,36-39]。

4 氮磷元素计量关系如何影响植物的生长？

植物体内的养分含量与它的生长速率密切联系。关于草本植物菟葵(Eranthis hymalis)的实验发现[40]：植物叶片氮磷比越高，年生长速率越低(图6(a))；叶片磷含量越高，年生长速率越高(图6(b))。因此，可以简单概括为：当植物的氮含量充足时，植物的磷含量控制着它的生长速率，这与“生长速率假说”相吻合[22]。在现实情况下，植物生长速率和功能属性会受生态系统氮或磷限制的影响[38-39]，同时还需要考虑养分在叶片和其他器官间的分配[41-42]。研究者通过施氮肥或施磷肥的实验，提出用植物的氮磷比来界定植物养分限制类型。例如，有研究者提出：当植物氮磷比＜14时，生长受到氮限制；植物氮磷比＞16时，生长受到磷限制；植物氮磷比处于14和16之间时，植物生长无明确的氮磷限制[43]。之后又有研究者提出，氮磷比＜10和氮磷比＞20分别作为判定植物生长受氮限制和磷限制的标准[44]。

虽然近期研究者指出采用绝对的氮磷比来判定植物的养分限制，存在很大的误判风险[45]，但不可否认，植物氮磷计量关系的确影响着植物的生长和功能属性。例如，在热带和亚热带森林生态系统中，磷元素通常限制了树木生长和生态系统的生产力[39,46-47]；而在温带森林中，氮元素的可利用性对植物生长十分重要，向生态系统中增加一定量的氮，一般会促进树木生长[48]。但是，养分间的平衡关系对于植物生长而言，甚至比养分的绝对浓度更加重要[43,49]，所以当环境条件变化改变了植物体内原有的养分浓度，尤其是元素间的比例时，会对植物生长产生不利影响。以施氮肥为例，当生态系统中的氮元素超过植物和微生物的需求，生态系统将进一步受到磷、钾等元素的限制，出现植物死亡、生物多样性降低、生态系统正常功能退化等负面现象[11,15]。

图5 叶片N～P计量指数与叶片磷含量和氮磷比之间的关系[8]。(a)叶片N～P计量指数随叶片磷含量升高而下降；(b)叶片N～P 计量指数随叶片氮磷比升高而升高

图6 双对数坐标轴上表示菟葵的年生长速率与叶片氮磷比(a)和叶片磷含量(b)之间的计量关系，其中实线表示主轴回归的拟合线[40]

5 全球变化影响植物的氮磷计量特征吗？

目前，与人类生产生活密切相关的全球变化，主要包括CO2浓度增加、温度升高、氮沉降、干旱化、富营养化等[50-53]。在这些变化的背景下，土壤-植物间的氮和磷循环过程被改变，进而影响植物的氮磷计量关系和生长代谢功能。以氮沉降为例，氮沉降影响下的植物会吸收大量外源氮元素，因此植物体内的氮含量显著升高。但是，由于环境中其他元素相对有限，植物体内元素间的计量关系很可能打破[51]，养分失衡不利于植物生长和功能发挥，进而也可能导致群落组成变化和多样性降低[15]。

研究人员通过在实验室开展氮磷沉降模拟实验(图7)，发现氮磷添加处理，明显改变了拟南芥叶片的化学计量和表型特征。首先，氮添加增加了叶片的氮含量，降低了叶片的磷含量，因此，叶片氮和磷的重吸收效率相应地下降和升高；磷添加增加了叶片的磷含量，降低叶片磷的重吸收效率，但对叶片氮含量无显著影响，尽管也增加了氮的重吸收效率[54]。其次，氮沉降加剧会减小不同植物个体间叶片氮含量的变异，却增大了不同植物个体间叶片磷含量的变异，也就是说养分供应量会影响叶片氮磷计量特征在不同个体间的变异，即“养分供应量-个体间变异”假说(nutrient availability-individual variability hypothesis)[55]。

图7 氮磷添加对拟南芥氮磷化学计量关系影响的盆栽实验

6 结语

植物元素计量特征与植物生长密切相关，也关系到整个陆地生态系统的功能与演替。虽然植物氮磷计量关系已经在国内外得到关注，而且研究内容涵盖面较广，但是依然还存在许多尚未解决的问题。比如：氮和磷以外的其他元素，存在怎样的计量关系？这些计量关系影响植物生长和功能的机制是怎样的？在植物化学计量学研究中，如何解决从分子、细胞、器官、个体、群落、生态系统、区域和全球等不同尺度间的转换和联系？全球变化影响下，植物化学计量关系如何进一步影响生态系统的功能？这些问题的解决，将有助于我们深入理解植物生理生化过程和元素循环，提高生态学模型的精确度。

(2018年5月28日收稿)■