松花江流域大型底栖动物群落结构与水质评价

陈义永， 高养春， 彭 衡， 熊 薇， 李世国， 战爱斌*中国科学院生态环境研究中心，北京 00085； 中国科学院大学，北京 00049

大型底栖动物是河流生态系统中的重要生物类群，对维持河流生态系统的结构和功能具有重要意义(段学花等，2010； 赵然，2014; Kenneyetal.,2009)。底栖动物具有分布范围广、个体较大、生命周期长、迁徙能力弱等特点，且不同种类的底栖动物对环境条件的敏感程度和适应能力差别显著(张琦等，2018; Kenneyetal.，2009； Vanni，2002)。因此，大型底栖动物常被作为河流生态系统水质评价和环境监测的重要指示生物。近年来，越来越多的国家和地区开展了以底栖动物为指示生物的水生态学研究，主要通过分析底栖动物的群落结构，包括物种多样性、优势种类等，探究底栖动物对水质环境因子的响应，进而评价河流生态系统的健康状况(段学花等，2010; 王备新和杨莲芳，2006； Gabrielsetal.,2010; Menetreyetal.,2011)。然而，不同类型的河流生态系统中底栖动物的群落特征不同，水质环境因子对底栖动物的影响也较为复杂。因此，欲开展底栖动物群落结构与河流水质因子相关性的研究及河流生态系统的水质评价，需要针对特定流域采集特定的底栖动物样品并监测其水质环境。

松花江是我国东北地区的重要河流，流域面积约5.5×105km2。松花江有南北二源头，北源松花江发源于大兴安岭东坡和伊勒呼里山，流量占松花江的31%；南源松花江发源于长白山天池，流量占松花江的39%。两个源头在黑龙江、吉林二省交界的三岔河处汇合后形成松花江干流。梧桐河是松花江的重要支流之一，发源于小兴安岭南麓，河长约237 km。松花江流域作为中国最早的工业基地之一，早期由于技术落后、产业结构不合理、资源能源利用率低等问题，其水生态环境遭到严重破坏。根据2016年《中国环境状况公报》(中华人民共和国环境保护部，2017)，松花江流域处于轻度污染状态，主要的污染指标为化学需氧量(chemical oxygen demand，COD)、高锰酸钾指数和氨氮浓度。松花江具有冰封期水质恶化、排污程度高、结构性水质污染等特点，使得松花江环境保护工作面临巨大挑战(郭巾巾，2011； 张静，2010； 赵然，2014)。因此,亟需开展松花江流域水质评价及典型生物类群多样性状况的调查与研究，为松花江流域生态系统的保护和修复提供依据。

关于松花江流域底栖动物群落组成和水质评价的研究，目前主要集中在干流河段，尤其是北源松花江的城市段，如哈尔滨和佳木斯等(霍堂斌等，2012； 刘录三等，2007； 张静和于洪贤，2009； 赵然，2014)。据记载，松花江流域的底栖动物主要包括水生昆虫、软体动物、甲壳动物和环节动物四大类(李中宇等，2014； 张静，2010； 张静和于洪贤，2009； 赵然，2014)。张静(2010)调查了松花江流域哈尔滨段的底栖动物，共采集到60种底栖动物，其中，水生昆虫的种类最多，软体动物和环节动物次之，甲壳动物最少。赵然(2014)在松花江干流的9个采样点共采集到40种底栖动物，其中，水生昆虫是优势类群；同时，水质评价结果显示水质处于轻度到中度污染状态，总磷浓度是研究区域内的主要环境影响因子。前人的研究尺度相对较小，仅限于松花江的部分河段，整个松花江流域的水质状况尚不明晰;另外，水质评价主要依赖理化指标或单独利用生物指数，缺少水质理化评价和生物评价的联合分析。基于以上问题，本研究调查整个松花江流域近岸的大型底栖动物群落组成和监测其水质理化指标，分别通过理化指标和生物指数对水质进行评价，并探讨底栖动物群落分布与水环境因子间的关系，以期为松花江流域水生态学研究提供基础资料，也为提升松花江流域水环境质量提供参考。

1 材料与方法

1.1 采样时间和采样点的设置

根据《地表水环境质量标准》(国家环境保护总局和国家质量监督检验检疫总局,2002)和《地表水环境质量评价办法》(中华人民共和国环境保护部办公厅，2011)等河流调查规范的相关要求，并结合松花江流域的地理和水文特征，于2016年7月在松花江流域的3个河段，包括北源松花江(干流，SHJ)、南源松花江(干流，DSHJ)和梧桐河(支流，WTH)，共设置33个采样点，采集水质样本及底栖动物样品。其中，北源松花江设置18个采样点，南源松花江设置9个采样点，梧桐河设置6个采样点(图1)。记录每个采样点的主要生境特征，包括河床的底质类别、流速类型及周边环境状况等(扫描右侧二维码，查看详情)。

图1 松花江流域采样点分布图Fig.1 Sampling sites along the Songhua River, ChinaSHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River； WTH: Wutong River.

1.2 水质理化指标评价

本研究共测定了24个水质理化指标。其中，现场测定的指标包括叶绿素a(Chl_a)浓度、电导率(EC)、总溶解性固体(TDS)浓度、pH、氧化还原电位(ORP)、溶解氧(DO)浓度和水温(T)；实验室测定的指标包括总氮(TN)浓度、硝酸盐氮(NO3-N)浓度、氨氮(NH4-N)浓度、总磷(TP)浓度、活性磷(SRP)浓度、COD及营养元素(K、Ca、Na和Mg)和重金属元素(Cr、Mn、Fe、Cu、Zn、Pb和As)浓度。参照《地表水环境质量标准》(国家环境保护总局和国家质量监督检验检疫总局,2002)，运用单因子水质评价法对河流的水质等级进行评价，并确定河流的主要污染指标。单因子水质评价法是以NH4-N浓度、COD、TP浓度、TN浓度和高锰酸钾指数等指标作为评价因子，采用断面水质类别比例法，即根据评价河流的各水质类别的断面数占河流所有评价断面总数的百分比来评价其水质状况。

1.3 底栖动物样品的采集和物种鉴定

参照《生物多样性观测技术导则 淡水底栖大型无脊椎动物》(中华人民共和国环境保护部，2014)的方法和要求，并结合松花江流域的实际水文特征，在33个采样点的河岸浅水区使用抄网(40目网径的D形手网)和徒手2种方法采集底栖动物样品。将采集获得的底栖动物在现场用90%～95%乙醇固定保存。

参考河流底栖动物相关的工具书和文献资料，整理得到松花江流域常见的底栖动物名录(段学花等,2010； 霍堂斌等，2012； 刘录三等，2007； 张静和于洪贤，2009； 赵然，2014)。然后利用解剖镜或显微镜对所有采样点的底栖动物个体进行初步的形态鉴定和统计。由于传统形态学鉴定的局限性及鉴定人员水平的差异，大部分底栖动物只能鉴定到科或属的分类单元，很难鉴定到种。对于难以鉴定的底栖动物幼体或近缘物种，利用DNA条形码技术(DNA barcoding)进行鉴定和确认。具体方法：利用DNA提取试剂盒DNeasy Blood and Tissue Kit (Qiagen Canada Inc.，ON，Canada)提取样品的基因组DNA；然后利用无脊椎动物的线粒体COⅠ基因序列的通用引物jgLCO1490和jgHCO2198进行PCR扩增，引物序列、PCR的体系和程序参照Gelleretal.(2013)。将扩增产物送北京睿博兴科生物技术有限公司进行测序，将得到的序列在 NCBI(美国国立生物技术信息中心)GenBank中进行BLAST比对，进而得到物种信息。

1.4 水质生物指数评价

结合松花江流域的水质理化特征和底栖动物的群落组成特点，选取ASPT(average score per taxon)指数和生物学污染指数(biology pollution index,BPI)进行松花江水质评价。

1.4.1 ASPT指数 ASPT指数是在BMWP指数(biological monitoring working party score system)基础上得到的。BMWP指数是根据物种的敏感值来反映水体环境的清洁程度，通过累加采样点出现各指示生物的分值进行水质评价(冷龙龙等，2016; 赵然，2014)。赵然(2014)结合松花江流域特定的生境类型和底栖动物的群落组成，对BMWP记分系统进行了修正。本研究利用修正后的松花江大型底栖动物类群记分表和BMWP分值评价标准表(赵然，2014)，对松花江流域水质进行评价。

1.4.2 BPI 通过对主要的耐污种和敏感种的个体数目进行统计和转换，得到BPI而进行水质评价(李中宇等，2014; 尤平和任辉，2001)。其中，水质评价等级分为5个:BPI<0.1表示清洁；0.1≤BPI<0.5表示轻度污染；0.5≤BPI≤5表示中度污染；BPI>5表示重污染；无生物存在则表示严重污染。

相应的特征函数分别为φ1(x),φ2(x),φ3(x)，…,其中φ1(x)>0, Ω。λ1(q)是问题(4)的主特征值,满足

1.5 数据分析

1.5.1 水质环境梯度分析 先利用SPSS 18.0软件中非参数Mann-Whitney U检验对所有采样点的水质因子差异性进行统计检验。然后利用PRIMER 5.0软件(Clarke & Gorley，2006)，采用非度量多维尺度(non-metric multidimensional scaling ordination，NMDS)对采样点的水质因子进行排序分析，此分析是基于采样点间水质理化因子的欧氏距离。水质因子分析之前，除pH外其他的水质理化参数均需要经过log10(x+1) 转换以消除量纲影响，同时增加数据正态性。

1.5.2 底栖动物群落组成分析 利用PRIMER 5.0软件(Clarke & Gorley，2006)的DIVERSE程序计算每个样点底栖动物群落的α-多样性指数，包括物种丰度(total species，S)、生物丰度(total individuals，N)、Margalef丰富度(d)、均匀度(Pielou′s evenness，J)、香农指数(Shannon-Wiener diveristy，H)和Simposon生物指数(D)。通过计算物种优势度来识别松花江流域3个河段中的优势底栖动物种类(Xiongetal.,2016)。

1.5.3 底栖动物群落分布与水质因子关联分析 采用冗余分析(redundancy analysis，RDA)解析底栖动物群落结构与水质因子的关系。RDA是在软件CANOCO 4.5中完成(Lepš &milauer，2003)，以群落物种组成数据为响应变量，以水质理化因子数据为解释变量进行回归分析。在RDA之前，需要检验环境变量的共线性，去除共线性强(方差膨胀因子VIF>20)的环境变量。另外，在RDA过程中，采用前向选择(forward selection)对影响群落空间分布的显著性水质因子进行解析。

2 结果与分析

2.1 松花江流域水质理化指标评价结果

分析结果显示，松花江流域的北源松花江、南源松花江和支流梧桐河3个河段水质环境具有显著差异。不同区域间24个水质因子的非参数Mann-Whitney U检验结果显示，15个水质理化因子至少在两组间差异显著(p<0.05，表1)。利用这15个差异显著的水质理化因子进行NMDS分析表明，3个河段聚为不同的簇，其中梧桐河与北源松花江、南源松花江显著分开(图2)。以上结果均表明，松花江流域不同河段的水质具有显著的环境梯度。

表1 区域之间环境变量的Mann-Whitney U检验Table 1 Results of Mann-Whitney U test based on environmental variations between the study regions of the Songhua River, China

SHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。

SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River; WTH: Wutong River.

单因子水质评价法测定结果表明，南源松花江水质状况最差，处于中度污染；北源松花江处于轻度污染；梧桐河水质最好，处于良好状态。其中，北源松花江的18个样点中，11个样点(61.11%)满足Ⅰ-Ⅲ类水质标准，4个样点(22.22%)处于Ⅴ类和劣Ⅴ类水质标准，主要的污染指标是COD和NH4-N浓度；南源松花江9个样点中，4个样点(44.44%)满足Ⅰ-Ⅲ类水质标准，2个样点(22.22%)处于劣Ⅴ类水质标准，主要的污染指标是COD及Cu和NH4-N浓度；梧桐河的6个样点中，5个样点(83.33%)满足Ⅰ-Ⅲ类水质标准，没有Ⅴ类和劣Ⅴ类水质(表2)。整体而言，松花江流域主要的污染指标是COD和NH4-N浓度，说明有机污染是松花江流域面临的主要环境问题。

图2 基于环境变量欧氏距离的NMDS分析Fig.2 Results of non-metric multi-dimensional scaling ordination (NMDS) based on the Euclidean distance of environmental variables at each sampling site (Stress=0.08)SHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River； WTH: Wutong River.

2.2 底栖动物群落组成

结合形态学和分子生物学方法，共鉴定得到18个底栖动物分类单元606个底栖动物个体(图3),其中包括水生昆虫5种、软体动物8种、甲壳动物3种、环节动物2种。另外，3个河段共有的底栖动物有5种，约占27.8%;不同河段两两之间共有的种类差异较大，北源松花江和南源松花江共有种类最多(9种)，而南源松花江和梧桐河的共有种类最少(5种)(图4)。对底栖动物群落α-多样性指数统计结果表明，梧桐河的物种多样性最高，北源松花江次之，南源松花江最低(表3)。

表2 单因子水质评价及主要污染指标Table 2 Water quality evaluation by single factor and main pollution indicators

SHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。

SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River; WTH: Wutong River.

底栖动物优势种在松花江流域具有不同的地理分布。北源松花江有5种优势物种，分别为1种水生昆虫(箭蜓属Gomphussp.)和4种软体动物(圆顶珠蚌Nodulariadouglasiae、萝卜螺属Radixsp.、黑龙江短沟蜷Semisulcospiraamurensis、东北田螺Viviparuschui)；南源松花江共有4种优势底栖动物，包括水生昆虫(箭蜓属)、软体动物(萝卜螺属)、甲壳动物(中华小长臂虾Palaemonetessinensis)和环节动物(石蛭Erpobdellajaponica)各1种；梧桐河有3种优势底栖动物，分别为1种水生昆虫(箭蜓属)和2种软体动物(黑龙江短沟蜷和东北田螺)。其中，箭蜓属是3个河段共有的优势底栖动物；中华小长臂虾和石蛭是南源松花江所特有的优势种(表4)。

2.3 水质生物指数评价结果

利用2种生物指数对松花江流域3个河段水质进行生物评价，结果显示3个河段水质均处于轻度污染状态。其中，北源松花江、南源松花江和梧桐河3个河段的ASPT指数差别不大，分别为5.86、5.55和5.89；但BPI存在一定的差异，梧桐河的BPI(0.19)明显低于其他2个河段(0.33和0.38)，这可能是由于北源松花江和南源松花江中耐受污染的底栖动物种类和数目相对较多。优势种的统计结果(表4)也证实了这一点，如北源松花江和南源松花江都出现了污染水体的指示物种石蛭。总体来看，梧桐河的水质状况最好，北源松花江次之，南源松花江水质最差。

图3 基于33个样点大型底栖无脊椎动物丰度的热图Fig.3 Heat map showing the abundance of benthic macroinvertebrates at 33 sampling sites along the Songhua River, ChinaSHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。Sp表示底栖动物种类。SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River； WTH: Wutong River. Sp indicates various benthic macroinvertebrate species.

图4 松花江流域3个河段底栖动物种类分布韦恩图Fig.4 Distribution (Venn diagram) of benthic macroinvertebrate species in three segments of the Songhua River, ChinaSHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。括号外的数字代表鉴定的底栖动物数目，百分比数代表占总底栖动物数目的比例。SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River; WTH: Wutong River. The numbers outside brackets indicate the number of benthic macroinvertebrate species detected, while the percentage describes the proportion of species in the recorded 18 species from all sampling sites.

表3 松花江流域3个河段底栖动物群落物种多样性指数Table 3 Biodiversity indices of the benthic macroinvertebrate communities in the Songhua River, China

SHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。

SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River； WTH: Wutong River.

表4 松花江流域3个河段底栖动物优势种统计表Table 4 Summary of the dominant species of three segments in the Songhua River, China

SHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。加粗的数值表示底栖动物在此河段为优势种(优势度>0.02)。

SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River； WTH: Wutong River. The bold values indicated dominant species (the dominance index was over 0.02).

2.4 底栖动物群落分布与水环境因子的相关性

图5 基于冗余分析(RDA)的样点—环境变量双序图(A)和物种—环境变量双序图(B)Fig.5 Biplots of sampling sites and environmental factors (A) and benthic macroinvertebrates and environmental factors (B) based on RDA ordinationSHJ:北源松花江；DSHJ:南源松花江；WTH：梧桐河。Sp3:箭蜓属;Sp5:黄河花蜉;Sp11:萝卜螺属;Sp14:钩虾;Sp15:多齿新米虾;Sp16:中华小长臂虾。SHJ: Northern section of the Songhua River; DSHJ: Southern section of the Songhua River; WTH: Wutong River. Sp3: Gomphus sp.; Sp5: Potamanthus luteus; Sp11: Radix sp.; Sp14: Gammarus salinus; Sp15: Neocaridina denticulata; Sp16: Palaemonetes sinensis.

3 讨论

3.1 松花江流域底栖动物的群落结构特征及其影响因素

本次调查共获得松花江流域大型底栖动物18种，其中,水生昆虫5种，软体动物8种，甲壳动物3种，环节动物2种。赵然(2014)于2012年采集松花江干流肇源断面到同江断面的底栖动物共40种，包括水生昆虫30种、软体动物5种、甲壳动物2种以及环节动物3种。本研究中水生昆虫的种类与赵然(2014)的研究存在较大差异，这可能由不同采样方法所导致：本研究采样利用抄网和徒手2种定性采样的方法；而赵然(2014)采样结合了定性和定量的方法。相比于软体动物和甲壳动物，大部分水生昆虫个体较小，更容易漂流或受人为操作的影响，因此，利用定性采样得到的水生昆虫的数目和种类相对较少。但是，定性采样具有省时、省力、相对容易操作等优点，适用于河流的岸边、水草丛等生境(王备新和杨莲芳，2006； 杨柳等，2013)；同时，定量采样多用于底栖生态学的研究，而定性采样主要用于利用底栖动物进行水质生物评价的研究中(王备新和杨莲芳，2006)。

松花江流域3个河段的底栖动物群落结构具有显著的空间差异。首先，不同河段的底栖动物的种类和数目不同。梧桐河具有最高的物种多样性，北源松花江次之，南源松花江物种多样性最低。其次，不同河段两两之间共有的底栖动物种类差异较大，北源松花江和南源松花江共有种类最多，而南源松花江和梧桐河的共有种类最少。再次，3个河段优势种的组成不同，只有箭蜓属一种共有的优势底栖动物。研究表明，河流生态系统中底栖动物群落结构受到许多因素的影响，如水体的理化性质、河流的底质类型、流域土地的利用方式等(段学花等，2010； 张琦等，2018)。

Kitagawa (1978)和韩洁等(2001)研究发现，DO水平会对河流底栖动物群落结构产生重要影响；刘俊(2006)指出，重金属污染使得湘江流域水体中软体动物的种类和数目急剧下降，从而导致底栖动物群落结构发生显著变化。本研究中北源松花江、南源松花江和梧桐河3个河段的水质理化指标差异显著，主要的污染指标是COD和NH4-N浓度。《2016年中国环境状况公报》(中华人民共和国环境保护部，2017)指出，有机污染是松花江面临的主要环境问题。NH4-N浓度和COD均是反映水体有机污染的重要指标。有机物浓度过高会导致底栖动物中敏感种和好氧生物逐渐减少，耐污种逐渐成为优势种群，最终导致底栖动物群落结构发生变化(陈其羽等，1980； 迟国梁等，2010； 张琦等，2018)；同时，微生物对有机物分解的过程中会消耗大量的溶解氧，从而导致水体严重缺氧(韩洁等, 2001； 刘玉萍等，2006； 张琦等，2018)。此外，本研究中RDA结果显示，DO和K浓度是驱动松花江流域底栖动物群落结构变化的关键水环境因子。其中，梧桐河大部分样点的DO浓度较高，而南源松花江和北源松花江大部分采样点的DO浓度较低；同时，大部分清洁水体的指示动物与K浓度呈现较强的负相关关系，这可能与河流周围的土地利用类型及人类活动的干扰有关。南源松花江和北源松花江河段周围的农田较多，主要大规模种植玉米和水稻，施肥对河段的影响较大；而梧桐河流域的土地利用方式主要以林场为主，人类活动对河流的干扰较小，水质状况良好，底栖动物物种多样性较高。因此，控制有机质的输入是维持松花江流域生态平衡的重要举措之一。

国内外研究表明，卵石底质的河流中底栖动物物种多样性和丰度高于砾石和泥沙底质(陈博等，2014； 段学花等，2010； 赵娜，2015; Beaugeretal.，2006)。本研究中，北源松花江和南源松花江底质类型以泥沙和砾石为主，其底栖动物的物种多样性较低；而梧桐河底质以附生水草的卵石底质为主，其物种多样性较高。这说明河流底质也是影响底栖动物群落结构的重要因素。

3.2 松花江流域水质评价

利用水质理化因子和生物指数2种方法对松花江流域水质进行评价，其结果既存在相似性又存在一定差异。对于北源松花江而言，2种方法结果一致，均显示水质处于轻度污染状态；对于南源松花江而言，理化因子评价结果为中度污染，而生物指数的评价结果为轻度污染；梧桐河的理化因子评价结果为良好状态，而生物指数评价结果为轻度污染。造成这2种评价结果的差异主要是由于评价方式和评价内容不同。水质理化因子评价是采用单因子水质评价法，以水质因子中污染程度最重、浓度最高的因子为评价标准划分水质类别，评价结果较为严格，但同时存在一定的局限性：一方面，某些采样点的某一污染物浓度过高会对河流整体的水质评价产生影响；另一方面，未综合考虑水体中的生物等其他指标的影响，导致评价可能不够全面(顾晓昀等，2017； 周笑白等，2014； 左其亭等，2017)。生物指数评价法是基于底栖动物对污染因子的耐污能力构建的评价方法，能够较好地将水质因子与底栖动物群落相结合，可以简便、直观地反映河流整体的水质污染状况(耿世伟等，2012; 黄旭蕾等，2015; 王备新和杨莲芳，2006; Lietal.，2010)。因此，河流的水质评价需要在水质理化指标评价的基础上，与生物指数评价相结合，才能更全面地体现流域水生态环境状况。本研究综合水质理化指标评价和生物指数评价结果显示，松花江流域水质处于轻度到中度污染状态。此外，利用2种生物指数ASPT和BPI对松花江流域3个河段水质进行评价，得到的结果吻合，说明此次选取的生物指数具有可靠性；同时证实了赵然(2014)修正后的BMWP记分系统和评价标准较为可靠，可用于后期的相关研究。

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