蜂粮的营养成分和微生物发酵过程研究进展

刘玥佳，韩业君，彭文君，方小明，赵亚周，韩胜明，田文礼*

（1.中国农业科学院 蜜蜂研究所，北京 100093；2.中国科学院 过程工程研究所，北京 100190）

上海孔雀香精香料科技有限公司 吴忠博士

蜜蜂属于高级社会性昆虫，在长期的进化过程中，其形成了诸多特异性的组织器官，如工蜂后足上的花粉筐，赋予了它们具有采集花粉的功能，能为蜂群繁育提供大量的新鲜花粉，成为蜂群生活最根本的蛋白质营养来源。但是由于新鲜蜂花粉久置会引起其品质的严重降低甚至变质，所以蜜蜂一般采集花粉回巢后将其酿制成蜂粮来储存，具体过程为：采集花粉的工蜂先将花粉筐上的花粉团卸在巢房中，然后内勤蜂对花粉中的杂质进行剔选，并吐蜜湿润，进而将花粉团嚼碎夯实；最后在微生物作用下经过一段时间发酵形成蜂粮。在自然状态下巢房内的蜂粮是哺育蜂群的主要营养来源，也是蜂群繁衍生息的物质基础。目前国内外对蜂粮已有了一定的研究，但蜂粮的开发利用仍存在一定的技术难题。近年来蜂粮的营养保健价值逐渐引起重视，已有作为蜜蜂饲料的蜂粮产品进入市场销售，显示出良好的开发前景。本文针对蜂粮的营养成分、发酵过程、微生物组成及研究现状等进行了综述，以期为蜂粮产品的研发和生物学功能研究提供理论参考。

1 蜂粮的营养成分

蜂粮作为一种纯天然的发酵食品，营养丰富，风味独特，目前已经成为一种极具开发前景的健康食品，被公认是营养丰富的天然食材[1]。NAGAIT等[2]发现新鲜蜂粮中有丰富的蛋白质、总酚和抗氧化剂，能清除人体内的“氧自由基”。

ISIDOROV V A等[3]采用气相色谱质谱联用仪（gas chromatographic-massspectrometric，GC-MS）测定了蜂粮的化学组成成分，测定结果表明，蜂粮中含有C21～C36等饱和链状烷烃；棕榈酸、棕榈酸乙酯、亚麻酸、亚麻油酸等不饱和脂肪酸；甘油、环醇、纤维醇等醇类；芹黄素、香豆酸、山奈酚等酚类；黄酮、类黄酮、槲皮黄酮等苷类；糖类；氨基酸等。

苏松坤等[4]就茶蜂花粉与油菜、玉米、向日葵、荞麦等主要商品蜂花粉的主要营养成分进行比较分析发现，茶蜂花粉的还原糖含量居中；蛋白质、氨基酸总量、VB2含量均为最高，而且脂肪含量最低，故以茶蜂花粉为研究材料，系统的研究了蜂粮酿制过程中的营养成分变化规律：对中国茶的新鲜蜂花粉和5日龄、10日龄、15日龄茶蜂粮中的氨基酸含量进行测定发现，新鲜蜂花粉和混合发酵（5～10日龄）蜂粮中游离氨基酸含量分别为1 037.46 mg/100 g和801.75 mg/100 g，水解氨基酸含量分别为23.10%和23.36%。混合发酵（5～10日龄）茶蜂粮和新鲜茶蜂花粉样品中维生素A、B1、B2、C、D、E的含量见表1，新鲜茶蜂花粉和混合发酵茶蜂粮样品中软脂酸、硬脂酸、亚油酸、亚麻酸的含量见表2。由表1和表2可知，与蜂花粉相比，虽然茶蜂粮VB1、VE、亚麻酸含量下降，但是VA、VB2、VC、硬脂酸含量均显著增高；而且VD，软脂酸、亚油酸的含量仅有轻微浮动。并且，1日龄茶蜂粮中的过氧化氢酶、淀粉酶的活力比新鲜茶蜂花粉高；随着酿制时间的延长，茶蜂粮中淀粉酶的活力逐渐增强。

表1 茶蜂花粉和蜂粮中维生素含量Table 1 Vitamin contents in Camellia sinensis bee pollen and bee bread mg/l00 g

表2 茶蜂花粉和蜂粮中脂肪酸含量Table 2 Fatty acid contents in Camellia sinensis bee pollen and bee bread%

徐丽娜[5]对长木蜂蜂粮进行了营养学评价发现，长木蜂蜂粮营养成分较为全面，含有糖、粗脂肪、蛋白质、游离氨基酸、黄酮、维生素E、维生素C、多种矿质元素等营养成分。矿质元素中钙和铁含量远远高于某些含钙、铁较高的蛋类、畜肉类、乳类等制品；维生素E含量仅次于油脂类食品，维生素C含量仅次于婴儿配方和畜肉类；蜂粮中钾、钙、镁含量高，且具有低钠高钾，锌铜比适宜的优点。SOBRAL F等[6]首次研究了蜂粮中的糖苷类黄酮化合物，样品分别取自葡萄牙东北部的布拉加纳的5个不同的蜂巢和一个商业蜂粮。通过高效液相色谱（high performance liquid chromatography，HPLC）仪与二极管阵列检测器（diodearray detector，DAD）和电喷雾-质谱（electrospray ionizationmassspectrometry，ESI-MS）分析技术分离鉴定了酚类化合物（如类黄酮类化合物）配糖体衍生物的含量。经过体外测定，这些样品有抗癌作用，如MCF-7（乳腺癌）、NCI-H460（非小细胞肺癌）、HeLa（宫颈癌）和HepG2（肝细胞癌）。蜂粮中主要的酚类化合物是黄酮醇衍生物，包括槲皮素、山柰酚、杨梅酮、异鼠李素和异棉花皮苷等。SOBRALF等[6]在6个蜂粮样本中发现了32种化合物，其中异鼠李素-O-己糖苷-O-芦丁糖苷（isrohamnetin-O-hexosyl-O-rutinoside）和异鼠李素-O-戊糖基-己糖苷（isorhamnetin-O-pentosyl-hexoside）是在样品1中最丰富的化合物，总含量为6 802μg/g提取物；而槲皮素-3-O-鼠李糖苷（quercetin-3-O-rhamnoside）是在样品3中含量最高的黄酮类化合物，含量为6 480μg/g提取物。

KAPLAN M等[7]研究了8种不同植物花粉蜂粮的脂肪酸成分，并测定样品的成分组成得出，水分含量为11.4%～15.9%，灰分为1.90%～2.54%，脂肪为5.9%～11.5%，蛋白质为14.8%～24.3%。共从蜂粮中鉴定出了37种脂肪酸，其中亚麻酸、亚油酸、十六烷、油酸、二十烯酸和硬脂酸的含量最高，在所有的蜂粮样品中，棉花蜂粮的ω-3脂肪酸含量最高，为41.3%。所有蜂粮样品的饱和脂肪酸与不饱和脂肪酸的比值为1.38～2.39，说明蜂粮可用于不饱和脂肪酸的供给。

HRYNIEWICKA M等[8]对蜂王浆冻干粉和蜂粮中的α-生育酚以及辅酶Q10的含量进行了测定。研究结果表明，蜂粮的α-生育酚含量为（80±30）μg/g，而蜂王浆α-生育酚含量为（16±3）μg/g；蜂粮的辅酶Q10含量为（11.5±0.3）μg/g，而蜂王浆辅酶Q10含量为（8.0±0.2）μg/g[7]；故蜂粮中的α-生育酚以及辅酶Q10的含量高于蜂王浆。

BRIDHETT R J等[9]研究表明，蜜蜂对新鲜蜂花粉和蜂粮在食用方面的倾向程度是相同的。通过对蜜蜂习性的观察亦发现，新鲜花粉经发酵长期放置以后，蜜蜂食用倾向程度降低；而经过发酵成为蜂粮以后，不仅蜜蜂食用倾向程度大幅度提高，而且保质期大幅度延长，说明蜂粮发酵以后可能产生了防腐因子。

2 蜂粮的发酵过程

蜂粮的发酵是一个复杂的微生物演替和代谢的过程，整个过程约15 d。目前通常把蜂粮发酵过程分为4个阶段：（1）异源微生物生长阶段：开始的12 h，在温度和湿度适宜的条件下，异源微生物快速生长，其中乳酸菌和酵母菌利用花粉中丰富的营养物质大量繁殖。（2）厌氧发酵起始阶段：乳酸菌、酵母菌及某些好氧细菌达到一定数量后，即开始发酵。厌氧的乳酸菌（如乳链球菌属）利用酵母菌和腐败细菌合成的生长因子开始发育，发酵基质的酸度增加，在抑制其他细菌生长的同时，也导致自身的大量死亡，同时产生大量B族维生素。（3）酸化阶段：约在发酵开始5d以后，乳酸链球菌消失，乳酸杆菌大量增殖。乳杆菌在生长增殖中所产生的乳酸比乳链球菌多，导致基质进一步酸化。（4）稳定阶段：约在发酵开始7 d以后，高浓度的乳酸抑制乳酸菌和酵母菌等的生长，基质内酸度达pH 4.0～4.5，乳酸菌和某些酵母菌开始消失，蜂粮酿制完成[10]。

但是研究表明，蜂粮中的菌群不仅限于上述几种；而且大量实验结果表明，蜂粮品质受到蜜蜂种类、蜜蜂自身习性、花粉源植物区系、粉源状况和季节变化的影响[7，11-12]，加之繁殖习性和酿制工艺的不同，极大地丰富了蜂粮的研究内涵。

3 蜂粮发酵过程中的微生物种类

3.1 乳酸菌

苏松坤等[13]对蜂花粉和不同酿制时间的蜂粮中的细菌进行分离鉴定，分离出12种属，207个菌落。ASAMA T等[14]从蜂粮中筛选出一株乳酸菌YB38，经证实可以提高正常人的免疫球蛋白水平，并且有可能应用于提高人体免疫能力。刘赛[15]从蜂粮样品中分离纯化出39株菌株，并将革兰氏阳性、过氧化氢酶阴性以及葡萄糖发酵阳性的菌株初步认定为乳酸菌。从中筛选出产酸性能较好的3株乳酸菌，经API 50 CH标准系统鉴定，结果分别为植物乳杆菌（Lactobacillusplantarum）、干酪乳杆菌干酪亚种（Lactobacilluscassis sp casei）、德式乳杆菌德氏亚种（Lactobacillusdebrueckii ssp delbrueckii）。

3.2 酵母菌

酵母菌是蜂粮发酵初期的另一重要微生物，其某些代谢产物可能剌激乳酸菌的生长。GILLIAM M[16]从杏花的手采花粉、蜜蜂携带的花粉团（蜂花粉）以及存在于蜂箱蜂房中1个星期、2个星期和6个星期的花粉（蜂粮）中分离出了6个属的113种酵母菌，并且所有分离到的菌株都不能发酵乳糖。木兰球拟酵母（Torulopsismagnoliae）是除手采花粉外的所有花粉样品发酵后数量最多的分离菌。此外花粉中大部分的酵母菌种在蜂粮中并未发现，这说明蜂粮酿制过程中酵母菌群也发生了变化。

3.3 芽孢杆菌

芽孢杆菌广泛分布于自然环境中，能很好地适应蜜蜂及其他动物的肠道环境。已有学者从不同的蜂蜜样品（不同地区、不同蜜源及不同蜂种）中分离出多种芽孢杆菌（Bacillus），其中，最常见的为枯草芽孢杆菌（Bacillus subtilis）和解淀粉芽孢杆菌（Bacillusamyloliquefaciens）。如张言周等[17]通过平板涂布法，从蜂粮样品中分离出产芽孢的细菌，并利用16SrRNA序列同源比对及系统发育分析对其进行初步鉴定，并分析了其耐酸和耐高浓度糖特性。从蜂粮中共分离到16株隶属于特基拉芽孢杆菌（Bacillus tequilensis）、嗜气芽孢杆菌（Bacillusaerophilus）、Fictibacillus nanhaiensis、索诺拉沙漠芽孢杆菌（Bacillus sonorensis）、解木糖赖氨酸芽孢杆菌（Lysinibacillusxylanilyticus）、纺锤形赖氨酸芽孢杆菌（Lysinibacillus fusiformis）、Bacillus invictus、甲基营养型芽孢杆菌（Bacillus methylotrophicus）的芽孢杆菌；GILLIAM M等[18]从杏花的手采花粉、蜂花粉以及峰粮中均分离出了枯草芽孢杆菌（Bacillussubtilis）。崔学沛[19]通过对意蜂蜂粮中筛得的菌群进行测序证实了解淀粉芽孢杆菌（Bacillusamyloliquefaciens）的存在，以此同时，筛得菌群中的两株菌的gyr B基因序列与地衣芽孢杆菌（Bacilluslicheniformis）的gyr B基因序列相似度分别为97%和99%，表明该蜂粮中亦含有地衣芽孢杆菌。

3.4 霉菌

GONZALEZG等[20]对蜂花粉中真菌及真菌产生的毒素进行研究发现，蜂花粉中含有青霉、曲霉等多种霉菌，并且含有霉菌产生的赭曲霉素A、黄曲霉素B1、B2等毒素。GILLIAM M等[21]从杏花花粉、蜂花粉和蜂粮样品中分离出148株霉菌，包括青霉（42%）、毛霉（21%）和曲霉（17%）。苏松坤[22]测定中国茶的手采花粉、蜂花粉以及不同酿制时期的蜂粮，从这些样品中共分离出131株霉菌，分别属于9个属，它们是拟青霉属、曲霉属、青霉属、木霉属、孢菌属、毛霉属、小克银汉霉属、毛壳菌属、镰刀菌属，其中主要为曲霉菌（45.8%）、青霉菌（26.7%）和毛霉菌（5.3%）。

3.5 菌群来源

ALEJANDRA V等[23]对工蜂蜜胃、蜂腿部携带的花粉和巢脾上发酵两周及两个月的蜂粮中的乳酸菌进行了分析，首次证实蜂粮中的乳酸菌来自于蜜胃反刍花蜜时加入到花粉中的蜜胃乳酸菌。而且MATTILA H R等[24]研究发现，207种细菌是蜜蜂肠道和蜂粮共有的。不过，蜜蜂肠道中发现的75%的微生物种类在蜂粮中并未被发现，而蜂粮中发现的46%微生物在蜜蜂肠道未被发现。故可推测：蜂粮的发酵是由蜜蜂反刍花蜜时带入的微生物和外源微生物共同完成的。

3.6 菌群研究意义

细菌、霉菌和酵母菌被称为大曲中的三大微生物类群，三者数量占据绝对优势，蜂粮亦与之相似；随着现代分子生物学技术的发展，菌种分析手段正向着新老技术联用的方向快速发展，在弥补方法缺陷的同时，拓展蜂粮微生物的研究范围，做到对蜂粮中的各种菌群结构及多样性进行更为全面、实时、精确的分析，更加合理的解释蜂粮发酵机理；从类群功能性研究上看，细菌、酵母菌和霉菌类群的功能性研究仍不够全面，随着新技术的运用，新的细菌、霉菌、酵母菌种正在不断涌现，因此采用基因组学、代谢组学、蛋白组学等先进手段进行功能性探究，利用新型功能菌株完成蜂粮生产工艺的强化在今后也就显得尤为必要[25]。

4 蜂粮生产现状

蜂粮是蜂群的食物来源，也是蜂群的全价营养来源。因此整个蜂群的生殖繁衍都离不开蜂粮。但是由于蜂群自身、外界环境以及人为等因素的影响，导致蜂巢中时常会出现蜂粮储备不足的情况。所以人工酿制和人工辅助酿制蜂粮应运而生。

高寿增等[26]通过人工往空的花粉脾上装花粉，然后刷蜜，最后放入蜂箱中的方法酿制蜂粮。张永华等[27]通过先插入一空脾，待产卵后放在框式隔王板之侧，使其在进粉盛期一天之内装满花粉团，然后将其移至不能装上花粉团的地方酿制的方法来人工酿制蜂粮。江武军等[28]于2012年研发了一套蜂粮生产设备，将花粉脾从蜂箱中取出后，用刮擦机刮去外层蜂蜡，再用鼓风机和加热器将水分风干，放入冷却设备冷却至2℃左右进行粉碎，最后用通风井将蜂蜡和蜂粮分离，从而得到蜂粮。

还有学者通过人工辅助发酵蜂花粉形成人工蜂粮。如刘祥伟等[29]利用“仿蜂粮”发酵的方法，将刚与天然成熟蜂粮引子混合未开始发酵的杂花粉定为0日龄人工蜂粮，来进行人工模拟蜜蜂发酵杂蜂花粉得到人工发酵蜂粮。乔琳[30]通过在蜂花粉中接种5%Bacillus natto与5%Lactobacillusacidophilus的两种菌，加水量为35%～40%，30℃浅层好氧发酵的方法来制作蜂粮，并且所得产物气味芳香，酸甜可口，克服了花粉味涩的缺陷。苏松坤等[31]将蜂花粉在常温、常压条件下加入一定比例水混合，待接入乳酸菌后在30～37℃条件下发酵形成人工蜂粮。冯永芬[32]以纳豆芽孢杆菌和植物乳杆菌作为发酵菌种来酿制蜂粮。王聪等[33]为了提高蜂花粉的营养价值，将从蜂粮中筛选的乳酸菌Lactobacillus sp.strain2-3应用于蜂花粉的发酵中，并以活菌数、感官评分作为主要考察指标，在单因素基础上对蜂花粉厌氧发酵工艺进行优化，结果表明，蜂粮源乳酸菌可以应用于蜂花粉发酵，并且提高了蜂花粉营养价值；朱奇等[34]选取发酵时间为3～5 d的蜂粮，筛选链球菌属和乳杆菌属两个菌株，混合发酵酿制人工蜂粮，并与蜂胶一起制成一种抗肿瘤的复合制品。杨茂森等[35]通过对蜂花粉进行灭菌、脱敏处理并人工接种酵母菌与乳酸菌的方法制备了仿生蜂巢花粉，且此蜂巢花粉中淀粉酶、蛋白酶的含量与蜂巢花粉接近。

5 蜂粮发展前景

目前蜂粮的研究和开发远不及其他蜂产品（蜂蜜、蜂胶、蜂王浆、蜂花粉等），但是蜂粮含有大量的多肽氨基酸等活性物质，易于消化吸收，具有抗氧化能力和氧自由基清除活性，能够提高机体的免疫机能，有利于人类的营养和健康[36，37]。蜂粮是蜜蜂生长发育必须的全价营养源，蜂花粉转变为蜂粮是一个极其复杂的微生物作用和生化反应的过程。由于天然蜂粮难以采收且成本较高，而人工蜂粮生产技术中的温湿度、pH等发酵条件不好控制，无法完全模拟蜜蜂酿制蜂粮全过程等原因，而且蜂粮品质受到花粉源、蜂自身习性、蜂种类、季节、繁殖习性和酿制工艺等的影响，导致蜂粮的开发及利用仍面临着巨大的挑战。因此应加强蜂粮的微生物种类、发酵过程、营养成分变化规律及生产方式等方面的基础应用研究，为促进蜂粮的开发和利用奠定理论基础。

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