中国东部沿海湿地越冬白头鹤栖息地选择和行为时间分配

马强

（上海市崇明东滩鸟类自然保护区管理处，上海 202183）

中国东部沿海湿地越冬白头鹤栖息地选择和行为时间分配

马强

（上海市崇明东滩鸟类自然保护区管理处，上海 202183）

崇明东滩鸟类国家级自然保护区是迁徙水鸟的重要栖息地，其滨海滩涂以及周边人工湿地是濒危鸟类白头鹤Grus monacha的重要越冬地。2007—2008年和2008—2009年的两个冬季，分别在崇明东滩湿地记录了122只和116只鹤。在大部分调查期内，白头鹤都在海堤内部的农田（昼间觅食场地）和外面的潮间带滩涂（夜间栖息地）之间采取“离开—觅食—返回—休息”的越冬行为模式。调查发现白头鹤清晨飞到农田，白天的大部分时间在田间觅食。在傍晚之前，白头鹤返回到海堤外的潮间带滩涂。在调查期间，在芦苇、互花米草群落和养殖鱼塘区域内未调查到白头鹤。在收获后未翻耕的稻田中的谷物是白头鹤的主要食物来源，而当农田开展作业活动时白头鹤主要在滩涂觅食。崇明东滩湿地东北潮间带滩涂已被外来植物控制，保护区也有计划开展互花米草和鸟类栖息地优化工作，我们建议在栖息地优化区域开展鹤类食源地营造，以满足鹤类取食；同时，建议冬季农田保留不翻耕农田的数量，减少人类活动干扰。

白头鹤；越冬；栖息地；时间分配；觅食；湿地管理

白头鹤Grus monacha被列入中国濒危动物红皮书（Aves）内的濒危物种（郑光美,1998），也是IUCN的渐危物种（CITES附录I，http://www.iucnredlist.org/）。白头鹤在中国大陆迁徙种群数量为1 050只，日本有10 500只。白头鹤繁殖于东北和俄罗斯东西伯利亚（Delany et al, 2002;郭玉民, 2005），主要在韩国南部沿海以及长江中下游地区越冬（刘政源, 2001; 敬凯, 2002）。过去对白头鹤的研究侧重于繁殖生态学，而对其越冬行为研究较少。

崇明东滩位于长江口，是东亚——澳大利西亚的水鸟迁徙路线上重要的停歇地和越冬地（Ge et al,2009）。历史上，崇明东滩湿地在冬季为白头鹤和其他水鸟提供了足够的食物资源和栖息地（黄正一,1993;徐宏发,2005）。然而由于围垦（Tian et al,2008）和外来物种互花米草Spartina alterniflora的入侵，造成了鸟类可利用栖息地的减少(Li et al,2009)。

我们认为围垦和随之而来的土地利用变化会影响白头鹤越冬行为，白头鹤会调整对栖息地利用策略及觅食行为以适应栖息地变化。因此，我们于2007—2008和2008—2009冬季对崇明东滩越冬白头鹤进行了跟踪调查：①调查了白头鹤的栖息地利用和行为时间分配；②确定了觅食地和食物来源；③提出白头鹤越冬栖息地的保护建议。

1 研究区概况与研究方法

1.1 研究区概况

崇明东滩鸟类国家级自然保护区是以迁徙鸟类及其栖息地为主要保护对象的湿地类型自然保护区，位于长江入海口，在中国第三大岛崇明岛的最东端( 东经 121°50′～ 122°05′，北纬 31°25′～ 31°38′)，由崇明东滩团结沙外滩、东旺沙外滩、北八效外滩及其相临的吴淞标高零米线外侧3 000 m以内的河口水域四大部分组成，在海堤外呈半椭圆形分布。保护区区域面积241.55 km2，约占上海市湿地总面积的7.8%。其中核心区165.92 km2、缓冲区10.7 km2、试验区64.93 km2（图1)(汤臣栋,2016)。

1.2 初步调查

白头鹤每年10月下旬陆续到达崇明东滩逗留至次年3月初离开，在崇明东滩停留约140～150 d。越冬种群数量从11月至次年2月最为稳定（黄正一,1993)。我们在2007年和2008年10月底对白头鹤进行了一周的跟踪预研究，由2～3名调查人员组成的调查小组在崇明东滩和邻近的农田用单筒和双筒望远镜扫描观察湿地，记录了白头鹤的栖息地点和数量，以确定进行正式调查的最佳调查路线。

在调查期间，我们发现所有白头鹤都在一起活动，白头鹤通常在早晨从海堤外的潮间带飞到农田觅食，傍晚时分返回潮间带。

1.3 正式调查

2007—2009年冬季（11月至次年2月）对白头鹤进行了跟踪调查。两组调查人员使用单筒望远镜（KOWA 20～60×）和数码相机，从早晨6:00至傍晚18:00跟踪观察白头鹤的行为活动（2007年11月至2008年2月观察19次，2008年11月至2009年2月观察14次）。当一组调查人员观察潮间带滩涂（图1，A区域）时，另一组调查人员在农田调查区域等待（图1，B区域），两组调查人员通过电话联系。所有的观察地点都在500 m以外，避免了对白头鹤的干扰。

白头鹤根据其头颈部颜色可以判定幼鸟或成鸟。根据已发表的白头鹤行为研究的文献（Lee et al,2007)，记录以下4种行为：①觅食：鸟低头用喙接触地面；②警戒：鸟儿直立，仔细观察周围环境（有时鸣叫）：③整羽：梳理羽毛等；④休息：鸟儿站立，将头部隐藏在羽毛下，没有动作。

图1 崇明东滩鸟类国家级自然保护区位置及研究区域（A-自然滩涂，B海堤内的水稻田）Fig. 1 Location of Chongming Dongtan Bird Nature Reserve, Yangtze River estuary, eastern China.

调查人员每隔5分钟记录整个群体的4个行为的分配比例。由于人类活动造成的移动或飞行以及行走（改变觅食场所）等偶然发生行为都不记录。

1.4 夜宿地

根据初步研究的结果，白头鹤通常在黎明（大约6:00）和黄昏（约18:00）在海堤外的潮间带滩涂中栖息。测量了白头鹤群的栖息地与海堤之间的距离，以分析潮汐对白头鹤栖息地选择的影响。潮汐水位动态由上海市海洋局提供。在白头鹤还没有醒来时（大约6:00）用激光测距仪（bushnell fusion 1mile）测量了鹤群与海堤之间的距离（鸟将头藏在羽毛下休息，没有移动）。

1.5 觅食行为

每1小时记录1次不同生境下觅食白头鹤的数量，以分析白头鹤觅食地偏好以及食物资源。为不影响鹤群的活动，待鹤群全部离开后，在觅食地开展食物资源调查并拍摄照片以确定食物种类。

2 研究结果

2.1 栖息地选择和时间分配

2007—2008年和2008—2009年的冬季，分别计数了122只（110只成鸟和12只幼鸟）和116只（108个成鸟和8幼鸟）白头鹤。所有的鹤集一大群活动，一起栖息、觅食及飞行移动。在33 d的观察中，有25 d白头鹤在早晨（6:15-8:10）左右飞到海堤内的农田活动，但从未进入过养殖塘；有25 d，白头鹤白天大部分的时间（大约8～10 h）是在农田度过，并在晚上（大约16:20-17:55）返回到潮间带的滩涂的夜宿地休息；有5 d，白头鹤由于人类的农业活动被迫离开农田返回滩涂；只有3 d，白头鹤一整天未离开滩涂。在研究期间，白头鹤从未在芦苇带中栖息。

2.2 行为时间分配

白头鹤在每种行为（喂养、预警、筛选和休息）中花费的时间有显着差异（方差分析：F3,2876=3 267.76,p＜0.001)。白头鹤行为研究显示，在白天（约6:00-18:00）白头鹤花费时间最多的行为是觅食，其次是警戒、理羽和休息(图2)。少量的白头鹤是在早晨（6:00—7:00）觅食，但觅食行为在8:30—10:30，12:30—14:00 和 16:00—16:30 形成高峰（图2a)。30%～40%的白头鹤在黎明和黄昏时保持警戒行为；当白头鹤类觅食时，大约10%～20%的白头鹤处于警戒状态(图2b)。鹤主要是在黎明和黄昏准备起飞前整理羽毛(图2c)。除了晨昏，在白天只有很少量的鹤会有休息行为(图2d)。

2.3 潮汐对栖息地选择的影响

在崇明东滩湿地，与夏季相比冬季潮汐较小(＜3 m)。结果显示在调查期间，潮汐对白头鹤栖息地位置选择的影响不显著（y=-75.452x+1 125.3,n=33,R2=0.012,P=0.547)。调查发现，在黎明时分如果是潮位较低则白头鹤离大堤很远(1 220.67±377.39 m)；如果潮位较高则离大堤较近(832.22±250.38 m)(图 3)。

图2 白头鹤日活动时间分配Fig. 2 Activity budgets of the Hooded cranes in daytime

图3 白头鹤夜宿地与大堤距离和潮汐的关系Fig. 3 The relationship between the distance of the nocturnal roosting sites of Hooded cranes and tidal height during the days of survey

图4 白头鹤觅食地Fig. 4 Foraging sites of the Hooded cranes

2.4 主要食物类型

在海堤内，所有的白头鹤都在3种类型的农田中觅食，包括收获后未翻耕、翻耕过的水稻田和已种植的冬小麦田，但从来不会去蔬菜地觅食。白头鹤在这3种农田中的觅食比例有显著差异（方差分析：F2,72=2 062.56,p＜0.001)。大约62%～77%的白头鹤在未翻耕的水稻田中觅食，约13%～27%的白头鹤在翻耕过的水稻田觅食，只有7%～15%的白头鹤在种植过的麦田觅食。

在农田中，白头鹤主要觅食收获后剩余的谷物(图4a)。在潮间带的泥滩中，白头鹤会取食腹足动物(如光滑狭口螺、堇拟沼螺、绯拟沼螺等)(图4b)。

3 讨论与建议

3.1 白头鹤在崇明东滩的越冬行为

根据在崇明东滩两个冬季的调查，白头鹤种群的数量和结构稳定。20世纪90年代以来，白头鹤就一直在崇明东滩越冬，保护区调查数据也显示，保护区自1998年成立以来，一直记录到稳定的越冬白头鹤种群。如1990年记录到150只，1997年记录到135只，1998年记录到126只，2000年记录到125只，2003年137只，2006年130只（俞伟东,2001）。

在本研究中发现白头鹤在早晨飞入大堤内部农田，并且白天的大部分时间都在农田觅食，即便是雨天也不例外。除了本研究的33 d调查期外，在大雾天也能在农田中听到白头鹤的声音。在傍晚之前，白头鹤返回到海堤外的潮间带滩涂休息。并且在黎明时发现，白头鹤夜间会根据潮水选择合适的夜宿地，因此确定了白头鹤“离开—觅食—返回—休息”的越冬行为模式。我们的研究结果与敬凯等（2002）的结果不同，他们研究发现白头鹤白天在潮间带滩涂中觅食，这可能与当时土地利用方式为养殖鱼塘有关。根据我们的观察，白头鹤在白天没有在鱼塘中栖息过，表明白头鹤不会选择由于芦苇丛而使视野不开阔的鱼塘栖息，白头鹤更喜欢视野广阔的栖息地（Ma et al, 2003）。在研究期间，白头鹤从未在芦苇和互花米草群落内栖息，这与以前的观测一致（敬凯, 2002）。

我们的研究结果表明，白头鹤在觅食方面花费的时间比例较高，符合越冬期间白头鹤以及其他鹤类的研究结果（Alonso et al,1992; Pae et al,1994）。此外，总有一定比例的成年白头鹤在鹤群觅食的时候依次负责警戒。这表明，白头鹤群在越冬过程中有很好的组织分工。

虽然相对于夏季和秋季，冬季是平均潮汐较低的季节，白头鹤选择栖息地还是会受到涨落潮的影响。其中一个可能的原因是有很多渔船会停泊在海岸线，白头鹤需要与渔船保持安全距离。

3.2 食物偏好

许多研究表明，白头鹤是杂食性的，食物一般由玉米、水果、坚果、球茎、谷物、无脊椎动物、昆虫、草本植物的叶和茎组成（Alonso et al,1984; Avilés et al,2002)。当地食物资源的可利用性是影响白头鹤觅食选择的关键因素（Avilés et al,2002)。

在崇明东滩，海堤内的农田是白头鹤最喜欢的觅食场所（图4a)。水稻是崇明岛最主要的农作物，当地传统的农业生产方式在9月至10月期间收割水稻，在10月至次年2月种植冬小麦，5月收获小麦并种植水稻，直到10月水稻成熟收获。在收获季节之后，总有一些稻田并未翻耕种植小麦，到冬季会有大量（约600～800粒/m2）的稻谷残留在农田中（翻耕过的田较少)。因此，白头鹤大部分时间是在稻田中觅食，只有少数时间在小麦田觅食（麦苗的茎叶)。由于稻谷的营养价值高，因此白头鹤更喜欢觅食稻谷。然而，崇明东滩农业机械化增加将会改变传统农业活动的进度和强度，导致白头鹤喜好觅食地的不确定性。

在海堤外的泥滩觅食的时候，根据现场留下的啄食痕迹发现白头鹤会取食腹足动物（图4b）。也有研究认为海三棱藨草的球茎是白头鹤最主要的食物（赵雨云,2002; Ma et al,2003）。我们调查发现，觅食腹足类的痕迹比挖掘取食海三棱藨草球茎的痕迹更明显。考虑到食物获取的可获得性，取食泥滩表面大量的腹足动物取食比15～20 cm深度的球茎要容易得多（徐宏发,2005)。而且，腹足动物含有更多的蛋白质和钙(Davis et al,1993)。本研究并不否认白头鹤会取食海三棱藨草球茎，只是认为白头鹤会在滩涂上取食腹足类以均衡饮食(Davis et al,1993)。下一步需要对白头鹤粪便进行分析以确认其食物来源。

3.3 保护建议

白头鹤是国家一级保护动物，是崇明东滩重要的旗舰物种，也是上海市最重要的保护物种。我们的研究结果表明，农田是白头鹤越冬过程中重要的觅食地，稻田收割后散落的稻谷是白头鹤重要的食物资源。白头鹤在冬季采取了与东亚其他鹤类相似的觅食策略（Lee et al,2007)。此外，白头鹤一般的集群活动，并与人类和建筑物保持较远距离。但未翻耕水稻田的面积不足以为越冬鹤群提供充分的觅食地；因此，我们观察到一些白头鹤会选择周边翻耕过的稻田或小麦地中觅食。

海堤外的潮间带滩涂是白头鹤至关重要的夜宿地。然而由于外来入侵物种互花米草的入侵和快速扩张，潮间带滩涂被互花米草侵占。可以预见，随着互花米草的扩张，必将影响白头鹤在自然滩涂的栖息地以及食物资源。保护区正在开展的互花米草生态控制及鸟类栖息地优化工程项目，已将保护区范围内的互花米草治理完成，并在自然滩涂恢复海三棱藨草，为白头鹤稳定越冬提供支持。

致谢：感谢上海崇明东滩鸟类国家级自然保护区管理处的所有工作人员。

黄正一,孙振华,虞快.1993.上海鸟类资源及其生境[M].上海:复旦大学出版社

徐宏发,赵云龙.2005.上海市崇明东滩鸟类自然保护区科学考察集[M].北京:科学出版社

郑光美,王岐山.1998.中国濒危动物红皮书:鸟类.北京:科学出版社

郭玉民,钱法文,刘相林,等.2005.小兴安岭白头鹤繁殖习性初报[J].动物学报,51(5):903-908

敬凯,唐仕敏,陈家宽,等.2002.崇明东滩白头鹤的越冬生态[J].动物学杂志,37(6):29-34

刘政源,徐文彬,王岐山,等.2001.白头鹤在升金湖上湖越冬期环境容纳量的研究[J].长江流域资源与环境,10(5):454-459

汤臣栋.2016.上海崇明东滩互花米草生态控制与鸟类栖息地优化工程.湿地科学与管理，12(3):4-8

俞伟东,杜德昌,唐仕华,等.2001.上海崇明东滩白头鹤的现状和保护[J].野生动物学报,22(2):8-9

赵雨云,马志军.2002.崇明东滩越冬白头鹤食性的研究[J].复旦学报：自然科学版,41(6):609-613

Alonso J C, Alonso J A. 1992. Daily activity and intake rate patterns of wintering common cranes Grus grus. Ardea, 80: 343-351

Alonso J A, Alonso J C, Veiga J P. 1984. Winter feeding ecology of the crane in cereal farmland at Gallocanta. Wildfowl ,35: 119-131

Avilés J M, Sánchez J M, Parejo D. 2002. Food selection of wintering common cranes (Grus grus) in holm oak (Quercus ilex) dehesas in south-west Spain in a rainy season. Journal of Zoology , 256:71-79

Davis C A, Vohs P A. 1993. Role of macroinvertebrates in spring diet and habitat use of sandhill cranes. Transactions of the Nebraska Academy of Science, 20: 81-86

Delany S, Scott D. 2002. Waterbird population estimates. 12th Wetlands International Global Series. Wageningen. the Netherlands: Wetlands International: 226

Ge Z M, Zhou X, Wang K Y, et al. 2009. The effects of changes in vegetation cover on the migratory shorebird carrying capacity of a newly-formed wetland, Yangtze River Estuary, China. Zoological studies,48: 69-779

Lee S D, Jablonski P G, Higuchi H. 2007b. Winter foraging of threatened cranes in the Demilitarized Zone of Korea: Behavioral evidence for the conservation importance of unplowed rice f i elds.Biological conservation, 138: 286-289

Li B, Liao C H, Zhang X D, et al. 2009. Spartina alternif l ora invasions in the Yangtze River estuary, China: An overview of current status and ecosystem ef f ects. Ecological Engineering, 35: 511-520

Ma Z J, Li B, Jing K, et al. 2003. Ef f ects of tidewater on the feeding ecology of hooded crane (Grus monacha) and conservation of their wintering habitats at Chongming Dongtan, China. Ecological Research,18: 321-329

Pae S H, Won P. 1994. Wintering ecology of red-crowned cranes and white-naped cranes Grus japonensis and G. vipio in the Cheolwon Basin, Korea. In: Higuchi H, Minton J (eds). The future of cranes and wetlands: Proceedings of the International Symposium. Wild Bird Society of Japan, Tokyo: 97-196

Tian B, Zhou Y X, Zhang L Q, et al. 2008. Analyzing the Habitat Suitability for Migratory Birds at the Chongming Dongtan Nature Reserve in Shanghai, China. Estuarine, Coastal and Shelf Science,80: 296-302

Regular Habitat Selection, Daily Time Budget and Foraging Preference of Hooded cranes (Grus monacha) at the Eastern Coastal Wetland of China

MA Qiang
(Chongming Dongtan National Nature Reserve, Shanghai 202183)

Field surveys for the endangered Hooded cranes (Grus monacha) were carried out at the eastern coastal wetland of China and the neighboring agricultural fi elds, which are internationally important overwintering site for the migratory water birds. During two winter seasons of 2007–2008 and 2008–2009, it was recorded a community of 122 and 116 cranes,respectively at Chongming Dongtan wetland. Within the most of survey period, the cranes took the overwintering behaviormode of “Departure–Foraging–Return–Rest” between the agricultural fi elds (diurnal foraging sites) inside the seawall and the intertidal mud fl at (nocturnal roosting site) outside. The cranes were found to fl y towards the agricultural fi elds inside the seawall in morning, and to spend most of the daytime in the fi elds for foraging. Before evening, the cranes returned to the intertidal mud fl at outside the seawall for roosting. At dawn, the cranes were found keeping the dynamic distance due to tide fl uctuation at night. Over the survey period, none crane roosted in the areas ofPhragmites australis,Spartina alterni fl oraand fi shing ponds. The cereal grains remained after harvesting in the unplowed paddy fi elds were the important food source for the cranes, while the cranes mainly foraged on gastropods on the intertidal mud fl ats in the days when the agriculture fi elds were disturbed by human. As an official plan by the local government, the north-eastern intertidal mud fl at of Chongming Dongtan wetland will be reclaimed for exotic plant controlling and the consequent agricultural production. We suggested the new reclamation area being used for paddy or wheat crops. Furthermore, we recommend retaining a minimum proportion of unploughed crop fi elds after harvesting for the carrying capacity of Hooded cranes during the overwintering period.

Grus monacha; Overwintering; Habitat use; Time budget; Foraging; Wetland management

10.3969/j.issn.1673-3290.2017.04.11

2017-06-08

上海市绿化市容局项目资助（G141604）

马强（1981—），男，主要从事湿地保护区管理和生物多样性恢复方面的工作。E-mail: 78153699@qq.com；maqaing@dongtan.cn