土壤微生物燃料电池在不同条件下的产电性能及微生物群落结构分析

王 辉 李 蕾 曹 羡 方 舟 李先宁

(东南大学能源与环境学院, 南京 210096)

土壤微生物燃料电池在不同条件下的产电性能及微生物群落结构分析

王 辉 李 蕾 曹 羡 方 舟 李先宁

(东南大学能源与环境学院, 南京 210096)

通过构建一种新型的无膜单室土壤微生物燃料电池(MFC),考察了电极间距和外接电阻对土壤MFC产电性能的影响,并对阳极微生物群落结构进行分析.研究结果表明,电极间距和外接电阻对土壤MFC的输出电压和最大功率密度有显著的影响.当间距从4 cm增大到12 cm时,土壤MFC的输出电压、最大功率密度呈现出先升高后降低的趋势;阴极淹没在1 cm水层以下时,其输出电压显著降低至30 mV左右,最大功率密度为4.67 mW/m2;外接电阻从300 Ω增大到2 000 Ω时,土壤MFC的输出电压从80 mV增大到了330 mV,最大功率密度从14.33 mW/m2增大到了60.40 mW/m2.电极间距的增加或外接电阻的增大对阳极电势有显著影响,而阴极电势并没有发生差异性变化.通过高通量测序分析发现,土壤MFC和开路对照组中的阳极微生物群落结构存在显著差异.产电菌Deltaproteobacteria,Desulfuromonadales和Geobacteraceae在土壤MFC中是优势种群,其中Deltaproteobacteria的相对丰度高达24.91%,Desulfuromonadales和Geobacteraceae的相对丰度也远高于开路对照组.

微生物燃料电池;电极间距;外接电阻;微生物群落结构

微生物燃料电池(microbial fuel cell,MFC)是利用微生物催化氧化有机物、无机物等物质,产生电能的一种装置[1].利用MFC降解各种污染物的研究也越来越受到研究者的关注[2-5].土壤中蕴含的微生物种类繁多,数量庞大,如Geobacter,Shewanella,Pseudomonas等,这些微生物可以向细胞外直接转移电子[6-7],将MFC应用到土壤或沉积物中,形成土壤MFC或沉积物MFC(SMFC).在土壤MFC或SMFC中,阳极氧化葡萄糖、乙酸盐等物质,生成电子、质子等;在阴极,氧作为最终电子受体,获得外电路从阳极传导而来的电子,同时与质子生成水,从而获得电能[6, 8-9].

MFC不仅可以降解简单有机物,也可以降解混合有机底物和难降解有机物,同时获取电能[10-11].研究结果表明,MFC对多环芳香烃(PAHs)、抗生素、石油烃等多种难降解有机废水具有良好的去除效能[2, 12-13].已有研究表明MFC的性能取决于很多方面的因素,如溶解氧[14]、电极间距[15]、共基质种类[16]和浓度[17]、温度[18]等.阴极较好的溶解氧、阳极严格的厌氧环境和较小的阴阳极间距都有利于提高MFC的产电性能和有机底物的去除.Hamdan等[2]等成功构建了SMFC,其最高输出电压和最高功率密度可达570 mV.Dunaj等[8]发现MFC利用农田土壤有机物作为产电菌底物时,其能量输出比利用森林土壤高17倍.然而,目前关于电极间距和外阻对土壤MFC产电性能以及土壤MFC微生物种群结构的系统研究相对较少.

本文构建了一种新型的单室无膜土壤MFC,研究电极间距和外接电阻对土壤MFC产电性能的影响,利用高通量测序对土壤MFC阳极的微生物群落结构进行系统分析,为在土壤中构建MFC选择构型提供一定的理论基础.

1 试验材料与方法

1.1 土壤MFC的构建

土壤MFC构建装置示意图如图1所示.装置材料采用玻璃圆柱(φ35 mm×150 mm),由下到上为缓冲土层(10 mm)、土壤MFC阳极层(15 mm)、土壤层(厚度由电极间距决定)、土壤MFC空气阴极层(15 mm).土壤MFC的阴阳极电极材料均为活性炭(粒径为3～5 mm,比表面积为500～900 m2/g),活性炭层包埋碳毡并均由钛导线(直径为0.8 mm)引出,外电路由铜导线连接一定阻值的电阻形成闭合回路,并采用环氧树脂将暴露于土壤中的金属部分密封,防止金属与土壤溶液接触发生反应而导致短路.

土壤采集于江苏南京长江流域,剔除树枝、石子等杂物,风干后过2 mm筛,室温保存.土壤pH为7.91,有机碳、全氮、全磷含量分别为(3.71±0.14),(0.20±0.08),(0.42±0.18)g/kg.在搭建土壤MFC中,向阳极活性炭中加入12 mL经培养及预处理的浓缩厌氧污泥(MLSS约为50 g/L),同时向土壤中投加一定量含有乙酸钠的营养液[19](见表1),直至土壤处于饱和水状态.

图1 土壤MFC原理示意图

大量元素营养物质浓度/(mg·L-1)微量元素营养物质浓度/(mg·L-1)NH4Cl310MgSO4·7H2O200KCl130CaCl215NaH2PO44970FeCl3·6H2O1Na2HPO42750MnSO4·H2O28(NH4)2SO4560CoC12·6H2O0.24Na2MO4·2H2O0.04

1.2 实验设计

本文中的实验为2部分:① 电极间距实验. 电极间距分别为4,6,8,10,12 cm,外接电阻为1 000 Ω;同时为了研究阴极淹水对土壤MFC产电性能的影响,设置了电极间距为4 cm并向阴极层加1 cm水层的土壤MFC,该组实验标记为4W,共计6组实验.② 外接电阻实验.外接电阻分别为300,620,1 000,2 000 Ω,设置开路为对照组,电极间距为10 cm,共计5组实验.

1.3 分析方法

1.3.1 电化学特性的测定

土壤MFC所产生的电压U通过数据采集器(DAM-3057和 DAM-3210, 中国阿尔泰科技有限公司)进行采集.由欧姆定律计算电流I,电流密度J=I/A,功率密度P=IU/A,其中A为阳极面积.土壤MFC的阴、阳极电势以饱和甘汞电极为参比电极进行测量.

极化曲线采用稳态放电法测量,实验过程中在电极两端连接50～10 000 Ω的一系列负载电阻,每个阻值下稳定约1 h后测量负载电阻两端的电压.计算电流、电流密度和功率密度后,将电压和功率密度对电流密度分别作图，得到极化曲线和功率密度曲线.

1.3.2 微生物种群结构

利用高通量测序的方法测定土壤MFC阳极微生物种群结构.实验结束时,使用土壤DNA样本提取试剂盒(Omega Bio-tek, Norcross, U.S.)对样品中基因进行提取.对V4-V5区的16s rRNA进行PCR扩增,引物为515F 5’-GTGCCAGCMGCCGCGG-3’和907R 5’-CCGTCAATTCMTTTRAGTTT-3’.应用Illumina HiSeq2500高通量测序平台对扩增产物进行焦磷酸测序.经数据拆分、去引物序列、拼接、过滤后得到有效数据,用于后期分析;在给定的相似度下(97%)将数据聚成操作分类单元(operational taxonomic units,OUT),然后通过与数据库比对,对OTU进行物种分类，并对各个样品作物种柱状图[20].

2 结果与讨论

2.1 电极间距对土壤MFC产电性能的影响

由图2可以看出,除了实验4W以外,其他各组土壤MFC的输出电压从第14天以后基本平稳;同时土壤MFC的输出电压随着电极间距的变化而显著变化.当间距为4 cm时,其输出电压只有110 mV;当阴极被淹没在1 cm水层以下时,电压急

剧下降,输出电压只有30 mV.当电极间距增大至10 cm时,土壤MFC的输出电压开始有了显著升高,当间距为10 cm时,土壤MFC的输出电压达到最大值,第14天以后基本稳定在290 mV.然而,当间距继续增大到12 cm时,土壤MFC的输出电压并没有继续升高,反而降低了很多,最高电压基本稳定在230 mV.

显然,由于间距的变化,土壤MFC的功率输出也发生了相应地变化(见图3).当间距为10 cm时,土壤MFC的最大输出功率最高(33.69 mW/m2),随着电极间距的减小,最大功率密度也随着减小.当间距为4～8 cm时,最大功率密度分别为10.30,12.13,20.38 mW/m2,当电极间距增大至12 cm时,最大功率密度降低到了13.26 mW/m2;然而阴极淹水情况下的土壤MFC最大功率密度只有4.67 mW/m2(见图3).这些结果表明，电极间距会显著影响土壤MFC的产电性能,但并不是随着间距的增大而一直增大.当阴极被水淹没时,在土壤MFC中,阴极为空气阴极,水层的存在直接抑制了空气阴极的反应(O2+4H++4e-=2H2O)[15],影响了阴极的电势，导致输出电压降低.同时,电极间距的增大可以有效地防止空气阴极中的氧扩散到阳极,从而提高阳极的性能.电极间距越大,阳极可以获得的电子越多，阳极电势也越低,这种氧化还原状况在热力学和动力学上更有利于阳极形成亲电体(亲阳极)[21].当间距从4 cm增大到10 cm时,阳极电势从-57 mV降低到-295 mV,但阴极电势并没有发生很大的变化.在4W组中,阳极电势有所下降,为-187 mV,但阴极电势显著的下降到了-46 mV,也就是说阴极性能受到显著地抑制作用.因此,电极电势的变化是导致土壤MFC输出电压发生显著差异的关键因素.当间距继续增大到12 cm时,土壤MFC的输出电压降低,这是因为电极间距决定了MFC的内阻,尤其是欧姆内阻的大小[22].一般情况下,间距越大,MFC的内阻也就越大,当间距增大到一定程度后,内阻对MFC产电性能的影响显著高于阳极电势的影响[23-24].

(a) 极化曲线

(b) 功率密度

2.2 外接电阻对土壤MFC产电性能的影响

由图4可以看出,外接电阻也会显著影响土壤MFC的电压输出.在开路条件下,土壤MFC的最高输出电压在600 mV左右.在电极两端接上电阻后,土壤MFC的输出电压显著下降,且外接电阻越小,电压下降得越多.其中,当外接电阻为300～2 000 Ω时,土壤MFC的最高输出电压分别为80,170,290和330 mV.与此同时,土壤MFC的最高输出功率也随外接电阻的增大而增大,其最大输出功率密度分别为14.33,24.98,33.69和60.40 mW/m2(见图5).这与Sajana等[24]研究结果一致:外接电阻越大,MFC的输出电压越高.当外接电阻高于500 Ω时,外接电阻就会成为MFC产电的一个限制性因素;当外接电阻小于200 Ω时,电子在阴极的消耗速率显著低于电子的传输速率[14].这可能是由于阴极中氧或质子的不足所引起的[14].同时外接电阻还可以控制电子从阳极到阴极的流动,从而影响土壤MFC的产电性能[24].

此外,通过对土壤MFC电极电势的测定表明，阴阳极的电极电势在不同外接电阻条件下存在显著的差异.随着外接电阻从300 Ω增大到2 000 Ω,阳极电势从-155 mV降低到了-293 mV.然而各组土壤MFC的阴极电势相差并不是很大,基本维持在60～75 mV.这说明外接电阻显著影响土壤MFC阳极电势,而且外接电阻越大,阳极电势越低.

图4 外接电阻对土壤MFC输出电压的影响

(a) 极化曲线

(b) 功率密度

2.3 土壤MFC阳极微生物种群结构的变化

图6是对土壤MFC阳极微生物相对丰度的分析图.从图中可以看到,无论是在开路条件还是闭路条件下,Proteobacteria门的相对丰度都最高,分别为50.00%和51.68%,Bacteroidetes,Chloroflexi和Firmicutes的相对丰度分别为15.50%,19.38%,8.25%,5.28%和2.38%,4.27%(见图6(a)).以上研究结果表明,在闭路条件下,Proteobacteria会在MFC中富集[8, 25].Padmanabhan等[26]认为Bacteroidetes普遍存在于土壤中,而这种微生物可以代谢一些易降解的有机物,因此,Bacteroidetes的存在可以提高产电菌对共基质的新陈代谢.而且在沉积物中,Proteobacteria,Bacteroidetes和Chloroflexi都包含有非常多样的产电菌[2, 27].Firmicutes属于兼性需氧微生物,是MFC微生物群落的重要组成部分,而且能够在胞外进行电子传递[28].然而,由于开路与闭路条件的不同,微生物在纲、目、科中产生了巨大的差异(见图6(b)～(d)).其中,Alphaproteobacteria,Betaproteobacteria和Gammaproteobacteria的开路和闭路的相对丰度分别为7.60%，5.18%,19.18%，17.56%和5.97%，3.16%.在闭路MFC中,Deltaproteobacteria的相对丰度为24.91%，远高于开路中的相对丰度13.84%(见图6(b));同时,在Desulfuromonadales(见图6(c))和Geobacteraceae(见图6(d))的相对丰度分别是开路的2.10倍和1.81倍.Deltaproteobacteria,Desulfuromonadales和Geobacteraceae都属于Proteobacteria,在严格厌氧条件下,它们会逐步成为主要的微生物种群,同时它们都可以产生纳米导线,与微生物产电有着密切的关系[27, 29-30],因此这类微生物也被称之为产电菌(exoelectrogens).Deltaproteobacteria和Geobacteraceae属硫酸盐还原菌,可以使用硫酸盐作为电子受体发生氧化还原反应;Desulfuromonadales也是一种非常常见的硫酸盐还原菌,在海洋沉积物、土壤中非常普遍.另外,这2种细菌可以氧化乙酸盐和其他有机物,从而产生电子.可以发现,在本文土壤MFC中,产电菌的数量占绝对优势,这些产电菌可以自身产生化学中介体或电子中介体,或者生成导电附属物“纳米导线”,从而直接或间接向细胞外传递电子给电子受体,如阳极电极等[30].

(a) 门(b) 纲

(c) 目(d) 科

由于营养液成分、基质类型、阳极材料等的不同,MFC阳极微生物群落多样性也存在差异性,导致若干个系统发育组成为优势种群.在以盆栽土为基质构建的MFC中,Desulfobulbusspp.和Geobacterspp.的数量占绝对优势[31],而这个属的微生物都被证实可以在MFC中产生电能.Cabezas等[27]研究结果表明,Deltaproteobacteria在MFC阳极中的相对丰度要远高于开路对照组,而且存在的电极呼吸条件诱导了产电微生物的生长繁殖,提高了种群数量.然而,Deltaproteobacteria要成为MFC的微生物群落中的优势群落,则取决于MFC的构成条件、介质等因素，也可能是由于沉积物或土壤中复杂的硫化等物其他有机物降解过程的选择[1].

3 结论

1) 土壤MFC产电性能显著受制于电极间距和外阻的变化,其输出电压和最大功率密度随着电极间距的增大呈现出先升高后降低的趋势,随着外阻的增大而增大.当电极间距为8～10 cm时,其输出电压和最大功率密度最大,分别为290 mV和33.69 mW/m2;当外接电阻为2 000 Ω时,土壤MFC的输出电压和最大功率密度分别为330 mV和60.40 mW/m2.

2) 经高通量测序分析发现,土壤MFC阳极与开路对照组中的微生物群落结构发生了显著的变化.在土壤MFC中,产电菌Deltaproteobacteria，Desulfuromonadales和Geobacteraceae是其优势种群,其中，Deltaproteobacteria相对丰度为24.91%;Desulfuromonadales和Geobacteraceae的相对丰度分别是开路对照组的2.10倍和1.81倍.

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Performanceofsoilmicrobialfuelcellsunderdifferentconditionsandanalysisonassociatedmicrobialcommunities

Wang Hui Li Lei Cao Xian Fang Zhou Li Xianning

(School of Energy and Environment, Southeast University, Nanjing 210096, China)

A membrane-less and single-chamber soil microbial fuel cell (MFC) was constructed. The influences of the electrode spacing and the external resistance in soil MFCs on electricity generation were analyzed, and the associated microorganisms in the anode were investigated. The results show that the voltage and the maximum power density are first increased and then decreased with the electrode spacing ranging from 4 cm to 12 cm. However, the minimum voltage and power density are 30 mV and 4.67 mW/m2when the cathode is submerged below 1 cm water. The voltage and the maximum power density are ranging from 80 to 330 mV and 14.33 to 60.40 mW/m2when the external resistance is from 300 to 2 000 Ω. The anode potential decreases significantly with the reducing electrode spacing or increasing external resistance while the cathode potential is not remarkable variation. In addition, the microbial community analysis demonstrates that there is significant difference between the soil MFCs and control group in the relative abundance.Proteobacteria, especiallyDeltaproteobacteriaas an electrogenic bacterium, is extremely abundant (24.91%) on soil MFC anode. Furthermore, the relative abundance of the other two bacteria,DesulfuromonadalesandGeobacteraceaeis also higher than that in the control group.

microbial fuel cell;electrode spacing;external resistance;microbial community structure

10.3969/j.issn.1001-0505.2017.06.010

TM911.45

A

1001-0505(2017)06-1141-07

2017-05-20.

王辉(1986—)，男，博士生；李先宁(联系人)，男，博士，教授，博士生导师，lxn@seu.edu.cn.

国家自然科学基金资助项目(21277024)、中央高校基本科研业务费专项资金资助项目(2242016K41042)、江苏省自然科学基金资助项目(BK20171351).

王辉,李蕾,曹羡 ,等.土壤微生物燃料电池在不同条件下的产电性能及微生物群落结构分析[J].东南大学学报(自然科学版),2017,47(6):1141-1147.

10.3969/j.issn.1001-0505.2017.06.010.