海洋酸化对水生动物免疫系统的影响及机理

许友卿，刘永强，丁兆坤

( 广西大学 水产科学研究所，广西高校水生生物健康养殖与营养调控重点实验室，广西 南宁 530004 )

海洋酸化对水生动物免疫系统的影响及机理

许友卿，刘永强，丁兆坤

( 广西大学 水产科学研究所，广西高校水生生物健康养殖与营养调控重点实验室，广西 南宁 530004 )

海洋酸化；免疫系统；CO2；pH；水生动物

自工业革命以来，人类活动和工农业发展使大气中的CO2水平以前所未有的速度上升[1-2]，海洋吸收CO2量不断增加，海水 pH 值下降，这种由大气CO2体积分数升高导致海水酸度增加的过程称为海洋酸化[3]。与工业革命前相比，目前海洋的pH 值已经下降了0.1，预测到本世纪末将再下降0.3至0.4[4-6]。与此同时，大气中CO2含量上升导致全球气候变暖，水温升高。因此，由于CO2升高而导致海水酸化、海水相对变暖和H+浓度增加，但碳酸盐离子浓度下降[4-5,7]。

海洋酸化改变了环境，干扰了水生动物的新陈代谢、酸碱平衡、内分泌功能、免疫反应和免疫蛋白酶的活性等，危害海洋生态系统的稳定性和海洋生物的生存[8-11]，如严重危害海洋生物、群落和生态系统[12]，导致水生动物应激反应，损害水生动物的免疫系统，减弱抗病力，疾病爆发等[13]。越来越多的研究者关注海洋酸化对水生动物的生存、生长、发育和生理功能的影响。然而，迄今有关水生生物对水体pH降低的免疫应答[14]却鲜有研究，二氧化碳分压升高和水温变暖对水生动物免疫的影响[15]，则研究更少。

笔者从海洋酸化的主要因子——CO2增加、温度上升、pH下降等方面，综述海洋酸化对水生动物免疫系统的影响及机制，旨在更好地理解和深入研究之，为海洋酸化的防控、保护海洋生态环境和水生生物以及发展水产养殖业提供参考。

1 海洋酸化对水生动物免疫系统的影响

1.1 CO2升高对水生动物免疫系统的影响

大气CO2含量持续升高，海洋吸收空气中CO2继续增加，海水不断变酸，除某些无脊椎动物外，许多无脊椎动物遭受严重威胁乃至死亡。虹鳟(Oncorhynchusmykiss)暴露在高质量浓度CO2(24 mg/L)环境中6个月，易导致其淋巴细胞性肝炎[16]。CO2质量浓度升高，不仅引起海洋酸化，致使水体溶氧量降低，还能引发水生动物血碳酸症。在二氧化碳分压为1.8 kPa时，血碳酸含量升高导致凡纳滨对虾(Litopenaeusvannamei)缺氧，降低血细胞和组织的抑菌能力，使机体较易感染细菌，死亡率比对照组高80%[17]。鲢鱼(Hypophthalmichthysmolitrix)暴露在CO2质量浓度为200 mg/L的环境中，体内血碳酸含量升高，CO2诱导热休克蛋白70 mRNA增加50%，但抑制与免疫相关的蛋白酶活性[18]。珊瑚鱼(Amphiprionpercula)长期暴露在高含量CO2(二氧化碳分压为97.27 Pa)下，血液的碳酸盐和氯化物含量升高，干扰了神经受体功能和免疫酶的活性，以致行为异常，身体受损[19]。

然而，不同CO2含量对水生动物免疫系统的影响相异。海湾扇贝(Argopectenirradians)、文蛤(Mercenariamercenaria)和东方牡蛎(Crassostreavirginica)的相关免疫指标会随着海水CO2分压的增加而降低。其中海湾扇贝暴露在250、390 mg/L和1500 mg/L的CO2海水环境中36 d，存活率分别为74%、43%和5.4%[20]。Bibby等[21]发现，紫贻贝(Mytilusedulis)在二氧化碳分压为117.61、115.42、336.01 Pa下，噬菌能力分别比对照组(二氧化碳分压为67.45 Pa)低50%、75%、85%，如果持续从海水中吸收CO2，紫贻贝免疫系统逐渐恶化。

相同的二氧化碳分压对不同个体的影响相异。Parker等[22]发现，在同样高的二氧化碳分压环境中，养殖的悉尼岩牡蛎(Saccostreaglomerata)数量减少25%，而野生悉尼岩牡蛎数量减少64%，可见，野生个体对海洋酸化更敏感。

不同的酸化类型对同一个体的影响也相异。在相同pH(6.2)条件下，CO2酸化对真鲷(Pagrosomusmajor)的卵和幼体的毒性高于盐酸酸化的毒性。CO2酸化对桡足类的影响明显高于盐酸酸化的影响[23]。

1.2 CO2上升致海水变暖对水生动物免疫系统的影响

大气CO2含量升高，除导致全球气候异常变化，气温升高(全球变暖)外，还导致海平面上升和海洋碳化学改变(海洋酸化)等[24-25]。

温度是影响动物生理生化反应的关键因素，也是一个物种确定其生态位的重要因素之一[26]。大多数水生动物都是变温动物，温度在调控其疾病、病毒复制率、宿主的免疫反应和对疾病的抵抗力等方面发挥重要作用[27-28]。水温变化不但影响水生动物的生理生化过程如代谢率、膜的流动性和器官功能等，还显著影响神经、内分泌和生殖系统[29]和免疫防御能力等[28]。海洋酸化和气候变暖(31 ℃)可影响合浦珠母贝(Pinctadafucata)的免疫指标和血细胞的钙稳态。升温(28 ℃)和高二氧化碳分压(509.3 Pa)可显著影响文蛤和紫贻贝血细胞的免疫指标和血淋巴的酸碱平衡[30-31]。许治冲等[32]报道，松浦镜鲤(Cyprinuscarpio)肝胰脏和脾脏溶菌酶活性随温度升高而显著下降，这与松浦镜鲤血清免疫球蛋白M质量浓度随温度的升高而显著降低的结果一致[32]。在28～37.7 ℃以0.5 ℃/h的升温速率胁迫7 d后，吉富罗非鱼(Oreochromisniloticus)免疫力明显下降。感染海豚链球菌(Streptococcusiniae)的吉富罗非鱼死亡率与水温呈明显的正相关，在34 ℃时罗非鱼免疫力较低，对病原菌易感性增强，导致感染海豚链球菌的罗非鱼死亡率比对照组高26.67%[33]。Hernroth等[34]试验表明，暴露于酸化海水下高度抑制了中国龙虾(Panulirusstimpsoni)中枢免疫功能，虽然没有发现升温和海水酸化对免疫功能有何协同作用，但不应忽视全球气候变暖加速寄生虫生长和病毒分布，导致水生动物更易致病的现实。

温度变化越大对水生动物免疫指标的影响也越大。温度显著影响凡纳滨对虾血细胞数量、吞噬率、抗菌活性、酚氧化酶原活性和溶菌活性，温度变化越大，对各免疫指标的影响也越大[35]。当水温由28 ℃突变为20 ℃和35 ℃时，罗氏沼虾(Macrobrachiumrosenbergii)的血细胞数量及血细胞酚氧化酶原活力均显著下降，血细胞吞噬活力及对病原的清除率也明显降低，表明温度突变作为一种外源刺激能在短时间内导致对虾免疫力降低，并启动酚氧化酶原激活系统[36]。高于30 ℃及低于6 ℃均显著抑制近江牡蛎(Crassostreahongkongensis)免疫因子的活力[37]。高温(26 ℃)或低温(9 ℃和15 ℃)均抑制褐牙鲆(Paralichthysolivaceus)的免疫应答。例如，21 ℃对照组褐牙鲆的血淋巴细胞OD值为0.46，而26、15、9 ℃下分别为0.411、0.309、0.221；褐牙鲆皮质醇水平的变化是温度依赖性，皮质醇升高抑制淋巴细胞分裂或导致B细胞死亡，从而导致26 ℃下免疫细胞比例降低[38]。

许友卿等[39]指出，温度从多方面、不同水平影响贝类免疫，既影响免疫相关酶(因子)表达和活性，又影响代谢、血细胞数目、吞噬作用和活性氧产生等。在水环境中，水温变化可引起盐度、营养素、溶解氧等变化，共同影响贝类免疫抗病能力和健康水平。但是，温度对水生动物免疫系统的影响及机理尚需深入研究[40]。

1.3 海水pH降低对水生动物免疫系统的影响

海水不断酸化加剧了水体pH降低，损伤生物体各组织机能乃至坏死[41]。对于相对缺乏T 淋巴细胞的水生动物来说，血淋巴细胞是一道重要的防线，其性质和生物学功能与高等动物白细胞相似[42]。鱼类免疫反应中的白细胞吞噬作用是进行非特异性防御，抵御微生物感染[17]。双壳类软体动物血细胞在先天免疫反应和生物矿化中发挥重要作用。海水 pH 降低和温度升高显著影响水生动物血细胞免疫学相关指标，具体表现为血细胞吞噬等免疫功能的变化[43]。Hernroth等[7]研究表明，暴露于酸化海水(pH=7.5)中的挪威龙虾(Nephropsnorvegicus)血细胞数量减少约50%，剩余血细胞的吞噬能力还被抑制60%。暴露于pH 7.6 16周，严重抑制了挪威龙虾免疫系统[44]。

海水酸化抑制水生动物的特异性和非特异性免疫防御体系的功能。水产养殖生物能够安全生活的pH 值范围是6.5～9.0，而最适pH范围为弱碱性，即pH 7.0～8.5[45]。高浓度的H+易引起水生动物酸中毒。鱼类酸中毒是酸的阳离子与蛋白质结合而成为不溶性化合物，使组织器官失去功能而死亡。在酸性条件下水生生物的种类和数量都减少，其中软体动物最为敏感[46]。偏碱性水体较适宜草鱼(Ctenopharyngodonidellus)免疫反应，能更好地发挥免疫系统的功能，抵御外来抗原的侵袭，减少鱼病发生；而偏酸性环境则抑制免疫系统反应，使鱼体抵抗力降低，发病几率增加。因此，在pH 约为7.5的水体养殖草鱼成活率较高[47]。Valerio等[30]试验表明，pH值降低和温度升高均显著改变双壳类(C.gallina和M.galloprovincialis)的免疫参数。Dupont等[15]在海洋酸化(二氧化碳分压为129.19 Pa)环境下饲养4个月后，明显抑制了挪威龙虾的免疫机制，可能是与免疫相关的吞噬细胞数量或性能下降所致。

海水酸化对水生动物的影响与酸化程度相关。Basso等[48]报道，幼尖角江珧蛤(Pinnanobilis)的多项免疫参数随pH递减而下降，pH 7.6时幼尖角江珧蛤存活率下降50%，特定生长率下降60%。Ellis等[14]发现，紫贻贝在pH 7.35下血淋巴的抗菌活性显著不同于pH 7.80下。Basallote等[49]将菲律宾蛤仔(Ruditapesphilippinarum)和金头鲷(Sparusaurata)幼体暴露在pH 6.0的海水中48 h，死亡率为100%。

海水酸化对水生动物的影响与时间相关。试验表明，外界环境的各种刺激，能引发贝类保护屏障抵御有害的环境因子，但长时间处于生理紧张状态，机体耗能过多，生长速率减慢，抑制了特异性和非特异性免疫防御体系的功能，抗病力下降[3,30]。水生动物血细胞呼吸爆发、酚氧化酶、血清溶菌酶、酸性磷酸酶、碱性磷酸酶和超氧化物歧化酶活性是评价免疫水平的指标之一[50-53]。pH 4.5胁迫可显著影响中华绒螯蟹(Eriocheirsinensis)的非特异性免疫，使其呼吸爆发由2.4降至1.0，酚氧由酶从1.6降至0.5，血清溶菌酶由0.06降至0.04单位，酸性磷酸酶由1.0降至0.7，碱性磷酸酶由2.0降至1.3；虽然较小的pH变化不会影响中华绒螯蟹免疫指标，但随 pH胁迫时间的延长，机体的免疫系统也将遭受慢性损伤，导致呼吸爆发由0.14降至0.05，酚氧化酶由1.5降至0.5，血清溶菌酶由0.1降至0.02，酸性磷酸酶由0.8降至0.6，碱性磷酸酶由2.0降至1.3[53-54]。

2 海洋酸化对水生动物免疫系统影响的机理

2.1 海洋酸化通过雌激素受体而影响免疫系统的功能

2.2 海洋酸化通过温度—激素分泌而影响其免疫系统的功能

水温影响水生动物机体去甲肾上腺素、肾上腺素、皮质醇、生长激素等内分泌激素的水平，也调节机体特异性免疫和非特异性免疫中的诸多活性物质。Miller等[57]研究表明，高温(31.5 ℃)可致黑双锯鱼(Amphiprionmelanopus)的血浆17B雌二醇含量降低30%，进而影响其免疫机能。

2.3 海水酸化通过蛋白合成及信号转导而影响免疫系统的功能

Hori等[58]报道，环境温度升高(由10 ℃升至16 ℃)从基因和分子途径对大西洋鳕鱼(Gadusmorhua)免疫功能产生负面影响，升温加速脾脏免疫转录聚核糖胞苷酸。Hernroth 等[59]报告，棘皮动物海星(Asteriasrubens)暴露在pH 7.7一周，其热休克蛋白70 mRNA表达量显著增高，由2.5增至8.5，分裂原激活蛋白激酶也显著增加，从10 U/mg增至13 U/mg。高浓度CO2或低pH影响细胞蛋白的合成及信号转导，进而影响水生动物免疫系统酶的生理生化作用[60]。

2.4 海水酸化影响水生动物体内酶的活性而影响其免疫功能

Zheng等[61]研究表明，较低pH值(7.6和7.8)可影响卤虫(Artemiasinica)免疫酶的活性，导致超氧化物歧化酶由4000 U/mg升至5000 U/mg，过氧化氢酶由15 U/mg升至35 U/mg，过氧化物酶由11 U/mg升至23 U/mg，碱性磷酸酶由20 U/mg升至75 U/mg，酸性磷酸酶的活性由28 U/mg升至40 U/mg。温度变化显著影响虾夷扇贝(Mizuhopectenyessoensis)腔液中免疫酶活力，导致过氧化酶活力由1.4 U/mL增至2.0 U/mL，总抗氧化能力水平由0.6 U/mL降至0.5 U/mL，脂质氧化物—丙二醛含量由10 U/mg增至80 U/mg，同时影响其存活、行为特征、耗氧率和排氨率等[62]。鱼体内白细胞是通过吞噬作用破坏异物，其溶酶体中的溶菌酶、蛋白水解酶等发挥重要作用。于pH 7.5下白细胞溶酶体内各种酶的活性最强，胞内消化功能最强，对吞噬体的消化和降解作用也最剧烈。低pH影响这些酶的活性，显著抑制白细胞的吞噬力(P<0.05)[47]。

2.5 海洋酸化通过免疫防御基因表达而影响免疫系统的功能

Zheng等[61]研究表明，较低pH值(7.6和7.8)可抑制卤虫免疫基因Spatzle和MyD88的表达，其中Spatzle基因表达降低60%，MyD88基因表达先升高50%后又降至起始水平。许友卿等[63]报道，温度可影响近江牡蛎i-型溶菌酶基因表达, 调节其免疫功能和对外环境的应激反应。适当提高温度对分子水平的基因转录表达有一定的促进作用, 但是温度过高或过低均抑制其表达。于二氧化碳分压101 Pa，pH(T)= 7.70条件下，冷水珊瑚(Desmophyllumdianthus)的细胞应激热休克蛋白70基因和免疫防御基因表达增加，可见CO2含量先影响冷水珊瑚免疫基因的表达，再影响免疫系统的功能[64]。

3 结语与展望

海洋酸化从CO2含量、温度、pH值等多方面影响水生动物的免疫系统，对海洋生物及生态系统影响广泛而深远。然而，海洋酸化对水生动物种群以及水产养殖，特别是鱼类养殖的影响研究尚处起始阶段，海洋酸化影响的机理研究更少。所以，今后应加强研究海洋酸化对水生动物种群和鱼类养殖业等的影响，从整体、器官、细胞、分子水平多层次、综合地研究海洋酸化对水生动物的影响，特别要用现代分子生物学技术从分子和基因水平探索其机理，以便深入理解海洋酸化的影响及机理，为保护海洋生态环境、水生生物和搞好水产养殖奠定基础。

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EffectofOceanAcidificationonImmunologicalSystemofAquaticAnimals

XU Youqing, LIU Yongqiang, DING Zhaokun

( Institute for Fishery Sciences, Key Laboratory of Aquaculture and Nutritional Control, High Education of Guangxi, Guangxi University, Nanning 530004,China )

ocean acidification; immunological system; CO2; pH; aquatic animal

10.16378/j.cnki.1003-1111.2017.02.024

2015-12-27；

2016-03-24.

国家自然科学基金资助项目(31360639); 广西生物学博士点建设项目(P11900116, P11900117); 广西自然科学基金资助项目(2013GXNSFAA019274, 2014GXNSFAA118286, 2014GXNSFAA118292).

许友卿(1958—)，女, 教授, 博士生导师；研究方向：环境生物学、水生动物营养、生理、生化和分子生物学. E-mail: youqing.xu@hotmail.com.通讯作者: 丁兆坤(1956—)，男，教授, 博士生导师；研究方向：环境生物学、水生动物营养、生理、生化和分子生物学.E-mail: zhaokund@hotmail.com.

S917

C

1003-1111(2017)02-0243-06