铁还原菌Shewanella oneidensis MR-1对铁磷复合物中铁、磷释放规律的影响

令狐荣云，余炜敏，王荣萍，梁嘉伟，廖新荣，吴永贵

1. 广东省生态环境技术研究所//广东省农业环境综合治理重点实验室，广东 广州 510650；2. 贵州大学资源与环境工程学院，贵州 贵阳 550025

铁还原菌Shewanella oneidensis MR-1对铁磷复合物中铁、磷释放规律的影响

令狐荣云1,2，余炜敏1*，王荣萍1，梁嘉伟1，廖新荣1，吴永贵2

1. 广东省生态环境技术研究所//广东省农业环境综合治理重点实验室，广东 广州 510650；2. 贵州大学资源与环境工程学院，贵州 贵阳 550025

中国南方红壤中的磷素大多以铁磷复合物的形式被固定于土壤中，磷的利用率较低。通过向土壤中添加以S. oneidensis MR-1为主的生物肥料，促进土壤磷的释放，减少外源磷肥的输入，以期达到保护环境和资源节约的目的。采用室内模拟试验，在纯化学培养的条件下，采用接种S. oneidensisMR-1的厌氧体系进行培养，分别以磷吸附态的水铁矿（水铁矿-磷）、磷吸附态的针铁矿（针铁矿-磷）和磷酸铁（FePO4-磷）作为体系唯一的磷素和Fe(Ⅲ)来源，3种磷均为土壤中铁磷复合物的组成成分。结果表明，S. oneidensis MR-1对3种铁磷复合物中的Fe(Ⅲ)产生了还原效应并将其还原成Fe(Ⅱ)，且Fe(Ⅱ)质量浓度随试验时间延长总体呈先增长后稳定的变化趋势；当3组加入S. oneidensis MR-1的体系Fe(Ⅱ)质量浓度均为最高时，Fe(Ⅱ)平均生成速率表现为：针铁矿（30.44 mg·L-1·d-1）＞水铁矿（21.05 mg·L-1·d-1）＞磷酸铁（6.62 mg·L-1·d-1）；3 组加入 S. oneidensis MR-1的体系Fe(Ⅲ)质量浓度与初始质量浓度相比较均发生了改变，在针铁矿-磷-菌体系中Fe(Ⅲ)质量浓度极低，而水铁矿-磷-菌体系和磷酸铁-磷-菌体系中则大量存在Fe(Ⅲ)；至试验结束时，磷酸铁-磷-菌体系中总磷质量浓度是初始时的2.3倍，而针铁矿-磷-菌和水铁矿-磷-菌体系的总磷约为初始质量浓度的1/10。因此，S. oneidensis MR-1利用磷酸铁-磷的过程会促进磷的释放，使磷酸铁中磷得以活化，而利用针铁矿-磷和水铁矿-磷的过程则会消耗磷，不会造成磷累积。

Shewanella oneidensis MR-1；异化铁还原；固定态磷；活化

磷是植物生长必不可缺的营养元素之一。为提高作物产量，大量磷肥被施入土壤，据统计，2015农用磷肥施用折纯量为843.06万吨，但土壤磷的当季利用率只有10%～20%（张福锁等，2008），其他部分均被固定或淋失。特别是在酸性红壤中，施入土壤中的磷大部分被铁和铝固定，形成磷酸铁盐、磷酸铝盐以及被氧化铁胶膜包被的磷酸盐等，这些固定态磷在土壤中大量富集但无法被植物利用（王永壮等，2013），因此，固定态磷的活化利用成为当前植物营养与土壤科学的研究热点（Wei et al.，2010；龚松贵等，2010；Richardson et al.，2011）。研究表明，固定态磷的转化与活化受到诸多因素的影响，例如有机酸、根系分泌物、AM真菌等对固定态磷均具有较强的活化效应，可促进其向活性更强的磷转化（Hu et al.，2005；Hinsinger，2001；张宇亭等，2012）。除上述因素之外，有研究还表明，酸性土壤中磷的释放与铁的氧化还原反应密切相关（Phillips et al.，1998），而铁还原菌是介导土壤铁的氧化还原反应的主要方式，因此铁还原菌间接影响着土壤中磷的释放。

S. oneidensis MR-1属于革兰氏阴性兼性厌氧细菌，是目前被研究得较多的铁还原菌之一（胡敏等，2014；Lin et al.，2007；Myers et al.，1988；Lovley，2006），它们能以Fe(Ⅲ)为电子受体氧化有机物获得能量，这个过程对铁的生物地球化学循环具有重要意义（Ruebush et al.，2006；Cruz-García etal.，2007；汪明霞等，2014）。前期研究结果（令狐荣云等，2016）表明，向土壤中加入铁还原菌可引起土壤中磷素形态的变化，但各形态间的具体转化途径尚未明确。为深入研究铁还原菌对固定态磷活化的效应及机理，本研究以固定态磷的主要成分磷酸铁作为研究对象，并以磷吸附态的水铁矿（水铁矿-磷）、磷吸附态的针铁矿（针铁矿-磷）作为对照，将3种铁磷复合物作为可供S. oneidensis MR-1利用的唯一磷源与Fe(Ⅲ)源，探究Fe(Ⅲ)还原过程中铁与磷的变化特征，以期为微生物活化红壤固定态磷素机理研究提供理论依据和技术支撑。

1 材料与方法

1.1 试验材料

菌种来源：S. oneidensis MR-1由广东省生态环境技术研究所土壤微生物修复实验室提供。

水铁矿制备：水铁矿与针铁矿均根据Schwertmann et al.（2008）的方法制得。具体步骤为：将40 g Fe(NO3)3·9H2O溶于500 mL去离子水，在剧烈、均匀搅拌下，将1 mol·L-1NaOH连续滴加到Fe(NO3)3溶液中，当pH接近中性时放慢滴加速度，直至pH为7.0，此时溶液为深红色水铁矿悬浊液；然后置于磁力搅拌器上继续搅拌30 min，再将pH调节至7.0，将悬浊液在5000 rpm，4 ℃下冷冻离心15 min，倒掉上清液，加超纯水摇匀再离心，如此反复数次洗去其中NO3-。将得到的水铁矿冷冻干燥，玛瑙研钵研磨过100目尼龙筛，备用。

针铁矿制备：在剧烈搅拌的情况下将 100 mL 4.5 mol·L-1KOH 快速加入到 50 mL1 mol·L-1Fe(NO3)3溶液中，并将混合液稀释到 1 L，然后将混合液置于70 ℃下老化反应60 h，期间用玻璃棒搅拌3～5次，得到黄褐色沉淀，过滤，洗涤沉淀至滤液呈中性，70 ℃烘干沉淀，玛瑙研钵研磨过100目尼龙筛，备用。

水铁矿-磷以及针铁矿-磷制备参照王亚洁等（2015）的方法：将14.1 g水铁矿粉末和针铁矿粉末加入600 mL 5 mmol·L-1NaH2PO4溶液中，充分摇匀后，置于30 ℃、100 r·min-1摇床上振荡24 h，离心后于60 ℃烘干，玛瑙研钵研磨过100目尼龙筛，即得针铁矿-磷以及水铁矿-磷。

磷酸铁（FePO4·4H2O）：化学纯试剂，购于上海润捷化学试剂有限公司。玛瑙研钵研磨过100目尼龙筛，备用。

1.2 试验方法

配制微生物基础厌氧生长培养基，每升培养基中含有 2.5 g NaHCO3、0.25 g NH4Cl、0.1 g KCl、10 mL微量元素溶液和10 mL维生素溶液（Li et al.，2009）。其中，微量元素溶液和维生素溶液组成如表1、表2所示，并且向体系中加入50 mmol·L-1PEM缓冲溶液，以保持体系pH恒定。此外，厌氧培养体系碳源由葡萄糖（100 mmol·L-1）提供，磷源和Fe(Ⅲ)源由3种铁-磷复合体提供。具体操作为：称取3种0.500 g铁-磷复合体于50 mL血清瓶中，将葡萄糖、培养基以及血清瓶于高压灭菌锅中115 ℃灭菌 30 min，置于超净工作台中冷却。严格按照无菌操作方法向血清瓶中加入25 mL培养基，3 mL碳源以及2 mL MR-1悬菌液（OD600=2），充氮气40 min除去体系中的氧气，密封后于30 ℃生化培养箱中避光静置培养 26 d，同时设置不加 S.oneidensis MR-1的空白处理组（CK组），期间定时取样测定相关指标。试验共设置3组空白处理体系（CK体系）与3组加S. oneidensis MR-1处理体系（加菌体系），分别为水铁矿-磷-CK体系（Ferrihydrite-P-CK）、针铁矿-磷-CK 体系（Goethite-P-CK）与磷酸铁-磷-CK（FePO4-P-CK）体系，水铁矿-磷-菌体系（Ferrihydrite-P-MR-1）、针铁矿-磷-菌体系（Goethite-P-MR-1）与磷酸铁-磷-菌体系（FePO4-P-MR-1）。每个处理设置 3个重复。

表1 维生素溶液Table 1 Vitamin solution

表2 微量元素溶液Table 2 Trace element solution

1.3 样品处理与分析方法

试验共进行26 d，分别在第1、3、7、11、15、21、26天取样测定相关指标，每个处理每次各取出3瓶，充分摇匀后从中吸取2 mL混合液于8 mL 0.5 mol·L-1HCl中，振荡1 h后离心，用0.45 μm滤膜过滤，滤液用于测定Fe(Ⅱ)和总铁另取10 mL悬液离心后用0.45 μm滤膜过滤，将滤液消解后测定总磷质量浓度。

Fe(Ⅱ)和总铁采用邻菲罗啉分光光度法测定，总磷采用钼酸铵分光光度法测定。

1.4 数据统计与分析

所有数据采用Microsoft Office Excel 2010进行统计，DPS 2000进行方差分析（Duncan多重比较法），Origin 8.5.1进行作图。

2 结果与分析

2.1 反应体系中Fe(Ⅱ)质量浓度的变化

各处理Fe(Ⅱ)质量浓度如图1所示，3组CK体系的 Fe(Ⅱ) 质量浓度在试验过程中变化均较小；3组加入S. oneidensis MR-1体系则发生变化，Fe(Ⅱ)质量浓度在各个采样时间点均表现为针铁矿-磷-菌体系＞水铁矿-磷-菌体系＞磷酸铁-磷-菌体系。3组加入S. oneidensis MR-1的体系的Fe(Ⅱ)质量浓度在试验的前11天均缓慢增加，之后开始呈现较大差别；水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系之间质量浓度差异不显著（P＞0.05），但它们与磷酸铁-磷-菌体系的 Fe(Ⅱ)质量浓度间则存在显著差异（P＜0.05）。水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系的 Fe(Ⅱ)质量浓度在第 15天达到最大值，两组处理的Fe(Ⅱ)质量浓度分别由最初的74.6和 70.6 mg·L-1上升至 390 mg·L-1和 527 mg·L-1，Fe(Ⅱ)的平均产生率为 21.0 mg·L-1·d-1和 30.4 mg·L-1·d-1；而磷酸铁-磷-菌体系 Fe(Ⅱ)质量浓度则在试验的第11天达到最大值，前11 天的Fe(Ⅱ)平均产生率仅为6.6 mg·L-1·d-1。以上结果均表明，S. oneidensis MR-1对Fe(Ⅲ)的还原与体系中矿物类型密切相关。

图1 反应体系中Fe(Ⅱ)质量浓度的变化Fig. 1 Concentration changes of Fe (Ⅱ) in the reaction system

2.2 反应体系中总铁质量浓度的变化

图2所示为试验中总铁质量浓度的变化，各体系的总铁质量浓度均发生改变。其中，水铁矿-磷-菌体系和磷酸铁-磷-菌体系的总铁质量浓度先呈波动变化再趋于平缓，而针铁矿-磷-菌体系的总铁质量浓度则呈先上升后稳定的趋势。对比总铁与Fe(Ⅱ)质量浓度（图 1）可知，水铁矿-磷-菌体系和磷酸铁-磷-菌体系中的 Fe(Ⅱ)质量浓度为60～600 mg·L-1，而总铁质量浓度则为 1500～4000 mg·L-1，总铁/Fe(Ⅱ)比值在 6.5～39.5 之间，表明这两种体系中铁多以Fe(Ⅲ)存在，仅有少部分Fe(Ⅲ)被S. oneidensis MR-1还原为Fe(Ⅱ)。针铁矿-磷-菌体系的总铁和 Fe(Ⅱ)质量浓度在试验中的变化趋势一致，并且在同一时间，前者质量浓度仅略大于后者，表明在试验过程中，针铁矿-磷-菌体系中Fe大多以Fe(Ⅱ)形式存在。在培养过程中，3组加菌体系的总铁质量浓度大致均表现为水铁矿-磷-菌体系＞针铁矿-磷-菌体系＞磷酸铁-磷-菌体系，并且三者间存在显著差异。

图2 反应体系中总铁质量浓度的变化Fig. 2 Concentration changes of TFe in the reaction system

2.3 反应体系中总磷质量浓度的变化

图 3所示为总磷质量浓度变化，水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系中磷来自于两种矿物所吸附的磷，由于两种矿物对磷的吸附能力不同，导致两者初始质量浓度不同，而磷酸铁-磷-菌体系中总磷的初始质量浓度较大，约为水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系的10倍。水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系总磷质量浓度在试验的前 3天急剧下降，两体系总磷质量浓度分别从初始时的 3.28 mg·L-1和 3.50 mg·L-1骤降至 0.42 mg·L-1和 0.30 mg·L-1，之后有微弱上升趋势，最后总体处于稳定状态，且各取样时间点的总磷质量浓度均与初始质量浓度之间存在显著差异。磷酸铁-磷-菌体系的总磷质量浓度在试验的前11天上升较缓慢，且前11天无显著差异，之后总磷质量浓度呈大幅度上升趋势，且与前11天存在显著差异（P＜0.05）；至试验结束时，磷酸铁-磷-菌体系总磷质量浓度明显高于初始质量浓度，约为初始时的2.3倍。在试验的前3天，水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系的Fe(Ⅱ) 质量浓度呈急剧升高趋势，总磷质量浓度则降低，这可能是由于加入体系中的 S. oneidensis MR-1在还原 Fe(Ⅲ)获取能量的同时利用磷元素及其他营养元素进行增殖所致。

图3 反应体系中总磷质量浓度的变化Fig. 3 Concentration changes of TP in the reaction system

3 讨论

研究表明，S. oneidensis MR-1对水铁矿以及针铁矿均有较强的还原作用（Ouyang et al.，2014；Roy et al.，2014；司友斌等，2015），而对磷酸铁的还原作用则相对较弱（孙宏飞，2006）；试验进行至后期，针铁矿与水铁矿体系的Fe(Ⅱ)均呈现下降趋势，出现此现象的原因可能是电子在铁氧化物表面的吸附位点上发生了转移，与 FeⅡOH±结合生成FeIIFeIIIO(OH)，最终形成稳定性较差的无定形氧化铁，其在中性条件下可生成磁铁矿（Fe3O4），而磁铁矿的形成会消耗Fe(Ⅱ)，从而使Fe(Ⅱ)质量浓度下降（Jeon et al.，2003；Benner et al.，2002）。除磁铁矿外，Fe(Ⅲ)被还原成 Fe(Ⅱ)后，还可形成菱铁矿（FeCO3）和蓝铁矿[Fe3(PO4)2·8H2O]等（Zachara et al.，2001）；微生物还原磷酸铁所生成的蓝铁矿不易被 0.5 mol·L-1HCl溶解，导致磷酸铁-磷-菌体系中的 Fe(Ⅱ)比水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系少（孙宏飞，2006）。

体系总铁波动较大的原因可能是：（1）虽然向各处理中添加的S. oneidensis MR-1均为2 mL悬菌液，但由于不同体系中的矿物不同，S. oneidensis MR-1的适应性不同，导致 Fe(Ⅲ)被还原的速率不同；（2）对于水铁矿-磷-菌体系，S. oneidensis MR-1在还原其中 Fe(Ⅲ)的过程中产生了难溶性磁铁矿（Fe3O4），磷酸铁-磷-菌体系中则主要产生蓝铁矿[Fe3(PO4)2·8H2O]，两种矿物均不易被 0.5 mol·L-1HCl提取，所以只能通过还原剂还原而以Fe(Ⅱ)的形式被测定（曲东等，2001）。

Mott（1981）认为，当反应体系中磷酸盐浓度较高时，其中的磷可与氧化铁形成易于解吸的单核（基）配合物；磷酸盐浓度较低时，则与氧化铁形成较难解吸的双核（基）配合物。吸附试验采用较低浓度的 NaH2PO4溶液（5 mmol·L-1），可能形成了难以解吸的双核（基）配合物，从而使得水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系磷酸盐初始质量浓度偏低。试验进行至第3天时，所有处理的磷酸盐质量浓度均下降，其中加菌体系下降幅度较大，此后，水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系的磷酸盐质量浓度一直低于水铁矿-磷-CK 体系和针铁矿-磷-CK体系。对于磷酸铁-磷-CK与磷酸铁-磷-菌体系，无论是否添加S. oneidensis MR-1，两组处理的变化趋势一致，但加入S. oneidensis MR-1的体系磷酸盐质量浓度略大于未加S. oneidensis MR-1的处理，表明S. oneidensis MR-1的存在能促进磷酸铁中磷的释放，但其释放速率较小。

在水铁矿-磷-菌体系和针铁矿-磷-菌体系中，总磷的质量浓度随着培养时间的延长呈先降低再趋于稳定的现象，这可能是由于在培养初期，S.oneidensis MR-1将体系中的磷转化为生物有效态磷，其生长繁殖消耗了部分磷，从而导致体系中总磷质量浓度降低。相关研究亦表明（徐国想等，2001），有氧化铁存在的氧化还原反应体系会因Fe(Ⅲ)水解而产生 Fe(OH)+、Fe(OH)2、Fe(OH)3-等水合物，它们可以与PO43-结合生成络合物，然后通过沉淀的方式带走其中的磷，导致体系中总磷质量浓度减小；此外，Fe(Ⅲ)可与PO43-结合生成难溶盐，也可导致上清液中总磷质量浓度下降，此研究结果也与王亚娥等（2013）的研究结果一致；在磷酸铁-磷-菌体系中，总磷质量浓度一直呈上升现象，表明S. oneidensis MR-1的存在能够促使难溶性的磷酸铁中磷的释放，孙宏飞等（2006）的研究结果也显示，向土壤中加入磷酸铁，在土壤微生物的作用下，土壤中的有效磷会产生累积现象，从而对固定态磷起到活化作用。因此，通过本研究结果可以推测，在红壤中适量加入S. oneidensis MR-1的生物肥料，可将土壤中的固定态磷素转化为活性更强的磷素，供给植物生长，但其具体操作与实践还有待更进一步的研究。

4 结论

S. oneidensis MR-1对水铁矿、针铁矿以及磷酸铁均具有还原作用，对针铁矿的还原作用最强，对磷酸铁的还原作用最弱；加入 S. oneidensis MR-1的3个处理的Fe(Ⅱ)质量浓度均随时间延长呈先增长后趋于平稳的趋势，在试验时间内，Fe(Ⅱ)平均生成速率为针铁矿＞水铁矿＞磷酸铁。

S. oneidensis MR-1还原针铁矿和水铁矿的过程中会消耗吸附态磷，不会造成体系中磷素累积，而还原磷酸铁的过程会造成磷素累积，将固定态磷素转化为非固定态磷，增大磷的活性，但转化速率较缓慢。

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Effects of Iron-reducing Bacterium Strain Shewanella oneidensis MR-1 on the Release of Iron and Phosphorus from Iron/Phosphorus Compounds

LINGHU Rongyun1,2, YU Weimin1*, WANG Rongping1, LIANG Jiawei1, LIAO Xinrong1, WU Yonggui2
1. Guangdong Institute of Eco-environmental Science & Technology//Guangdong Key Laboratory of Agricultural Environment Pollution Integrated Control,Guangzhou 510650, China;
2. College of Resources and Environmental Engineering, Guizhou University, Guiyang 550025, China

In South China, phosphorus (P) is largely fixed as iron/phosphorus (Fe/P) compounds in the red soils with a low P utilization rate. In this study, for environmental protection and resource conservation, biofertilizer with Shewanella oneidensis MR-1,an iron-reducing bacterium strain, as its main component, was added to the soil in order to enhance soil P release and reduce exogenous P fertilizer input. In the indoor stimulation experiment, anaerobic systems with MR-1 inoculated were set up to investigate the transformation of Fe(Ⅲ) and release of P during Fe(Ⅲ) reduction, with ferrihydrite-P, goethite-P, or FePO4-P as the only source of Fe(Ⅲ) and P. The results showed that S. oneidensis MR-1 reduced the 3 different Fe(Ⅲ) compounds by varying degrees; Fe(Ⅱ)mass concentration first increased with time and then stabilized; when the mass concentrations of Fe(Ⅱ) in the systems were the highest, the average Fe(Ⅱ) production rate of the 3 systems was in the order of goethite (30.44 mg·L-1·d-1)＞ferrihydrite (21.05 mg·L-1·d-1)＞ FePO4(6.62 mg·L-1·d-1); Fe(Ⅲ) mass concentration in the 3 systems with MR-1 inoculated changed during the incubation progress with that in the goethite-P system being extremely low while that in the other 2 systems being high; at the end of the experiment, the total P mass concentration in the FePO4system was 2.3 times that of the initial while that in the other 2 systems was only about 1/10 of the initial. In a word, the introduction of S. oneidensis MR-1 promoted the transformation of FePO4-P and the release of P, but consumed P from ferrihydrite-P and goethite-P with no P accumulation.

Shewanella oneidensis MR-1; dissimilatory Fe (Ⅲ) reduction; fixed phosphorus; activation

10.16258/j.cnki.1674-5906.2017.10.009

S154; X17

A

1674-5906（2017）10-1704-06

令狐荣云, 余炜敏, 王荣萍, 梁嘉伟, 廖新荣, 吴永贵. 2017. 铁还原菌Shewanella oneidensis MR-1对铁磷复合物中铁、磷释放规律的影响[J]. 生态环境学报, 26(10): 1704-1709.

LINGHU Rongyun, YU Weimin, WANG Rongping, LIANG Jiawei, LIAO Xinrong, WU Yonggui. 2017. Effects of iron-reducing bacterium strain Shewanella oneidensis MR-1 on the release of iron and phosphorus from iron/phosphorus compounds [J]. Ecology and Environmental Sciences, 26(10): 1704-1709.

国家科技支撑项目（2014BAD14B05）；省院合作项目（2013B091500016）；广州市科技计划项目（201607010082）；广东省科技计划项目（2015B070701017）；省院创新平台建设专项（2016GDASPT-0105）

令狐荣云（1992年生），女，硕士研究生，研究方向为土壤与植物营养。E-mail: lhry92@163.com*通信作者：余炜敏（1974年生），男，助理研究员，研究方向为土壤与环境。

2017-07-26