蓝藻胞外聚合物的污染和调控研究进展*

钱爱娟 潘 嵘 孙 凤 丛海兵

(扬州大学环境科学与工程学院，江苏 扬州 225127)

蓝藻胞外聚合物的污染和调控研究进展*

钱爱娟 潘 嵘 孙 凤#丛海兵

(扬州大学环境科学与工程学院，江苏 扬州 225127)

蓝藻胞外聚合物(EPS)是水中重要的有机污染源，但其对水体污染的影响及对其进行调控的研究尚未引起足够重视。介绍了蓝藻EPS的形态、组成和分布，综述了其对供水水质的污染，包括饮用水处理工艺和管网系统，从物理方法、化学氧化方法和微生物方法3个方面总结了蓝藻EPS的调控研究进展，并提出了蓝藻EPS的未来研究方向。

蓝藻 胞外聚合物 污染 调控

Abstract: Cyanobacterial extracellular polymeric substances (EPS) are important organic source in water,but their contamination on water and their regulation research have not drawn scientists’ attention enoughly. The forms,components,and distribution of EPS were introduced here. The contamination of EPS on drinking water quality was summarized,including water treatment and distribution system. The regulation trends were reviewed from 3 aspects of physical methods,chemical oxidation methods and microbial methods. The future research directions of EPS were put forward as well.

Keywords: cyanobacteria； extracellular polymeric substances； contamination； regulation

近年来，水体富营养化问题日益严峻，蓝藻爆发事件频有发生。蓝藻爆发的同时会伴随着蓝藻胞外聚合物(EPS)的产生[1]。蓝藻EPS是一种高分子黏性化合物，可将数个至数百个直径4～6 μm的蓝藻细胞黏连在一起，形成不定形的蓝藻胶群体，最大直径可达1 000 μm[2]。

蓝藻EPS主要来源于细胞分泌、细胞表面物脱落及细胞吸附外来物质。干旱[3]、紫外辐射[4]、高光强[5]和高盐度[6]等环境条件均会导致蓝藻EPS的大量产生。因此，蓝藻EPS的形成过程受细胞活动及环境条件的综合影响。

蓝藻EPS以天然大分子有机质为主，包括多糖、蛋白质、核酸、脂类、糖醛酸、腐殖酸等[7-11]，其中多糖和蛋白质约占蓝藻EPS总质量的70%～80%[12]，致使其在水中成为重要的有机污染源。目前，针对蓝藻EPS的研究多局限于其生物生态学的表观分析，其对水体污染的影响机制及对其进行调控研究还未引起足够重视。本研究综述了蓝藻EPS对供水水质的污染和蓝藻EPS的调控方法，以期对蓝藻EPS的综合治理提供参考。

1 蓝藻EPS的形态、组成和分布

蓝藻EPS伴随着蓝藻细胞的生长繁殖不断形成、分泌并释放于周围水体中，其产生和传递过程需要消耗水中大量溶解氧，影响水体的生态环境。根据蓝藻EPS与细胞结合的紧密程度，在蓝藻胶群体中可以将其分为3种形态(见图1)：紧密结合型EPS(TB-EPS)、松散结合型EPS(LB-EPS)和溶解型EPS(S-EPS)。TB-EPS位于蓝藻胶群体内层，与细胞表面结合紧密，稳定的附着于细胞壁外，具有一定的外形；LB-EPS位于TB-EPS外层，结构比较松散，是可向周围环境扩展、无明显边缘的黏液层；S-EPS分布于蓝藻胶群体最外层，多以胶体状或溶解性分子形式存在，极易分散到水相[13],[14]1023，主要是亲水性有机物，包含大量的羧基、羟基、氨基等官能团，是水体中溶解性有机物的重要来源[15]。LB-EPS和TB-EPS也会在一定的水动力条件下剥离脱落下来，释放到水中。不同形态的EPS与细胞之间的不同黏附效果和结合状态主要与其组分含量有关，TB-EPS中糖类含量较高，LB-EPS中蛋白质和腐殖酸含量较高[16]817，S-EPS中单糖的含量较高[17-18]。与蓝藻的繁殖及水华的发生密切相关主要是LB-EPS中的色氨酸类组分和S-EPS中的腐殖酸类组分[19]。

图1 EPS形态在蓝藻胶群体中的分布Fig.1 Distribution of EPS forms in cyanobacterial palmella

2 蓝藻EPS对供水水质的污染

蓝藻EPS会影响蓝藻细胞的去除，是饮用水处理工艺中的一项技术难题，其对饮用水处理工艺的影响如图2所示。研究发现，混凝工艺对无EPS包裹的离散蓝藻细胞的去除率可达到80%(质量分数，下同)～90%[20-21]。然而对于蓝藻EPS黏连的蓝藻胶群体，蓝藻细胞因具有阴离子聚合物的特性使其表面具有更强的亲水性效应、立体效应和静电排斥效应，增加了藻体的稳定性，导致混凝效率降低[22]。此外，蓝藻EPS的部分组分能够导致蓝藻细胞侵蚀现象加剧、泥水分离效果降低[14]1029。王娜等[23]22发现，EPS中的酸性物质能与混凝剂水解产物发生反应，生成的表面络合物附着在絮体颗粒表面，阻碍颗粒的相互碰撞，不易形成良好的絮体，且絮体密度低，沉淀效果差，必须增加混凝剂的投加量才能补偿由于表面络合物的形成对颗粒物脱稳和混凝造成的影响。

蓝藻EPS中多糖等黏性组分易黏附在滤料表面，导致堵塞滤料缝隙，缩短过滤周期，从而影响过滤工艺效果。

蓝藻EPS不仅影响饮用水处理工艺，而且也会污染管网系统。我国45个城市的管网水水质调研结果表明，出厂水经管网及二次供水设施输送后，水质合格率下降近20%，主要原因是细菌总数增加了近4倍[24]。管网系统内的细菌等微生物生长累计到一定程度会聚成生物膜，而蓝藻EPS的存在会大大促进管网中生物膜的生长。我国大部分水厂采用的传统饮用水处理工艺，对水源水中蓝藻EPS的去除效率很低，这是促进细菌等微生物在管网中生长的重要原因[25]。

图2 蓝藻EPS对饮用水处理工艺的影响Fig.2 The influence of cyanobacterial EPS on drinking water treatment processes

3 蓝藻EPS的调控

3.1 物理方法对蓝藻EPS的去除作用

最常用的去除蓝藻EPS的物理方法是离心法，通常离心法还需要联合其他辅助手段。FLAIBANI等[26]等通过10 000 g高速离心实现了蓝藻胞外蛋白多糖的高效去除。SU等[27]利用低速离心联合80 ℃水浴方法实现了S-EPS和结合型EPS(包括TB-EPS、LB-EPS)的有效分离。XU等[16]816利用变速递增离心联合缓冲溶液提取、60 ℃水浴方法，对蓝藻EPS不同形态的S-EPS、LB-EPS和TB-EPS实现了分步去除。在离心去除EPS的过程中，应当注意的是，在保障蓝藻EPS去除效率的同时，应避免藻细胞的破损及胞内毒素的释放。而且，辅助手段还可能导致蛋白质变性、藻细胞破裂等问题，如高温、外加化学物质等，故水浴温度、缓冲液成分等条件的确定需要严格考究。

低功率的超声法也能够起到解聚蓝藻胶群体、离散藻细胞、削弱EPS不利影响的作用，但超声功率过高、持续时间过长容易裂解藻细胞并导致胞内毒素的释放[28-29]。因此，超声法调控蓝藻EPS需要特别谨慎。

活性炭表面具有细微孔状结构，并存在羟基自由基等多种官能团，能够吸附蓝藻EPS[30]。然而，活性炭法的问题是当活性炭吸附饱和后，大量蓝藻EPS的存在会导致活性炭滋生细菌，应及时对活性炭进行解吸[23]22。

近年来，膜分离法在饮用水净化方面的应用发展非常迅速，该法被认为是最有发展潜力的深度水处理方法。然而用膜分离法调控蓝藻EPS会造成严重的膜污染，引起跨膜压力增大，导致膜通量急剧下降[31]。因此，目前使用膜分离法调控蓝藻EPS的实施难度还很大，技术应用较为困难，有待进一步研究。

3.2 化学氧化方法对蓝藻EPS的降解作用

化学氧化方法是目前使用较多、较为成熟有效的蓝藻处理技术。研究证实，预氯氧化、预臭氧氧化、预高锰酸钾氧化等化学氧化方法均有利于蓝藻EPS的降解[32-33]。比较而言，氯是强氧化剂，能更快地降解蓝藻EPS，然而也容易破坏细胞结构导致胞内毒素释放。目前，针对蓝藻爆发常采用的预氧化剂为高锰酸钾，但其氧化效果受藻细胞形态、运动性及胞外有机物浓度等因素的影响。所以化学氧化方法仍需要寻求降解蓝藻EPS效果和保证藻细胞结构不被破坏的平衡条件。

对于水处理过程中过滤出水残留的蓝藻EPS仍可以通过后续消毒工艺进行化学氧化并予以降解，但需考虑其成为消毒副产物的潜在威胁。研究发现，蓝藻EPS易与氯反应，生成氯化消毒副产物，占三卤甲烷生成势的63%，占卤乙酸生成势的31%[34-35]。因此，化学氧化方法降解蓝藻EPS应考虑其对水体造成的二次污染问题。

3.3 微生物方法对蓝藻EPS的调控潜力

长期以来，人们对蓝藻EPS调控的研究多集中在物理方法和化学氧化方法上，而微生物方法的研究不多。COLOMBO等[36]发现，某些细菌能够利用鱼腥藻EPS作为自身生长的碳源，并对EPS进行酶解去除。微生物酶解去除的方法能实现蓝藻EPS的完全降解，但耗时较长，酶解周期约29 d，且降解细菌为厌氧型，必须在无氧条件下操作，会产生水体恶臭等一些新问题。此外，微生物方法仍是一个目前具有争议的方法，许多国家尤其是发达国家对微生物方法的采用尤为慎重，以避免细菌等微生物本身可能带来的生物入侵、生态平衡破坏等一系列问题。因此，微生物方法调控蓝藻EPS能否成为一种有效的手段仍然有待商榷。

4 研究展望

(1) 蓝藻EPS有机物含量高，但其在水中的释放规律尚不清楚，且其具体组分也仍有待探究。

(2) 蓝藻EPS阻碍了藻细胞与混凝剂的结合，降低了混凝沉降性能，影响藻细胞的去除，而现有水处理工艺中缺乏合适的蓝藻EPS调控方法。

(3) 蓝藻EPS是管网细菌滋生的重要贡献者，然而其在管网中的迁移转化规律及风险分析目前仍近乎空白，未来应对此开展深入研究。

[1] 胡鸿钧.水华蓝藻生物学[M].北京:科学出版社,2011.

[2] 孙秀秀,丛海兵,高郑娟,等.混合胁迫条件下蓝藻运动特性研究[J].环境科学,2014,35(5):1781-1787.

[3] LIN C S,WU J T.Tolerance of soil algae and cyanobacteria to drought stress[J].Journal of Phycology,2014,50(1):131-139.

[4] BÖHM G A,PFLEIDERER P,BÖGER P,et al.Structure of a novel oligosaccharide-mycosporine-amino acid ultraviolet A/B sunscreen pigment from the terrestrial cyanobacteriumNostoccommune[J].Journal of Biological Chemistry,1995,270(15):8536-8539.

[5] OTERO A,VINCENZINI M.Extracellular polysaccharide synthesis byNostocstrains as affected by N source and light intensity[J].Journal of Biotechnology,2003,102(2):143-152.

[6] 陈兰周,刘永定,李敦海.盐胁迫对爪哇伪枝藻(Scytonemajavanicum)生理生化特性的影响[J].中国沙漠,2003,23(3):285-288.

[7] DE PHILIPPIS R,MARGHERI M C,MATERASSI R,et al.Potential of unicellular cyanobacteria from saline environments as exopolysaccharide producers[J].Applied and Environmental Microbiology,1998,64(3):1130-1132.

[8] PARIKH A,MADAMWAR D.Partial characterization of extracellular polysaccharides from cyanobacteria[J].Bioresource Technology,2006,97(15):1822-1827.

[9] RAUNGSOMBOON S,AMNAT C,BOOSYA B,et al.Production,composition and Pb2+adsorption characteristics of capsular polysaccharides extracted from a cyanobacteriumGloeocapsagelatinosa[J].Water Research,2006,40(20):3759-3766.

[10] HU Chunxiang,LIU Yongding,PAULSEN B S,et al.Extracellular carbohydrate polymers from five desert soil algae with different cohesion in the stabilization of fine sand grain[J].Carbohydrate Polymers,2003,54(1):33-42.

[11] PLUDE J L,PARKER D L,SCHOMMER O J,et al.Chemical characterization of polysaccharide from the slime layer of the cyanobacteriumMicrocystisflos-aquaeC3-40[J].Applied and Environmental Microbiology,1991,57(6):1696-1700.

[12] RICHERT L,PAYRI C,GUEDES R L,et al.Characterization of exopolysaccharides produced by cyanobacteria isolated from Polynesian microbial mats[J].Current Microbiology,2005,51(6):379-384.

[13] 阮晓东,刘俊新.活性污泥TB-EPS的絮凝特性研究:絮体的成长、破碎与再凝聚[J].环境科学学报,2013,33(3):655-663.

[14] LI X Y,YANG S F.Influence of loosely bound extracellular polymeric substances (EPS) on the flocculation, sedimentation and dewaterability of activated sludge[J].Water Research,2007,41(5).

[15] DJAMEL G,SAAD M,NOUREDDINE A M,et al.Coagulation and chlorination of NOM and algae in water treatment:a review[J].International Journal of Environmental Monitoring and Analysis,2014,2(6-1):23-34.

[16] XU Huacheng,JIANG Helong,YU Guanghui,et al.Towards understanding the role of extracellular polymeric substances in cyanobacterialMicrocystisaggregation and mucilaginous bloom formation[J].Chemosphere,2014,117.

[17] GE Hongmei,ZHANG Jing,ZHOU Xuping,et al.Effects of light intensity on components and topographical structures of extracellular polymeric substances fromMicrocoleusvaginatus(Cyanophyceaea)[J].Phycologia,2014,53(2):167-173.

[18] GE Hongmei,XIA Ling,ZHOU Xuping,et al.Effects of light intensity on components and topographical structures of extracellular polysaccharides from the cyanobacteriaNostocsp.[J].Journal of Microbiology,2014,52(2):179-183.

[19] XU Huacheng,CAI Haiyuan,YU Guanghui,et al.Insights into extracellular polymeric substances of cyanobacteriumMicrocystisaeruginosausing fractionation procedure and parallel factor analysis[J].Water Research,2013,47(6):2005-2014.

[20] SUN Feng,PEI Haiyan,HU Wenrong,et al.The lysis ofMicrocystisaeruginosain AlCl3coagulation and sedimentation processes[J].Chemical Engineering Journal,2012,193/194:196-202.

[21] SUN Feng,PEI Haiyan,HU Wenrong,et al.The cell damage ofMicrocystisaeruginosain PACl coagulation and floc storage processes[J].Separation and Purification Technology,2013,115:123-128.

[22] HENDERSON R K,BAKER A,PARSONS S A,et al.Characterisation of algogenic organic matter extracted from cyanobacteria,green algae and diatoms[J].Water Research,2008,42(13):3435-3445.

[23] 王娜,葛飞,吴秀珍,等.藻类及其胞外分泌物对净水工艺的影响[J].水处理技术,2010,36(2).

[24] TONG Zhengong,LIU Suiqing.Protection measures for the safety of water quality of distribution system[J].Water Purification Technologies,2005,24(1):49-53.

[25] 张卿,杨艳玲,李星,等.饮用水配水系统生物稳定性的控制指标的应用[J].哈尔滨商业大学学报(自然科学版),2005,21(1):30-34.

[26] FLAIBANI A,OLSEN Y,PAINTER T J.Polysaccharides in desert reclamation:compositions of exocellular proteoglycan complexes produced by filamentous blue-green and unicellular green edaphic algae[J].Carbohydrate Research,1989,190(2):235-248.

[27] SU Jianyu,JIA Shiru,CHEN Xuefeng,et al.Morphology,cell growth,and polysaccharide production ofNostocflagelliformein liquid suspension culture at different agitation rates[J].Journal of Applied Phycology,2008,20(3):213-217.

[28] LIANG Heng,NAN Jun,HE Wenjie,et al.Algae removal by ultrasonic irradiation-coagulation[J].Desalination,2009,239(1/2/3):191-197.

[29] WU Xiaoge,JOYCE E M,MASON T J.Evaluation of the mechanisms of the effect of ultrasound onMicrocystisaeruginosaat different ultrasonic frequencies[J].Water Research,2012,46(9):2851-2858.

[30] REN Zhijun,MA Guilin,LIU Guifang,et al.Effect of the combined process of permanganate preoxidation-BAC filtration on the removal of algae[J].Industrial Water Treatment,2011,31(6):55-57.

[31] MARGAFIDA R T,MAFIA J R.Microcystins removal by nanofiltration membranes[J].Liquid Purification Technologies,2005,46(3):192-201.

[32] MA Min,LIU Ruiping,LIU Huijuan,et al.Effects and mechanisms of pre-chlorination onMicrocystisaeruginosaremoval by alum coagulation:significance of the released intracellular organic matter[J].Separation and Purification Technology,2012,86:19-25.

[33] CHEN J J,YEH H H,TSENG I C.Effect of ozone and permanganate on algae coagulation removal - pilot and bench scale tests[J].Chemosphere,2009,74(6):840-846.

[34] FANG Jingyun,YANG Xin,MA Jun,et al.Characterization of algal organic matter and formation of DBPs from chlor(am)ination[J].Water Research,2010,44(20):5897-5906.

[35] 罗锦洪,付青,郑丙辉,等.水华期水体中DOM组成及其消毒副产物生成潜能[J].应用基础与工程科学学报,2012,20(2):210-218.

[36] COLOMBO V,ARMANDO A H V,GILLBERTO M.Activity of glycosidases from fresh water hetrotrophic microorganisms on the degradation of extracellular polysaccharide produced byAnabaenaspiroides(cyanobacteria)[J].Brazilian Journal of Microbiology,2004,35(1/2):110-116.

Contaminationandregulationtrendsofcyanobacterialextracellularpolymericsubstances

QIANAijuan,PANRong,SUNFeng,CONGHaibing.

(SchoolofEnvironmentalScienceandEngineering,YangzhouUniversity,YangzhouJiangsu225127)

2017-03-17)

钱爱娟，女，1993年生，硕士研究生，主要从事微污染水的处理技术研究。#

。

*江苏省基础研究计划(自然科学基金)青年基金资助项目(No.BK20150456)；江苏省高校自然科学研究面上项目(No.15KJD610006)；扬州市重点研发计划(社会发展)项目(No.YZ2015072)。

10.15985/j.cnki.1001-3865.2017.08.021