肺结核并发肺部真菌感染的CT表现特征分析

过丽芳 贺伟 王仁贵 李成海 周新华 吕岩 周震 王东坡 赵春生 邱万成



·论著·

肺结核并发肺部真菌感染的CT表现特征分析

过丽芳 贺伟 王仁贵 李成海 周新华 吕岩 周震 王东坡 赵春生 邱万成

目的 探讨肺结核并发肺部真菌感染的CT表现特征，并进行观察分析。方法 回顾性分析112例经病理组织学或细菌学，以及临床确诊的肺结核并发肺部真菌感染患者的CT表现特征，根据并发真菌感染的种类将患者分为曲霉菌组(61例)、念珠菌组(48例)、隐球菌组(3例)，总结比较组间CT表现特征。结果 肺结核并发常见真菌感染的发生率分别为曲霉菌组54.4%(61/112)、念珠菌组42.9%(48/112)、隐球菌组2.7%(3/112)。其中曲霉菌组与念珠菌组比较，各项临床症状(咳嗽、咯痰、发热、咯血丝痰、胸痛)差异均无统计学意义(P值均>0.05)。肺结核并发真菌感染的CT表现常见斑片影96例(85.7%)、结节影95例(84.8%)、空洞影93例(83.0%)、树芽征改变74例(66.1%)、磨玻璃样密度影60例(53.6%)。念珠菌组与曲霉菌组肺部感染病灶累及肺叶较广，且曲霉菌组累及3个肺叶以上者(98.0%，47/48)明显多于念珠菌组(80.3%，49/61)，差异有统计学意义(χ2=7.91，P=0.005)。曲霉菌组在斑片影(93.4%，57/61)、空洞影(93.4%，57/61)、磨玻璃样密度影(63.9%，39/61)表现上较念珠菌组(77.1%，37/48；72.9%，35/48；39.6%，19/48)多见，而念珠菌组以树芽征(79.2%，38/48)、段性或大叶性实变影(39.6%，19/48)较曲霉菌组(59.0%，36/61；3.3%，2/61)多见，差异均有统计学意义(χ2=6.06，P=0.014；χ2=8.60，P=0.003；χ2=6.40，P=0.011；χ2=5.00，P=0.025；χ2=22.76，P=0.000)。曲霉菌组中93.4%(57/61)的感染者可见曲菌球表现，其中37例为典型曲菌球。隐球菌组仅3例，均可见结节影，多位于胸膜下，且1例结节内可见内壁光滑的空洞。结论 肺结核并发真菌感染有一定CT表现特征，CT扫描显示的图像特征有助于提示真菌感染的可能，具有一定的诊断价值。

结核, 肺； 肺疾病, 真菌性； 体层摄影术, X线计算机； 判别分析； 诊断, 鉴别

肺结核是一种慢性呼吸系统传染性疾病，其病情进展及转归复杂多样，可能与结核分枝杆菌的毒力、机体的免疫能力、耐药肺结核的出现及是否并发其他疾病等有关。当机体免疫功能低下，或受到某些药物影响时，部分条件致病菌得以侵袭，共同发病。肺结核并发肺部真菌感染临床上较为常见，不仅影响肺结核的治疗效果，而且因其影像学表现与单一肺结核极其相似或更为复杂，造成诊断与鉴别困难[1-3]，误导影像学对疗效的评价。文献报道，肺结核并发肺部真菌感染主要为念珠菌、曲霉菌、隐球菌、毛霉菌等条件致病性真菌。因此，充分总结和研究其影像学表现的规律和特点意义重大。目前，相关肺结核并发肺部真菌感染CT表现特征的文献报道较少，本研究将重点分析肺结核并发常见真菌感染的CT表现特征，旨在进一步提高肺结核并发真菌感染的诊断与鉴别诊断水平。

资料和方法

一、患者资料

1.一般资料：搜集2012年5月至2016年12月首都医科大学附属北京胸科医院收治的经病理组织学或细菌学及临床确诊的肺结核并发常见真菌感染患者112例。其中男86例(76.8%)，女26例(23.2%)；年龄15～62岁，中位年龄45岁；肺结核病程0.8～5.2年，平均病程(2.8±0.8)年；初治23例(20.5%)，复治89例(79.5%)；痰菌阳性者60例(53.6%)；耐药肺结核35例(31.2%)，浸润性肺结核68例(60.7%)，慢性纤维空洞性肺结核43例(38.4%)，血行播散性肺结核1例(0.9%)。临床表现为咳嗽85例(75.9%)，发热55例(49.1%)，咯痰38例(33.9%)，咯血丝痰25例(22.3%)，胸痛35例(31.2%)。

2.患者分组：根据常见真菌感染种类将112例患者分为并发曲霉菌属感染者61例(54.4%，曲霉菌组)、念珠菌属感染者48例(42.9%，念珠菌组)、隐球菌属感染者3例(2.7%，隐球菌组)。其中念珠菌属主要包括白色念珠菌(32.1%，36/112)、热带念珠菌(5.3%，6/112)、近平滑念珠菌(4.5%，5/112)、克柔念珠菌(0.9%，1/112)。

二、研究方法

1.肺结核的诊断标准[4]：经痰结核分枝杆菌细菌学、组织病理或综合临床诊断确诊为肺结核。

2.真菌感染的诊断标准：参照中华医学会呼吸病学分会感染学组《肺真菌病诊断和治疗专家共识》[5]。痰或支气管冲洗液真菌培养阳性、曲霉半乳甘露聚糖抗原检测(1,3-β-D葡聚糖试验，简称“G试验”)连续检测2次以上均为阳性，或临床表现符合真菌感染且诊断性抗真菌治疗有效，或病理穿刺检查证实为真菌感染。

3.纳入和排除标准：所有患者均同时符合上述诊断标准1和2，并且能够于真菌检查前后1周内行肺部CT扫描者为纳入标准。仅符合上述诊断标准1或2，或两者均不符合者为排除标准；同时排除肺癌、支气管炎、哮喘等其他肺部疾病。

4. CT检查方法：使用美国GE LightSpeed 64排VCT机及128排Optima CT680机，患者吸气状态下常规从肺尖至横膈水平进行扫描，层厚5 mm，层间距5 mm，螺距1.375∶1，重建视野33 cm×33 cm，管电压120 kV，自动管电流(LightSpeed 64排VCT机80～350 mA，Optima CT680机100～300 mA)，噪声指数 11.57。所有患者重建为层厚1.25 mm的薄层肺窗图像，采用肺重建算法。部分患者行增强扫描，使用非离子型对比剂(碘海醇或碘普胺350 mg I/m1)100 ml，用高压注射器以2.5～3.0 ml/s 的流率静脉推注后行动脉期、静脉期双期扫描。所有图像均在医学影像存档和通信系统(PACS)上观察。由2名工作10年以上的放射科医师集体读片，逐一记录CT表现，有分歧之处讨论达成共识。以诊断意见一致的结果为标准来判定每例患者的CT表现，并对45例的CT图像动态变化进行分析比较。

三、 统计学分析

结 果

一、临床症状

肺结核并发真菌感染的临床症状主要有咳嗽、咯痰、发热、咯血丝痰、胸痛等。念珠菌组与曲霉菌组患者的各项临床症状，差异均无统计学意义(P值均>0.05)(表1)。隐球菌感染患者仅3例，其中咳嗽2例，咯痰、发热各1例。

二、肺结核并发真菌感染的CT表现

112例患者中，CT表现为斑片影96例(85.7%)，结节影95例(84.8%)、空洞影93例(83.0%)，树芽征样改变74例(66.1%)，磨玻璃样密度影60例(53.6%)，支气管扩张29例(25.9%)，胸腔积液36例(32.1%)，段性或叶性实变影22例(19.6%)。

1.念珠菌组及曲霉菌组感染病灶的CT扫描所见：(1)累及肺叶情况(表2)：两组感染病变累及肺叶范围情况显示，念珠菌组感染累及3个肺叶以上者明显多于曲霉菌组感染者，差异有统计学意义(χ2=7.91，P=0.005)。(2)CT表现特点(表2)：两组患者CT所见结节影及支气管扩张发生率比较，差异无统计学意义(P>0.05)；其他征象发生率差异均有统计学意义(P值均<0.05)。曲霉菌组以斑片状、空洞、磨玻璃样密度影多见；念珠菌组病情较重，以树芽征、段性或大叶性实变多见，伴有多发大小不等空洞影、磨玻璃样密度影，伴或不伴小叶间隔增厚，同时可见广泛的支气管播散病灶存在。(3)其他特点：念珠菌组有2例可见支气管狭窄。曲霉菌组患者中，57例(93.4%)可见继发性曲菌球改变(图1，2)，表现为内空洞或空腔内圆形、椭圆形软组织密度影；其大小不一，境界清楚，且大多数位于肺上叶及下叶背段，部分病变改变体位扫描可见曲菌球位置变动，空洞或空腔最大直径约达8～16 mm，所有患者均无液平征象；其中37例为典型的结核空洞内曲菌球及空气新月征(空洞内病变与洞壁之间有一新月形间隙，称新月征)，且曲菌球均发生在双肺上叶及下叶背段；20例为非典型曲菌球，表现为空洞底部出现小结节或扁平突起或空洞内不规则斑块状影及絮状物。其他4例并发曲霉菌感染者未见空洞及曲菌球改变，肺内表现与结核病灶相似并重叠，容易漏诊。所有曲霉菌组患者未见典型的环绕“晕征”的肺结节。

2.隐球菌组CT表现：本组肺结核并发隐球菌感染者仅3例，未与其他组进行比较。病变范围均累积2个肺叶，CT表现多为斑片状影、结节影及结节周围伴晕征、段性实变影、空洞影，所有患者均见位于胸膜下的结节影，其中1例多发结节影部分结节位于非胸膜下，且其中2例结节影周围伴晕征。3例患者中1例表现为斑片影+单发结节影；1例斑片影+段性实变影+多发结节影，其中左下肺结节内见空洞影；1例表现为多发结节影。

表1 念珠菌组与曲霉菌组患者的临床症状比较

注 括号外数值为“患者例数”，括号内数值为“发生率(%)”

表2 念珠菌组与曲霉菌组患者的CT扫描征象比较

注 括号外数值为“患者例数”，括号内数值为“构成比(%)或发生率(%)”

图1，2 患者，男，32岁。右上肺继发性肺结核并发曲霉菌球感染。胸部CT平扫。图1为肺窗，显示右肺上叶片状影，内见1个空洞，空洞内可见结节影，后缘贴近后壁；结节内尚见小含气透亮区，球体上方可见空气新月征；图2为纵隔窗，右肺上叶空洞内可见结节影，密度欠均匀，球体后缘贴近后壁；手术后病理报告：右肺上叶继发性肺结核伴曲菌球形成 图3，4 患者，男，54岁。双肺继发性肺结核并发克柔念珠菌感染。胸部CT平扫，均为肺窗。图3可见左肺上叶尖后段片状实变影，内见厚壁空洞，伴双肺多发树芽征样支气管播散病灶。图4显示左上肺舌叶、右肺中叶及双肺下叶尚可见多发肺实变、斑片影、磨玻璃样密度影，边界模糊，并且病变内尚见多发小空洞影 图5～7 患者，女性，34岁。右上肺继发性肺结核并发隐球菌感染。胸部CT平扫。图5、6为患者行抗结核药物治疗时所摄，可见右上肺尖陈旧性肺结核，右肺上叶后段见1个结节影，位于胸膜下，边缘见浅分叶、毛刺。图7为抗结核药物治疗1个月后，可见右肺上叶后段结节增大。故行手术切除病灶，手术后病理报告为右肺上叶隐球菌 图8，9 患者，男，28岁。肺结核并发热带念珠菌感染。胸部CT平扫，均为肺窗。图8为单纯抗结核药物治疗时，可见右肺下叶大片状磨玻璃样密度影，内部可见小叶间隔增厚及多发囊状改变。图9为加用抗真菌药物治疗1个月后，原右肺下叶病变较前吸收好转，但新出现右肺中叶、左肺舌段斑片状影和索条状影，以及新出现右肺上叶前、内基底段肺实变影

三、肺结核并发真菌感染的CT动态变化

共搜集到45例并发真菌感染患者的CT动态影像资料，其中曲霉菌组24例，念珠菌组20例及1例隐球菌感染者。

1.行诊断性抗结核药物治疗患者的CT动态表现：25例患者在抗结核药物治疗过程中病灶大小、累及范围、结节影、空洞均增多增大，出现大片或跨叶实变、磨玻璃样密度影；且在肺结核病变基础上病灶进展更迅速、变化更快，经联合抗真菌药物治疗后结节影、实变影、磨玻璃样密度影、空洞的范围及数量均缩小减少。其中7例念珠菌感染者在抗结核药物治疗中新出现段性或叶性磨玻璃样密度影，4例热带念珠菌感染者新出现大片状磨玻璃样密度影伴小叶间隔增厚(图3，4)；20例曲霉菌感染者多见空洞增多、增大，16例空洞内新出现内容物或球形结节，空洞底部突起增大为结节影，且新出现实变影。1例并发隐球菌感染者通过CT动态观察，发现位于右肺上叶后段胸膜下结节较前增大，手术切除病理报告为隐球菌感染(图5～7)。

2.初诊即确诊患者的CT动态表现：14例患者经结合抗真菌药物治疗后，7例患者叶性和段性实变影较前缩小，10例病变内空洞缩小，8例片状磨玻璃样密度影减小，2例病情反复治疗困难。1例念珠菌感染患者采用抗真菌药物治疗1个月后，原病灶较前明显吸收，但右肺中叶、左肺舌段及右肺上叶前、内基底段出现新的斑片状影及索条状影(图8，9)。

3.抗结核药物治疗病变无好转患者的CT动态表现：6例患者行单纯抗结核药物治疗后CT复查，发现病变无变化，即怀疑并发真菌感染，经结合临床表现、实验室及CT检查确诊。

讨 论

肺结核患者因病程迁延而长期使用广谱抗生素、抗结核药物及糖皮质激素，导致机体免疫应答作用受到抑制、免疫力降低、呼吸道菌群失调、支气管黏膜上皮受损、呼吸道净化作用减退，易引发条件致病菌向呼吸系统蔓延或播散，临床常见肺部真菌感染[6]。许克文和刘苏麟[7]报道了300例确诊肺结核的患者，发生真菌感染者可达10%。本组患者肺结核病程较长，复治患者约占79.5%(89/112)，菌阳患者约占53.6%(60/112)，耐药肺结核约占31.3%(35/112)，除1例为血行播散性肺结核外均为继发性肺结核。故肺结核并发真菌感染者多见于长期疗效不佳或复治、菌阳及部分耐药的继发性肺结核患者。

一些文献认为，肺结核继发肺部真菌感染以曲霉菌最为多见[1-3]，且多为侵袭性肺曲霉菌病、曲菌球病，而并发过敏性支气管肺曲霉菌病罕见[9]。本组112例肺结核患者中，并发真菌感染的发生率顺位依次为曲霉菌>念珠菌>隐球菌，分别占54.4%(61/112)、42.9%(48/112)、2.7%(3/112)，与以上文献报道相一致。但亦有一些文献报道认为，肺结核并发肺部真菌感染以念珠菌感染为多见[8]。

关于肺部真菌感染的诊断方法，目前大致包括：(1)微生物学检查方法：以呼吸道分泌物标本的涂片、培养为主；(2)胸部影像学检查；(3)血清学诊断方法：以G试验、半乳甘露聚糖抗原检测(glactomannan，GM)试验、隐球菌乳胶凝集试验等为代表；(4)基因诊断方法：以PCR、实时荧光PCR及基因芯片为主；(5)组织病理学检查。临床中，肺部真菌感染的诊断必须综合考虑宿主危险因素、临床表现、影像学改变和实验室检查4个方面内容。尽管明确诊断需要基于病理组织学或细菌学证据，但影像学检查在肺部真菌感染的诊断及鉴别诊断中也发挥着重要作用[10]。

肺结核并发真菌感染影像学表现呈多样化，通过胸部X线摄片和胸部透视对真菌感染的诊断价值有限。但螺旋CT扫描可以发现靠近胸膜的结节影、晕轮征、空洞和新月征等，对诊断是否并发曲霉菌感染很有帮助。侵袭性肺曲霉菌感染的急性期常可见典型的晕轮征，多出现在10～15 d后，此时肺结节病灶或肺部实变区开始液化、坏死，出现空洞或新月征等典型的影像学表现；当病变变化迅速并有融合趋势，在短期内由单发小病灶进展成多发病灶和(或)弥漫性病灶[11]时，可作为诊断侵袭性肺曲霉菌感染的主要影像学诊断依据之一[12]。单纯肺念珠菌病的CT表现缺乏特异性，多为分布在两肺的肺叶或肺段的磨玻璃样改变或实变影，伴随有支气管壁增厚、树芽征及两下肺结节影等影像学改变[13]。隐球菌性肺部感染的影像学表现也复杂多样，有文献报道，免疫正常者以外周簇状分布的结节型或肿块型为主，免疫抑制者以外周随机分布的混合型为主；儿童患者中发现混合型伴纵隔淋巴结增大、融合并坏死的影像学特征时需高度考虑隐球菌肺病可能，磨玻璃样影、晕轮征、支气管征对诊断有一定提示意义[14]；李斌等[15]研究结果认为，免疫正常患者肺隐球菌病空洞的发生率为20%。影像学的动态观察有助于排查、发现及诊断真菌感染。

本研究61例曲霉菌组患者主要为空洞型肺结核患者，且57例患者的CT检查为曲菌球表现。其中37例为典型的肺曲菌球，有一定特征性，可见典型的结核空洞内曲菌球及空气新月征，且曲菌球均发生在双肺上叶及下叶背段，与文献[8]报道相符；此时通过CT表现特征较易诊断为曲霉菌感染。但20例患者为非典型的肺曲菌球，多以结节样曲菌球充满空洞，空洞底部出现小结节(大多数结节密度<20 HU)或扁平突起，或空洞内可见不规则斑块状影及絮状物，当出现上述类似表现且抗结核药物治疗疗效欠佳时需仔细观察结节的密度，考虑并发非典型曲菌球的可能性[9]。其他4例并发侵袭性肺曲霉菌病，未见典型的环绕“晕轮征”的肺结节，肺内表现由于与结核病灶相似且重叠，容易为肺结核病变所掩盖、混淆。根据本研究结果，当伴有咯血、肺内多发结节、多发片状磨玻璃样密度影或实变影时，要考虑并发肺曲霉菌病的可能性。

肺脏也是白色念珠菌感染的好发部位，有报道认为，白色念珠菌感染可占肺部真菌感染的61.04%[17]。单纯肺念珠菌病的CT表现复杂多样，缺乏特异性[12]；本组肺结核并发念珠菌感染的CT扫描图像多表现为病变范围比较广泛、病情较重，可见段性及叶性实变影、磨玻璃样密度影，伴有多发大小不等的空洞影，伴或不伴小叶间隔增厚，广泛的树芽征、支气管播散病灶存在，当肺结核患者在抗结核药物治疗中发现肺部病灶进展较快，或肺部出现以上CT表现时应考虑肺结核并发肺念珠菌病的诊断，及时行痰培养确定是否有念珠菌生长。

单纯隐球菌性肺炎影像学表现多样，在免疫功能正常者多表现为孤立团块状、单发或多发性结节[13]。本研究中3例表现为在肺结核病灶基础上的胸膜下结节状影，其中1例结节影内可见空洞影，提示抗结核药物治疗疗效不佳时，出现胸膜下结节状影要考虑是否并发隐球菌感染可能。本组仅3例患者，有待于扩大样本进一步总结其CT表现。

本研究显示，除典型曲菌球外，其他真菌感染的CT表现复杂多样，与肺结核表现相似，但是通过对112例肺结核并发真菌感染患者的CT表现特征的总结分析，以及45例并发真菌感染患者确诊前后的CT扫描动态观察，笔者认为当CT表现为多叶、多段范围分布，出现多发结节、空洞、大片或跨叶实变、磨玻璃样密度影，在肺结核病灶基础上病变变化快、进展迅速、病灶增多、空洞增大，单纯抗结核药物治疗效果不佳的时候，需考虑并发真菌感染的可能，应及时做痰培养等加以确诊。曲霉菌组患者以斑片状、磨玻璃样密度影及空洞多见，而念珠菌组患者以树芽征、段性或大叶性实变阴影多见，差异均有统计学意义，念珠菌组患者肺部病变的范围较曲霉菌组患者更为广泛。

CT检查是诊断肺结核并发肺真菌病的重要手段，尤其在疾病的治疗过程中，运用CT动态观察肺部病变的变化，不仅能客观评价治疗效果，而且还可以对存在真菌感染的可能性加以提示，在出现某些特征性表现(如典型曲菌球、晕轮征)时具有诊断价值。

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(本文编辑：孟莉 范永德)

Analysis on characteristics of CT imaging in pulmonary tuberculosis patients with fungal infection

GUOLi-fang*，HEWei,WANGRen-gui,LICheng-hai,ZHOUXin-hua,LYÜYan,ZHOUZhen,WANGDong-po,ZHAOChun-sheng,QIUWan-cheng.

*DepartmentofRadiology，BeijingShijitanHospital,CapitalMedicalUniversity，Beijing100038，China

HEWei,Email:hewei7734@sina.com

Objective To investigate and analyze the characteristics of CT imaging in pulmonary tuberculosis patients with fungal infection. Methods We analyzed retrospectively characteristics of CT imaging in 112 cases with pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection confirmed by pathology, bacteriology and clinical data. According to the species of fungal infections, they were divided into three groups ofAspergillus(61 cases),Candida(48 cases) andCryptococcus(3 cases). The features of CT imaging were compared among three groups. Results The incidence rates in patients with pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection were 54.4% (61/112) in theAspergillusgroup, 42.9% (48/112) inCandidagroup and 2.7% (3/112) inCryptococcusgroup. When comparedAspergillusgroup withCandidagroup, the differences in clinical symptoms including cough, expectoration, fever, blood streaked sputum and chest pain were no significant statistically (P>0.05 for each). The features of CT imaging showed patchy in 96 cases (85.7%), nodule in 95 cases (84.8%), cavity in 93 cases (83.0%), tree-in-bud in 74 cases (66.1%) and ground glass opacity in 60 cases (53.6%). There was a wide range of lobe involvement of pulmonary infection in theCandidagroup andAspergillusgroup, and more than 3 lobes involvement (98.0%,47/48) in theAspergillusgroup were significantly higher than those in theCandidagroup (80.3%, 49/61), and the difference was statistically significant (χ2=7.91，P=0.005). The incidence rates of patchy (93.4%，57/61), cavity (93.4%，57/61) and ground glass opacity (63.9%，39/61) in theAspergillusgroup were higher than those (77.1%，37/48；72.9%，35/48；39.6%，19/48) in theCandidagroup. However, the CT imaging with tree-in-bud (79.2%，38/48), and segmental or lobar consolidation (39.6%，19/48) in theCandidagroup were more common than those (59.0%,36/61; 3.3%,2/61) in theAspergillusgroup. All differences for all features of CT imaging were significant statistically (χ2=6.06，P=0.014；χ2=8.60，P=0.003；χ2=6.40，P=0.011；χ2=5.00，P=0.025；χ2=22.76，P=0.000). There were 93.4% (57/61) cases showed signs of aspergilloma, especially typical signs in 37 cases. There were only 3 cases withCryptococcusshowed nodules located under pleura and there was cavity with smooth inner wall in one case. Conclusion There are some features of CT imaging in pulmonary tuberculosis complicated with fungal infection. It is diagnostic value to diagnose for fungal infection according to characteristics of CT scan.

Tuberculosis, pulmonary； Lung diseases, fungal； Discriminant analysis； Tomography, X-ray computed； Diagnosis, differential

10.3969/j.issn.1000-6621.2017.06.006

100038 首都医科大学附属北京世纪坛医院放射科(过丽芳、王仁贵)；首都医科大学附属北京胸科医院影像科(贺伟、李成海、周新华、吕岩、周震、王东坡、赵春生、邱万成)

贺伟，Email:hewei7734@sina.com

2017-04-08)