入侵有害生物壮铗普瘿蚊在我国的风险分析

陈永森 黄国弟 李日旺 韦滢军 蓝唯 梁宏合 农时锋

摘要：【目的】对壮铗普瘿蚊进行入侵风险分析，评估其在我国的风险水平，为其风险管理提供技术支持。【方法】依据FAO有害生物风险分析程序，对壮铗普瘿蚊的入侵风险进行定性和定量分析，计算其综合风险值（R），确定风险等级。【结果】壮铗普瘿蚊的综合风险值（R）=2.0，即壮铗普瘿蚊在我国高度危险，可能会严重危害芒果产业的健康发展。【结论】壮铗普瘿蚊在我国具有高度的危险性，应将其列为二类检疫对象进行管理；壮铗普瘿蚊为入侵有害生物，非国内新种，应列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》进行管理。

关键词： 壮铗普瘿蚊；有害生物；风险分析；中国

中图分类号： S41-30 文献标志码：A 文章编号：2095-1191（2017）03-0454-05

0 引言

【研究意义】芒果在全球热带作物中占有重要地位，印度、马来西亚、泰国、巴基斯坦、菲律宾等国是主要栽培国，目前共有87个国家或地区栽培芒果，面积超过933万ha，在熱带水果中排名第三，仅次于柑桔和香蕉（罗学兵，2011）。近年来，得益于我国居民消费水平的不断提高、电商和运输物流行业的发展，芒果生产效益突出，我国芒果栽培面积迅速扩大。然而，随着芒果生产规模化、集约化和产业化程度的进一步提高、新品种的引种和推广及苗木在不同地区间的调运，新的入侵有害生物芒果象甲（Sternochetus Pierce）、壮铗普瘿蚊（Procontarinia robusta Li，Bu and Zhang）、畸型病（Fusarium mangiferae Britz，Wingfield et Marasas）和花瘿蚊（Dasineura amaramanjarae Grover）等在我国的传播为害风险严峻，严重威胁着芒果产业的安全。其中，壮铗普瘿蚊作为一种芒果叶部害虫在疫区发生量大，密集取食，造成芒果叶片枯卷、脱落，出现“光杆梢”，从而影响树体的光合作用和新梢的形成。目前，该虫已在我国的福建和广西发生，并有向周边省（区）扩散的趋势。因此，研究壮铗普瘿蚊在我国的入侵风险，掌握其综合风险等级，增加对该虫的认识和技术储备，对保障我国芒果产业的健康发展具有重要意义。【前人研究进展】国内对壮铗普瘿蚊的研究主要集中在形态学、发生危害及防治技术方面。李军等（2003）将壮铗普瘿蚊鉴定为双翅目（Diptera）瘿蚊科（Cecidomyiidae）普瘿蚊属（P. Kiefer & Ceeconi）的新种P. robusta Li，Bu and Zhang；王伟新和王宏毅（2005）、林振基等（2006b）对壮铗普瘿蚊的形态学和生物学特性进行了研究；林振基等（2006a）、刘文芳等（2006）、苏燕苹等（2006）、陈达嵩（2010）和蔡鸿娇等（2012）对壮铗普瘿蚊的发生危害情况及化学防治等进行了报道，但化学防治效果未达到控制种群密度的要求；孙国坤等（2007）和苏燕苹（2013）进行了物理防治壮铗普瘿蚊研究；蔡鸿娇等（2014）通过对壮铗普瘿蚊幼虫、蛹、成虫形态的电镜扫描观察及虫瘿形态特征观察，并结合分子生物学技术测定线粒体COⅠ基因片段序列，确定壮铗普瘿蚊与P.matteiana Kiefer & Ceeconio同物异名，为外来入侵害虫。国外对壮铗普瘿蚊的研究报道较少，仅限于发生危害情况和生物学特性方面。Jhala等（2008）研究了壮铗普瘿蚊在不同芒果品种上的发生为害情况；Mahmoodurrehman等（2013）研究了该虫在巴基斯坦的分布、种群传播规律和生物学特性等；Mardi等（2015）报道了该虫在苏丹的发生为害规律。【本研究切入点】壮铗普瘿蚊在国内仅福建和广西有分布，大部分芒果产区尚未发生，但存在向其他产区扩散的风险。目前尚未见壮铗普瘿蚊在我国的风险分析评估的报道。【拟解决的关键问题】针对壮铗普瘿蚊在我国的发生情况，根据联合国粮农组织（FAO）发布的《Pest Risk Analysis for Quarantine Pests》（PRA，植物检疫有害生物风险分析准则）的程序（FAO，2003），从国内外已有发生地、可能存在的危险性、寄主作物的经济地位、传播扩散的可能性及风险管理难度等方面，对壮铗普瘿蚊的入侵风险进行定量分析，通过计算其综合风险值确定风险等级，并提出相应的风险管理措施，为其风险管理提供技术支持。

1 材料与方法

1. 1 资料收集

收集国内外现有关于壮铗普瘿蚊的文献资料，结合广西现有踏查数据，得到全部壮铗普瘿蚊研究成果。

1. 2 分析方法

1. 2. 1 风险分析 根据FAO有害生物风险分析程序，从国内外已有发生地、可能存在的危险性、寄主作物的经济地位、传播扩散的可能性及风险管理难度等5个方面对壮铗普瘿蚊进行风险分析。

1. 2. 2 建立风险测评指标 根据蒋青等（1995）的方法，建立壮铗普瘿蚊危险性测评指标及综合估算方法，并对测评指标进行定量分析和赋值（表1）。

1. 2. 3 综合风险值（R）及各级指标评价值（Pi）的计算 参照蒋青等（1995）的方法，R及Pi的计算公式为：

式中，P1为该虫在国外内已有发生地，根据表1内的评判标准直接获得；P2为该虫可能存在的潜在危害性，根据公式（2）计算；P3为寄主植物的经济地位，根据公式（3）计算；P4为该虫传播扩散的可能性，根据公式（4）计算；P5为该虫的风险管理难度，根据公式（5）计算。

P21、P22、P23、P31、P32、P33、P41、P42、P43、P44、P45、P51、P52和P53均由表1内的评判标准得到。

1. 2. 4 风险程度等级划分 有害生物风险等级一般依据R值来划分，共分为4级：极高风险，2.5≤R≤3.0；高度风险，2.4≤R≤2.0；中度风险，1.9≤R≤1.5；低度风险，1.0≤R≤1.4。

2 结果与分析

2. 1 壮铗普瘿蚊入侵风险定性分析結果

2. 1. 1 国内外已有发生地（P1） 在国外，1906年在印度由Kiefer和Ceeconio发现壮铗普瘿蚊并命名，至目前为止，已在印度、巴基斯坦、瓜德罗普岛、巴西、拉丁美洲、吉布提、肯尼亚、南非、爪哇岛、印度尼西亚、伊朗、斯里兰卡及东帝汶等国家或地区发生（Githure et al.，1998；曾驰等，2014）。

在国内，壮铗普瘿蚊最早于1999年在福建省厦门市的芒果树上发现（苏燕苹等，2006）。2003年，在厦门海沧及杏林一带开始发现该虫，2005年扩散至龙海、南安及泉州市区等周边地区（林振基等，2006a）。2010年在福建惠安发现该虫，2011年出现在福州及平潭岛（蔡鸿娇等，2012）。广西于2014年初在南宁市的行道树上发现，2015年开始扩散至南宁市周边芒果园。

2. 1. 2 可能存在的潜在的危害性（P2） 壮铗普瘿蚊在厦门每年发生5代，每个世代历期44～52 d，越冬虫态为幼虫或蛹，在叶片的虫瘿内越冬。幼虫或蛹于3月底开始逐步孵化、羽化、交配产卵，世代重叠现象十分明显。交尾后的雌虫选择在芒果树初露苞的嫩叶背面上产卵，同一片叶可被多头成虫重复产卵。幼虫在叶肉组织内取食，开始时受害部位出现黄白色针状小点，随着叶片组织不断受到幼虫取食刺激，叶肉细胞快速分裂增生，在叶面出现疱状突起，形成绿色的虫瘿。受害的芒果园，株受害率可高达100%，叶受害率可达80%。叶片受害后会卷缩、变形，提前落叶，严重影响光合作用和营养生长，破坏园林景观，造成减产（林振基等，2006a）。同时，由于幼虫栖居在虫瘿内，增加了防治的难度和成本。

根据2016年4月的调查，在南宁市广西亚热带作物研究所果园内，植株受壮铗普瘿蚊为害率达100%，植株新梢叶片受害率达100%，造成芒果减产。

目前国内外尚无芒果壮铗普瘿蚊可携带其他有害生物的报道。

2. 1. 3 寄主植物的经济地位（P3） 芒果是第二大热带水果，在热区中占有重要的经济地位，栽培面积及年产量仅次于香蕉。据FAO报道，2004年全球有100多个国家或地区进出口芒果，只有85个国家或地区栽培芒果（韦家少，2005）。我国在世界芒果生产中占有重要地位，是芒果的主要生产和消费国，2003年收获面积和产量居世界第8位（黄循精，2004），2015年收获面积16.16万ha，产量166.37万t，产值85.11亿元。

我国的芒果栽培区域主要是海南东部、广东粤西地区、广西右江河谷、云南金沙江流域、四川攀枝花市、福建南部和贵州黔南地区等7个热带亚热带省（区），特别是在广西右江河谷地区、贵州黔南和云南金沙江流域，栽培芒果已成为农民增收的重要途径，栽培面积和产量逐年上升。至2015年底，广西芒果栽培面积69500 ha，产量48.98万t，产值25.60亿元；云南栽培面积35600 ha，总产32.89万t。近年来，由于全国电商和物流行业的发展，全国各地民众吃上鲜芒果的机会增大，消费和需求市场不断扩大，芒果生产前景广阔，具有重要的经济效益。此外，芒果常作为南方地区庭园和街道绿化树种，四季常绿，树体美观，具有重要的生态效益。

2. 1. 4 传播扩散的可能性（P4）

2. 1. 4. 1 传播的可能性 壮铗普瘿蚊成虫体小而轻，飞翔能力弱，远距离传播需要时间长，但由于该虫繁殖力强，生命周期短，使得其缓慢地从一个地区传播到另一个地区成为可能。该虫以幼虫和蛹在叶片上的虫瘿内越冬，从产卵、幼虫至蛹期全部在虫瘿内完成，极利于其随芒果和园林绿化苗木的异地运输而传播，特别是作为疫区的福建是芒果和扁桃等绿化苗木的重要生产地，其苗木异地调运是壮铗普瘿蚊向外传播的重要渠道。

2. 1. 4. 2 繁殖扩散的可能性 根据目前已有资料报道，壮铗普瘿蚊的寄主植物仅有芒果树和扁桃树。我国现有的芒果植区每年冬季极端低温多在0 ℃以上，适宜壮铗普瘿蚊越冬。据农业部发展南亚热带作物办公室的统计数据显示，2015年我国芒果种植面积19.72万ha（不含台湾地区，下同），其中广西6.95万ha、海南4.76万ha、云南3.56万ha、四川2.35万ha、广东1.84万ha、贵州0.16万ha、福建0.10万ha。此外，芒果和扁桃树是我国热区街道和道路的园林绿化主要树种，使得壮铗普瘿蚊的繁殖扩散成为可能。

2. 1. 5 风险管理难度（P5） 由于壮铗普瘿蚊幼虫和蛹均在虫瘿内完成，得到虫瘿外层组织的保护，一般触杀性化学农药防治效果差，给防控带来了困难。

在防治壮铗普瘿蚊方面， Githure等（1998）报道未能找到有效的壮铗普瘿蚊化学防治方法。刘文芳等（2006）和陈达嵩（2010）使用打孔注药法取得了良好的效果，但采用该法施药1次的防治成本达6元/株，超出了一般种植户的承受能力，可操作性不强。苏燕苹等（2006）使用齐螨素、吡虫啉、氯氰菊酯、杀虫双等4种农药和增效剂进行了药效试验，结果表明吡虫啉防治效果最佳，但仍然不能控制壮铗普瘿蚊种群密度。孙国坤等（2007）和苏燕苹（2013）研究了利用修剪防控壮铗普瘿蚊的方法，发现在每年11月对受害严重的秋、冬梢进行修剪并集中烧毁，可降低越冬虫源，具有一定的防治效果。曾驰等（2014）报道使用乐斯本、三氯氟氰菊酯与有机硅混合，对壮铗普瘿蚊的防治效果分别为50.17%和38.25%，效果不理想。

2. 2 壮铗普瘿蚊入侵风险定量分析结果

根据壮铗普瘿蚊风险性的逐步分析结果，各级评价指标的Pi值见表1。将表1的赋分值代入综合风险值计算公式，计算可知壮铗普瘿蚊的综合风险值（R）=

2.0，即壮铗普瘿蚊在我国具有高度危险性。

3 讨论

危害我国芒果的壮铗普瘿蚊自2003年被鉴定为新种壮铗普瘿蚊（P. robusta Li，Bu and Zhang）后（李军等，2003），根据我国植物检疫规定未列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》中的检疫对象。2014年证实该虫与印度等13个国家或地区发生的P. matteiana Kiefer & Ceeconio为同物异名后（蔡鸿娇等，2014），应将其列入进境检疫对象，以对来自国外疫区的苗木实施严格的进境检疫措施，确保入境苗木不携带虫源。目前最新的《全国农业植物检疫性有害生物名单》和各省农业植物检疫性有害生物补充名单中均不包含壮铗普瘿蚊，其原因之一是国内尚未对其进行风险分析和评价，缺乏列入国内检疫对象和进行风险管控的依据，本研究结果可为检疫管理部门提供技术支持。

苗木在产区间的调运是壮铗普瘿蚊在疫区与非疫区间传播的重要途径。由于壮铗普瘿蚊为害的初始症状与叶瘿蚊（Erosomyia mangiferae Felt）相似，因此需将幼虫或蛹饲养至成虫后才能鉴定，给检验带来了困难，一旦将该虫列入检疫名单，其快速检验鉴定方法将是今后急需解决的技术问题。

壮铗普瘿蚊在热区越冬时间短、繁殖力强、世代重叠、种群密度增加快，其寄主植物芒果树和扁桃树除属经济作物外，还普遍用于街道、道路、庭园等绿化，为热区重要的绿化和观赏树种，这些内部和外部因素均为该虫的越冬、定殖、传播和扩散创造了良好条件，增加了防治难度。该虫已在国内的福建和广西南宁发生危害，发生面积约占全国总栽培面积的0.8%，目前国内外尚未找到在特定区域内扑灭该虫的办法，防治技术除应坚持修剪、集中烧毁虫枝叶、冬季清园等农业及物理措施外，化学防治应选用吡虫啉等低毒烟碱类杀虫剂并添加有机硅分散剂，于该虫羽化高峰期施药防治。

4 结论

对壮铗普瘿蚊的入侵风险分析结果表明，壮铗普瘿蚊在我国具有高度的危险性，可在全国芒果植区内传播、扩散、定殖和发生危害，对我国芒果产业的发展带来严重威胁，应将其列为二类检疫对象进行管理，在国内芒果和扁桃植区间实施严格的检疫措施，防止其从疫区向非疫区传播；同时，壮铗普瘿蚊为入侵有害生物，非国内新种，应列入《中华人民共和国进境植物检疫性有害生物名录》进行管理。

参考文献：

蔡鸿娇，王宏毅，侯有明，黄蓬英，傅建炜，杨广. 2012. 厦门市入侵害虫芒果壮铗普瘿蚊（双翅目： 瘿蚊科）为害情况调查[J]. 生物安全学报，21（1）：46-51.

Cai H J，Wang H Y，Hou Y M，Huang P Y，Fu J W，Yang G. 2012. Investigation of the invasive insect Procontarinia robusta（Diptera： Cecidomyiidae） in Xiamen city[J]. Journal of Biosafety，21（1）：46-51.

蔡鸿娇，王宏毅，廖富荣，罗宇杰，高瞻. 2014. 芒果壮铗普瘿蚊同物异名形态结构及线粒体COⅠ基因证据[J]. 热带作物学报，35（8）：1559-1564.

Cai H J，Wang H Y，Liao F R，Luo Y J，Gao Z. 2014. Evidences of Procontarinia robusta synonyms on morphological structure and the mitochondrial COⅠ gene[J]. Chinese Journal of Tropical Crops，35（8）：1559-1564.

陳达嵩. 2010. 芒果壮铗普瘿蚊的发生与防治建议[J]. 福建农业，（10）：10.

Chen D S. 2010. Occurrence and prevention advice of Procontarinia matteiana[J]. Fujian Agriculture，（10）：10.

黄循精. 2004. 世界芒果的产销动态[J]. 世界热带农业信息，（4）：1-4.

Huang X J. 2004. Production and sales variation of the worlds mango[J]. World Tropical Agriculture Information，（4）：1-4.

蒋青，梁忆冰，王乃扬，姚文国. 1995. 有害生物危险性评价的定量分析方法研究[J]. 植物检疫， 9（4）：208-211.

Jiang Q，Liang Y B，Wang N Y，Yao W G. 1995. Quantitative analysis methods for risk evaluation of pest[J]. Plant Qua-

rantine，9（4）：208-211.

李军，卜文俊，张清源. 2003. 危害芒果叶片的瘿蚊科——中国新纪录属和一新种（双翅目，瘿蚊科）[J]. 动物分类学报，28（1）：148-151.

Li J，Bu W J，Zhang Q Y. 2003. A new species of gall midge （Diptera：Cecidomyiidae） at tacking mango leaves from China[J]. Acta Zootaxonomica Sinica，28（1）：148-151.

林振基，蔡武煌，吴阿松，康玉珠，张东斌. 2006a. 壮铗普瘿蚊在福建省的传播为害调查[J]. 福建农业科技，（5）：51-52.

Lin Z J，Cai W H，Wu A S，Kang Y Z，Zhang D B. 2006a. The spread and harm investigation of Procontarinia robusta in Fujiang province[J]. Fujian Agricultural Science and Technology，（5）：51-52.

林振基，孙先昌，王宏毅，林玲玲，黄蓬英，阮丽玉，张清源.2006b. 壮铗普瘿蚊的形态学与生物学习性[J]. 华东昆虫学报， 15（4）：258-262.

Lin Z J，Sun X C， Wang H Y， Lin L L，Huang P Y，Ruan L Y， Zhang Q Y. 2006b. Morphology and biology of Procontarinia robusta[J]. Entomological Journal of East China， 15（4）：258-262.

刘文芳，张万旗，谢毅璇. 2006. 打孔注药法防治芒果壮铗普瘿蚊试验[J]. 华东昆虫学报，15（1）：75-77.

Liu W F，Zhang W Q，Xie Y X. 2006. Studies on trunk in jections to control Procontarinia robusta[J]. Entomological Journal of East China，15（1）：75-77.

罗学兵. 2011. 芒果的营养价值、保健功能及食用方法[J]. 中国食物与营养， 17（7）：77-79.

Luo X B. 2011. Nutritional value，health functions and consumption methods of mango[J]. Food and Nutrition in China， 17（7）：77-79.

苏燕苹. 2013. 利用芒果树物候期防治芒果壮铗普瘿蚊[J]. 福建热作科技，38（3）：40-43.

Su Y P. 2013. Controlling Procontarinia robusta using phenolo-

gical phases of mango plants[J]. Fujian Science & Techno-

logy of Tropical Crops，38（3）：40-43.

苏燕苹，张万旗，王谨，王宏毅. 2006. 芒果壮铗普瘿蚊在厦门危害情况及化学防治研究[J]. 福建热作科技，31（3）：1-3.

Su Y P， Zhang W Q，Wang J， Wang H Y. 2006. The damage condition and chemical prevention of Procontarinia robusta in Xiamen city[J]. Fujian Science & Technology of Tropical Crops，31（3）：1-3.

孙国坤，王谨，王宏毅，张万旗，陈和杰. 2007. 修剪芒果树对芒果壮铗普瘿蚊的防治试验[J]. 植物检疫，21（1）：16-17.

Sun G K，Wang J，Wang H Y，Zhang W Q，Chen H J. 2007. The prevention experiment through trimming of Procontarinia robusta[J]. Plant Quarantine，21（1）：16-17.

王伟新，王宏毅. 2005. 芒果壮铗普瘿蚊生物学特性初报[J].福建农业学报，20（2）：74-76.

Wang W X，Wang H Y. 2005. A preliminary report on biological characters of Procontarinia robusta in mango[J]. Fujian Journal of Agricultural Science，20（2）：74-76.

韦家少. 2005. 世界芒果产业发展概况[J]. 中国热带农业，（5）：22-25.

Wei J S. 2005. Mango industry in the world[J]. China Tropical Agriculture，（5）：22-25.

曾驰，李友良，肖仁荣，黄林霞，Robleh Y D，Bourhan A A，彭宇. 2014. 吉布提芒果害虫壮铗普瘿蚊研究初报[J]. 湖北大学学报（自然科学版），36（4）：303-306.

Zeng C，Li Y L，Xiao R R，Huang L X， Robleh Y D，Bourhan A A，Peng Y. 2014. Preliminary study on Procontarinai robusta，one kind of pest of mango trees，in Djibouti[J]. Journal of Hubei University（Natural Science），36（4）：303-306.

FAO. 2003. ISPM No. 11 Rev. 1： Pest risk analysis for quarantine pests including analysis of environmental risks[R]. Rome：FAO.

Githure C W，Schoeman A S，McGeoch M A. 1998. Differential susceptibility of mango cultivars in South Africa to galling by the mango gall fly， Procontarinia matteiana Kieffer & Cecconi（Diptera：Cecidomyiidae）[J]. African Entomology， 6（1）：33-40.

Jhala R C，Patel Z P，Shah A H. 2008. Studies on the relative occurrence of leaf-gall midge（Procontarinia matteiana Kieffer and Cecconi） on different varieties of mango in south Gujarat， India[J]. Tropical Pest Management，33（4）：277-279.

Mahmoodurrehman H，Mahmood R，Razaq M. 2013. Phenology， Distribution， Biology and Population trends of Procontarinia matteiana Kieffer and Cecconi（Diptera： Cecidomyiidae） in Punjab， Pakistan[J]. Pakistan Journal of Zoology， 45（4）：941-947.

Mardi H G， Ahmed S E M K H，Taha A K. 2015. Mango leaf gall midge Procontarinia matteiana（Kieffer & Cecconi） （Diptera， Cecidomyiidae） in Sudan[J]. Greener Journal of Agricultural Sciences，5（3）：076-080.

（責任编辑 麻小燕）