动物繁殖策略的起源与进化——以澄江化石库朵氏小昆明虫为例

段艳红

(1.新乡学院 生命科学技术学院, 新乡453003; 2.西北大学 地质学系早期生命研究所, 西安710069)

动物繁殖策略的起源与进化
——以澄江化石库朵氏小昆明虫为例

段艳红1,2

(1.新乡学院 生命科学技术学院, 新乡453003; 2.西北大学 地质学系早期生命研究所, 西安710069)

下寒武统双瓣壳节肢动物高肌虫朵氏小昆明虫是云南省澄江化石库中最常见的物种之一，新发现朵氏小昆明虫的携卵标本显示了在5.2亿年前的寒武纪动物就出现了孵育的繁殖策略和生态学上的K-选择策略，是对寒武纪海洋软泥质基底的响应。

澄江化石库；朵氏小昆明虫；携卵；繁殖策略；筇竹寺阶

高肌虫朵氏小昆明虫(Kunmingelladouvillei)的分类地位是隶属于高肌虫目、缺腹亚目、前尖虫超科、昆明虫科、昆明虫亚科、昆明虫属和朵氏小昆明虫[1-3]。在世界上分布很广，而在中国主要分布在云南省、四川省、贵州省、青海省和陕西省等地下寒武统的黑林铺组。它们是由一群小的双瓣壳和表底栖钻穴的节肢动物所组成，它们往往与三叶虫共生，具有很强的游泳能力，可以在寒武纪海洋复杂的世界中自由自在的生活，遇到敌害可以迅速地逃离，它们在早奥陶纪灭绝，其数量十分惊人，占据着世界上广阔的生态位[4-8]。中国著名的古生物学家霍世诚、舒德干等已经对其进行了深入细致的研究[2-3]。这个分类群是寒武纪海洋世界里的底栖群落中较大型和中型捕食者的重要食物来源，为这些动物的演化和发展提供能量[9-12]。

自1984年7月以来，在中国南部古生物学家们已经陆陆续续地发现了保存着朵氏小昆明虫软躯体化石的许多产地，其中最为丰富的产地是云南省澄江化石库下寒武统黑林铺组(筇竹寺阶时期它们最为繁盛，地点是Eoredlichia-Wutingaspis生物区)发现的保存着朵氏小昆明虫软躯体携卵化石的标本。与志留纪英国赫里福郡化石库保存的动物化石[13]、三叠纪丽足类[14]和现代生活的节肢动物红螯螯虾[14]以及软体动物拟目乌贼[15]、脊椎动物雪豹[16]以及血雉[17]相比，它们的繁殖策略可能是属于动物的孵育繁殖行为。最近，在云南省澄江化石库发现了3块朵氏小昆明虫的新标本带有完好保存的卵附着于躯干的附肢上(图1)，揭示了在寒武纪已经出现朵氏小昆明虫的孵育繁殖策略和生态学上可能的K-选择策略。

1 材料和方法

在中国云南省澄江化石库的云龙寺剖面(ELI-YLS-1001A、B)、二街剖面(ELI-EJ-0209A、B)和山口村剖面(ELI-SK-0358A、B )[18]3个剖面，我们发现了朵氏小昆明虫的3块将卵保存在第6～8对附肢上的软躯体携卵化石标本。为了看到其更加细微的构造，将这些化石在没有覆盖膜的情况下用东京大学的扫描电镜(JSM-6060LV)进行观察和背散射分析结合能谱(EDX)分析进行研究。这些朵氏小昆明虫的携卵标本均保存在西北大学地质学系早期生命研究所。在文中描述的高肌虫朵氏小昆明虫的一些专业术语是根据霍世诚[2]、舒德干[2-3]、Duan[7]的文献而来。

2 结果

朵氏小昆明虫携卵标本特征是：在澄江化石库中，有10对附肢出现朵氏小昆明虫的成体标本上，其中第1对属于又粗又短的单肢型前触角，第2对到第8对这7对附肢是属于双肢型附肢，而第9对到第10对这2对附肢属于单肢型附肢。后面的第6～8对附肢比前面第2～5对附肢长得多，它们的似叶状外肢由短而硬的边缘刚毛所围绕。第9对附肢最长、最突出，通常远远超出了朵氏小昆明虫甲壳的边缘，特征是由长而薄的足节所组成。第10对附肢很短，每一个附肢由3个足节[4,13]所组成。通过进一步研究认为头和躯干的分界很有可能就出现在第2～5对附肢和第6～8对附肢之间[4,6-7]。

后来，经过进一步研究又发现新的朵氏小昆明虫携卵标本具有以下特征：1)长度大约3 mm的ELI-YLS-1001A-B朵氏小昆明虫携卵标本的壳是属于侧向压扁的。如果将标本甲壳的一小片区域剥开(图1-B)时，就会发现完整的10对红色附肢清晰可见，它包括前面的触角和左边第2～5对头部附肢的内肢。2)由5个足节组成的第5对附肢的内肢比外肢或其他的头部附肢更长更细。3)在澄江沉积物中侧向压扁的朵氏小昆明虫的携卵标本，右边第9～10对附肢短于和低于左边的附肢。由边缘的刚毛围绕着左边第6～8对附肢的似叶状外肢，它们的长度几乎与相关的附肢相等。4)在标本上大约有57枚卵或胚胎，仅仅局限于第6～8对附肢上(卵与第2～5对附肢和第9～10对附肢无关，只可能与第6～8对附肢有关)，根据它们在沉积物中的组合和层面(图1-B、C)的水平，这些卵可以组成至少5串。

第一串卵在第6对附肢的表面有14枚，包括6枚十分突出的深紫红色立体或三维保存的卵，经过EDX手段分析，它可能是包含较多的钙和磷，故而表现的突出。还有4枚卵排成一列，紧紧附着在第6对附肢(图1-B、C)的内肢上。第2串在左边第7对附肢上有17枚卵，从近端扩展到末端，排成3排。至少前排和后排的卵与左边和右边第7对附肢的内肢紧密相关。第3串有10枚卵形成明显的两排在位置上十分巧合地重叠在第8对附肢的内肢下面。与第3串卵相邻，第8对附肢外肢的近端只有一枚卵在肢的近端。因为左边附肢重叠的缘故，剩余的卵串没有完全暴露，似乎在右边第6～7对附肢上有混合的卵块。所有的卵大致包括两种类型：一种是圆形的；另一种是椭圆形的，平均直径大约150 μm左右，等于或稍大于它们所附着的朵氏小昆明虫内肢的直径。

在标本ELI-SK0358A、B,壳侧向压扁，铰合线的长度是3.5 mm。朵氏小昆明虫的头部附肢揭示可以在壳的腹部前面看到4个十分小的红色印痕区域，可能是它的卵柄或卵索。 第6～8对附肢左边的外肢是长而宽的，超出了壳腹部的后部。5枚卵在第6外肢的后端排成一行，由突出的边缘刚毛所围绕。这些卵的平均直径是150 μm (图1-K～L)。一枚卵位于外肢的末端，椭圆形，并且两端较钝；然而其余的卵有一个十分尖的端部直接附着于似棒状的结构上，可能是第6对左边附肢的内肢(图1-E、G)在第6对左边附肢外肢下面。和现生的甲壳动物一样，这些卵可能借用卵柄或卵索固定在内肢的刚毛[14]上，如Astacuspallipe，Carcinusmaenas，Eriocheirsinensis，Homrusarnericanus，Homrusgummarus，Homarusvulgaris，Nephropsnorvegicus等。

在朵氏小昆明虫的携卵标本ELI-EJ-0209几乎呈现背腹压扁的状态，壳长大约5 mm。 两个短的似刺状结构可能属于多泥的肠内含物沿着躯干后端的一边，可能揭示后肠。一串卵达到10枚，位于第6对左侧附肢的外肢上。另一串位于右侧第6外肢和右侧第7外肢上由混合在一起的40枚卵所组成，也排成了几条线(图1-D～G)。所有这些高度压扁的椭圆形的卵，平均直径大约150 μm左右。

3 讨论

3.1 探讨澄江化石库朵氏小昆明虫化石的保存

在云南省澄江化石库细粒的薄层泥岩中的沉积物中完好地保存着新的朵氏小昆明虫的结构细节的携卵标本，一种是蝴蝶方向保存，另一种是孤立保存。从朵氏小昆明虫的元素图谱可以显示占主导地位的元素是Si、Al、Mn、Fe等矿物，其次是极为少量的C、P和S等，因此，可以理解为动物的软躯体实体化石主要保存为很薄的铝硅酸盐膜加微晶黄铁矿化现象，它们已经经历了年代已久的风化剥蚀，而在成岩的过程中其卵被黄铁矿和磷酸盐所替代保存为软躯体化石。在澄江化石库中，朵氏小昆明虫的埋藏途径主要包括在富泥的母岩[19-20]内镁的数量发生改变和铁氧化物黄铁矿假型的形成。此外，“陡山沱型保存”[21]的化石、朵氏小昆明虫三维保存的携卵化石等在早期成岩矿化过程中都出现了次生磷酸盐矿化的现象，因此它们均能很好地保存下来，为现在古生物学家研究生物演化提供了素材。据进一步的研究推测澄江化石库中的动物化石很可能是4个特殊埋藏途径共同结合的结果，包括在不同的自生成岩阶段[20,22]的煤化作用、黄铁矿化作用、磷酸盐化作用和铝硅酸盐化作用，故而能保存为精美的化石，为古生物研究提供了最佳的材料，也为探索古生物演化、古生态学、古地理学、古环境学等提供了依据。

图1 来自华南云南省澄江化石库的朵氏小昆明虫携卵标本

A：ELI-YLS-1001A, 左侧观; B：ELI-YLS-1001A放大; C：ELI-YLS-1001B, 副模; D： ELI-SK0358B, 左侧观; E： D的外肢和卵放大; F：ELI-SK0358A; G： F的外肢和卵放大; H: ELI-EJ-0209B右侧观; I： ELI-EJ-0209A (所有标尺均为1 mm)

3.2 朵氏小昆明虫附肢和体部分节的功能差异

从新发现的朵氏小昆明虫携卵标本可以看到体部分节现象在寒武纪早期的澄江化石库中已经出现。显然，后面第6～8对附肢与触角(与动物的感觉功能有关)和第2～5对附肢(可能具有步行和取食功能)不同，显示卵的附着位于腹部孵育区域，这揭示了即使在后触角双支型附肢几乎统一的情况下，躯干附肢的功能差异的确在朵氏小昆明虫中已经存在了，因此，从带附肢的躯干到第5对附肢应该解释为躯干附肢，而朵氏小昆明虫的生殖孔的出现部位最可能与头——躯干的边界巧合。此外，在附肢上卵附着或孵育的进化可能会导致出现雌雄性动物附肢性二形现象，特别是体现在朵氏小昆明虫的第6～8对附肢上[22-23]。

3.3 朵氏小昆明虫受精卵和它们的个体发育

在发育过程中，朵氏小昆明虫具有蜕皮行为和个体发育现象，从形态学的角度可以推测在生长期间壳的大小急剧上升，这种现象在寒武纪已经完好的记录了[24-27]。基于朵氏小昆明虫孤立的甲或壳，可能有5个个体发育阶段，从小的、单壳的、似拱形的壳变成成体生长阶段带中等大小的双瓣壳[27]。此外，还发现朵氏小昆明虫在成体之前有一个带5对附肢[4]的前成体阶段。目前的朵氏小昆明虫的卵或胚胎究竟是圆形的或椭圆形的，似乎没有什么特别的差异，但是可能与不同的发育阶段以及卵附着的结果有关，也许这样的大小或形态差异可能代表了一种化石埋藏的偏差。

3.4 朵氏小昆明虫的繁殖策略

动物的繁殖力一般指的是动物的个体或动物的群落潜在的繁殖能力[28-32]。到目前为止，云南省澄江化石库共发现的朵氏小昆明虫的携卵标本揭示了物种成熟个体的最小壳长大约是3～4 mm，卵的数量在这几个个体上均有很大的变化。然而，躯干附肢和卵的直径由几何表面所限制，可能大量的卵主要局限于第6～8对附肢上(ELI-YLS-1001A、B和ELI-EJ-0209A、B)，数量可能在100枚左右。

在云南省寒武纪澄江化石库的节肢动物中，朵氏小昆明虫被认为是其中数量最多和个体最小的物种之一。对朵氏小昆明虫来讲，产生体积相同的小卵比产大卵付出的代价更高，而孵育照料的优点对生存和扩散是极其有利的。因为它们个体小缺少竞争能力，它们的数量巨大又容易被其他动物取食，在寒武纪海洋里它们比较容易死亡，所以采取孵育的繁殖策略对它们生存和繁衍十分有利[4]。

与大多数甲壳动物将卵直接产到海水中的行为相比，这种行为被认为是生态学上可能的K-选择策略和孵育的繁殖策略。这种机制可以解释在澄江化石库中，朵氏小昆明虫如此丰富的原因，也支持了这样的假设：在寒武纪海洋里，一些动物特别是节肢动物已经获得了复杂的行为(如捕食和被捕食行为、孵育行为和集群行为等)，并且在以后得到进化和发展。一些其他的寒武纪高肌虫如Kunmingellatypica和Duibianellatuberose，鉴于它们一龄幼虫(大约200 μm)相同的大小和形态推测它们和朵氏小昆明虫一样也有可能是孵育者和可能的K-选择策略者，以保证其后代的生存、繁衍和进化[27]。

3.5 对动物繁殖策略起源和进化的探讨

大多数寒武纪动物的卵或胚胎都比较大，直径在300～700 μm之间；这些卵或胚胎可能是属于动物早期的直接发育现象。特别是那些来自早寒武世早期陕南宽川铺动物群的卵平均直径大约为550 μm，因此，可能揭示了非取食卵黄营养幼虫或幼体自最早寒武世就已经开始进化了。

在寒武纪底栖群落中常常缺乏浮游生活的动物幼虫，这很有可能是埋藏或化石收集所出现的偏差，比如朵氏小昆明虫的小卵特征似乎不容易被古物学家发现，而成功的逃出了他们的视野，因此可能被忽略了，没有在文献中揭示。然而，有几个证据对理解动物的发育是很有用处的：1)在触手冠动物中的腕足动物和软体动物的胎壳的大小通常反映动物孵育卵的大小或卵黄的数量多少；另外还可以确认它们是否可以选择固定在其他动物活的或死的外骨骼上。2)在蜕皮动物中的朵氏小昆明虫和三叶虫的一龄幼虫和其蜕皮的大小反映了它们变态发育的模式。3)在后口动物中，繁殖器官的形态结构与其功能相关的现象在化石和现代动物已经发现了。早寒武世后口动物如来自云南省澄江化石库的云南虫和海口虫在形态上可以与现代头足类文昌鱼作对比得出一些结论：文昌鱼有26～27对性腺，在单一的繁殖季节，每条文昌鱼每年可以产30 000万枚直径是90～150 μm的少卵黄卵。在澄江化石库中的云南虫和海口虫以及最早推测为脊椎动物的海口鱼有两条性腺在大小和数量上可以与现代的文昌鱼相比，它们和朵氏小昆明虫一样也是在单位时间内可以产生数量巨大的小卵；这些案例可以解释在澄江化石库的化石层面无数海口虫和云南虫以及朵氏昆明虫个体软躯体化石的富集现象——可能是澄江沉积物快速埋藏的结果，动物的繁殖策略起源于著名的早寒武世云南省澄江生物群。

4 结论

从朵氏小昆明虫的附肢携卵标本可以断定这是动物的一种孵育行为，也即在中国云南省早寒武世澄江化石库保存的软躯体动物化石可以认为可能的动物双亲孵育行为和一种可能的K-选择策略的出现，可以提高动物在非平衡状态下生存的机会，澄江化石库中的朵氏小昆明虫的发现就是最好的例证。从朵氏小昆明虫的繁殖策略可以看到，寒武纪海洋动物的极大繁殖力不可避免地激发了澄江化石库中动物群分子之间的生存竞争和优胜劣汰，这与寒武纪第3阶期间动物发育的3个主要方向如浮游营养、卵黄营养和孵育一致，动物的孵育繁殖策略和K-选择策略起源于寒武纪，甚至植根于前寒武纪[33-34]。

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The origin and evolution of animal reproductive strategy-for example ofKunmingelladouvilleifrom the Chengjiang Lagerstätte

DUAN Yan-hong1,2

(1. College of Life Science and Technology, Xinxiang University, Xinxiang 453003;2. Early Life Institute and Department of Geology, Northwest University, Xi′an 710069, China)

s The Bivalved bradoriid arthropodKunmingelladouvilleiis one of the most species from the Chengjiang Lagerstätte in the Lower Cambrian.Kunmingelladouvilleiof newly discovered egg-bearing showed that animals appeared reproductive strategy of incubation and K-selection strategy in ecology in the Cambrian from 520 million years ago. It is response to soft clay base of the Cambrian Marine.

Chengjiang Lagerstätte；Kunmingelladouvillei； egg-bearing； reproductive strategy； Qiongzhusian

2016-05-03；

2016-06-03

新乡学院博士科研启动基金(1366020023)；新乡学院科技创新重点培育基金(1355150007)

段艳红,博士，教授，研究方向为进化生物学，E-mail：dyh6065@163.com

Q911.1

A

2095-1736(2017)02-0077-05

doi∶10.3969/j.issn.2095-1736.2017.02.077