菱属植物化学成分与生物活性的研究进展＊

赵小芳，李娟，2，徐博，唐敏，熊斯，李顺祥，2＊＊

（1.湖南中医药大学药学院长沙410208；2.湖南省中药活性物质筛选工程技术研究中心长沙410208）

菱属植物化学成分与生物活性的研究进展＊

赵小芳1，李娟1，2，徐博1，唐敏1，熊斯1，李顺祥1，2＊＊

（1.湖南中医药大学药学院长沙410208；2.湖南省中药活性物质筛选工程技术研究中心长沙410208）

中国菱属植物资源较为丰富，菱角食药用历史悠久。菱属植物中主要的化学成分为萜类、甾醇、酚酸类及黄酮类等化合物，目前对其生物活性的研究比较深入，有降血糖、抗氧化、抗肿瘤、抗菌和免疫调节等活性，已有初步研究的生物活性包括降低血管内皮生长因子（VEGF）表达、抑制H2O2诱导的人脐静脉内皮细胞损伤、诱导HeLa细胞凋亡、镇痛、保肝、抗动脉粥样硬化和驱虫。本文对菱属植物的化学成分及生物活性进行了综述，以期对菱属植物的开发利用提供依据。

菱属化学成分生物活性降糖

菱科（Trapaceae）菱属（Trapa L.）植物，中国现有15个种、11个变种[1]，常见种有南湖菱（T.acornis Nakano.）、二角菱（T.bispinosa Roxb.）、四角菱（T. quadrispinosa）、格菱（T.pseudoincisa）、欧菱（T.natans L.）、东北菱（T.manshurica Flerow.）、台湾菱（T. taiwanensis）、丘角菱（T.japonica Flerow.）、乌菱（T. bicornisOsbeck）、T.maeotica等，部分变种如T.natans var.bispinosa Roxb.也有相关文献报道。因果实呈扁三角形，且有较长稍弯的尖角，故统称菱角，主要生长于湖湾、池塘等浅水中[2]。菱角作为药用和营养性食品[3]，其果肉、果壳及植株均可入药，菱柄、菱壳外用治皮肤多发性疣赘和痔疮，明×《本草纲目》记载：“菱角解暑及治伤寒积热、止消渴，解酒毒”；幼嫩时可生食或煮食，老熟果加工制成菱粉、菱角饼干、豆腐、菱角酒及饮料等[4]，因此有“水面庄稼”、“水中粮食”之称，菱叶可做饲料或绿肥。同时，T.natans L.种植在重金属污染的池塘中对水污染有良好的修复潜力[5]。本文针对菱属常见种的化学成分和生物活性研究现状进行综述，为其合理研究开发提供科学依据。

1 化学成分

1.1 甾体和萜类

Irikura于1972年从T.bispinosa Roxb.中分离得到4,6,8(14),22-麦角甾四烯-3-酮、22,23-二氢豆甾-4-烯-3,6-二酮和β-谷甾醇三种成分。陈百泉等[6]从T. acornis Nakano.壳中分离并鉴定出9个化合物，分别是：4,23,24-三甲基胆甾-22-烯-3-醇（1）、豆甾醇（stigmasterol，2）、β-胡萝卜苷（β-daucosterol，3）、α-香树脂醇（4）、齐墩果酸（Oleanolic acid，5）、熊果酸（Ursolic acid，6）、常春藤皂苷元（Hederagen，7）、3,23-二羟基-12-烯-28-乌苏酸（8）、(E)-bis-4,4′-(3-ethenyl-1-propene-1,3-diyl)-phenol（9）。SongM C等[7]首次从T.pseudoincisa中分离得到环桉烯醇（Cycloeucalenol，10）和2β,3α,23-trihydroxyurs-12-en-28-oic acid(11)。

1.2 鞣质和酚酸类

牛凤兰等从T.manshurica Flerow.中分离并鉴定出没食子酸（Gallic acid，12）[8]和3,4,5-三羟基苯甲酸的二聚体（13）[9，10]。周光雄等[11]从T.bispinosa Roxb.壳85%乙醇提取物中分离得到1,2,6-三没食子酰-β-D-葡萄糖（14）和1,2,3,6-四没食子酰-β-D-葡萄糖（1,2,3,6-tetra-O-galloyl-β-D-glucopyranose，15）。Wang等[12]从T.taiwanensis的热水提取物中采用高校液相色谱-串联质谱法（LC-MS）测得鞣花酸（Ellagic acid，16）。Niranjan A等[13]从T.natans var.bispinosa Roxb.中分离得到咖啡酸（Caffeic acid，17）。Yasuda M等[14]从T. japonica壳中分离得到Eugeniin（18）和Trapain（19）。SongM C等[15]从T.pseudoincisa中分离得到顺式异扁柏脂素（Cis-hinokiresinol，20）。

表1 菱属植物常见种的主要化学成分

1.3 挥发油

梁睿等[16]采用气相色谱-质谱法（GC-MS）检出T. manshurica Flerow.壳中含有莳萝脑（21）、N,N-二乙基乙酰基乙酰胺（22）、邻苯二甲酸二异丁酯（23）、十六酸（24）和油酸（25）等成分。朱才会[17]等以邻苯二甲酸二丁酯（DBP，26）为检测指标，用不同方法对T.bispinosa Roxb.壳挥发油进行提取，石油醚萃取法产率较高。李静等[18]证明了T.bicornis Osbeck.与菱仁中亚油酸甲酯（27）含量最高，其次是棕榈酸（28），且菱角比菱仁提取率高。

1.4 黄酮类

SongM C等[19]从T.pseudoincisa中分离得到柚皮素（Naringenin，29）、槲皮素（Quercetin，30）、槲皮苷（Quercitrin，31）和异槲皮苷（Isoquercitrin，32）。Niranjan A等[13]从T.natansvar.bispinosa Roxb.中分离得到山奈酚（Kaempferol，33）。

1.5 多糖类

尚庆坤等[20]首次从T.bicornis Osbeck.壳中提取出4种多糖，利用气相色谱-质谱法（GC-MS），确定其单糖组成为葡萄糖、半乳糖、甘露糖和木糖。

1.6 其他类

尚庆坤等[21]利用制备高效液相色谱法,从T. bicornis Osbeck.壳80%酸性乙醇提取物中分离出3个具有嘌呤结构生物碱类成分；Okonenko等[22]从T. maeotica中分离得到异芦丁（Quercetin 3-O-β-D-glucopyranosyl-6-O-α-L-rhamnofuranoside，34），Chiang PY[23]等以槲皮素为标准品,发现T.taiwanensis皮甲醇提取物的总黄酮含量较高。蔡丽玲等[24]对T. acornis Nakano.果肉的成分进行分析测定，其中含蛋白质14.21%、淀粉68.95%、人体必需氨基酸13.45%、维生素、人体必需微量元素等营养物质。

2 生物活性

2.1 降血糖活性

Yasuda M等[14]从T.japonica壳中提取出的三种酚酸类化合物对小鼠体内的糖酵解酶（α-淀粉酶和α-葡萄糖苷酶）具有显著抑制作用，且存在明显的量效关系，40mg·kg-1剂量口服给药对糖酵解酶的抑制率达到80%，是治疗Ⅱ型糖尿病有效的食品添加剂。Kharbanda等[25]选用STZ诱导的糖尿病大鼠模型，格列本脲作为阳性对照药，证明了T.natans L.根部位的甲醇提取物中含有降糖成分。Takeshita等[26]发现T. bispinosa Roxb.的水提物具有抑制糖基化活性，其IC50（2.53μg·mL-1）为氨基胍的0.02倍。Kang等[27]发现T. acornis Nakano.壳的乙酸乙酯部位和正丁醇部位经口服给药，可显著降低四氧嘧啶诱导的糖尿病大鼠的血糖值，且两个部位的IC50值分别为0.42±0.02μg·mL-1、1.02± 0.06μg·mL-1。综上可得，菱属植物中多种菱角的提取物均具有好的降血糖活性，且不同菱角活性成分的分离部位各不相同，菱属植物降血糖活性与抑制糖酵解酶和糖基化活性有关。

图1 菱属植物中主要化学成分的结构类型

2.2抗肿瘤活性

随着对菱属植物研究的不断深入，我们发现不同菱壳对多种肿瘤细胞均具有一定的抑制作用，但其机制各不相同。朱才会等[17,28]发现T.bispinosa Roxb.壳中的DBP可抑制K562细胞增殖并诱导其凋亡。伍茶花等[29,30]测定不同菱壳中多酚的含量，MTT法显示T. bispinosa Roxb.壳、T.incise Sieb.&Zucc.壳的水提取物、醇提取物对肺癌A549细胞生长具有较强的抑制作用,且醇提取物抑制率高于水提取物,T.incise Sieb.& Zucc.壳优于T.bispinosa Roxb.壳。周光雄等[11]发现T. bispinosa Roxb.壳85%乙醇提取物中分离的化合物具有抑制肝癌HepG2细胞活性。朱詠滢[31]通过MTT法初步筛选发现T.natans L.壳乙醇提取物对乳癌细胞MDA-MB-231增生抑制效果较好。牛凤兰等[32]研究发现，菱角壳粗多糖能够抑制Hela和U251细胞肿瘤的增殖，并诱导其凋亡。体外增殖抑制研究表明，菱壳提取物能显著抑制PC-3前列腺癌细胞而对正常的RWPE-1前列腺内皮细胞无抑制[33]。不同菱壳热水提取液对SGC7901胃癌细胞均有抑制作用[34]。谢艳茹[35]采用水提醇沉得到的菱角提取物可抑制SMMC-7721细胞的增殖并诱导其凋亡。菱角提取物可抑制HL-60细胞的增殖,其机制与降低线粒体膜电位、激活Caspase-3、Caspase-9蛋白继而诱导HL-60细胞凋亡有关[36]。综上所述，菱角不同部位的提取物具有一定的抗肿瘤活性且抗瘤谱广，可作用在肿瘤细胞生长的多个环节，起到抗肿瘤的作用。

2.3 抗氧化活性

李维莉等[37，38]应用超声波辅助提取T.bispinosa壳总黄酮的优化工艺获得的总黄酮有较强的抗氧化活性。Kumar D等[39]研究表明T.natans L.甲醇和丙酮提取部位具有较强的抗氧化作用。沈生荣等[30]对比无角菱壳、二角菱壳和四角菱壳的甲醇提取物和水提物的抗氧化能力，发现四角菱壳醇提物的抗氧化活性＞无角菱壳醇提物＞二角菱壳醇提物＞四角菱壳水提物＞无角菱壳水提物＞二角菱壳水提物。Iuliana I等[40]发现T. natans L.果壳乙醇提取物的抗氧化活性强于其果肉乙醇提取物。Kim Y S等[41]发现T.japonica壳水提和醇提物通过抑制氧化肝细胞线粒体损伤与线粒体功能障碍，发挥抗氧化作用。自由基具有强氧化性，可损害机体的细胞和组织，进而引起慢性疾病及衰老，SongM C等[15]从T.pseudoincisa中分离得到的顺式异扁柏脂素具有清除ABTS阳离子自由基和超氧阴离子的活性。综上可得，不同菱角均具有抗氧化活性，且菱壳的活性强于菱肉。

2.4 抗菌活性

张伟等[42]研究发现T.acornis Nakano.壳的石油醚部位、乙酸乙酯部位和正丁醇部位对金黄色葡萄球菌（Staphylococcus Aureus，SA），耐甲氧西林的金黄色葡萄球菌（Methicillin-Resistant Staphylococcus Aureus，MRSA)和β-内酰胺酶阳性金黄色葡萄球菌（ESBLs-SA）均具有抑制作用，其中石油醚部位抑制作用较强，对SA的IC50值为0.82 g·L-1，MRSA的IC50值为0.62 g·L-1，ESBLs-SA的IC50值为0.34 g·L-1；T.japonica壳乙醇提取物对SA、大肠杆菌、铜绿假单胞菌和变形杆菌等具有抑制作用[41]；Mandal SM等[43]从T.natans L.果肉中提取的抗真菌肽是设计出更有效的抗真菌化合物的衍生物。不同菱壳与果肉提取物中均具有抗菌活性。

2.5 免疫调节活性

菱角果肉的水提物可作为一种免疫调节剂影响T细胞的产生，增强吞噬细胞和中性粒细胞计数，Patel S等[44]发现T.bispinosa水提物口服具有刺激动物的体液免疫和细胞免疫的活性。

有望用于一些过敏性疾病的治疗。

2.6 其他

张杲等[45]发现菱角口服液对人胃癌裸鼠皮下移植瘤的生长具有一定的抑制作用，其机理为降低血管内皮生长因子（Vascular EndothelialGrowth Factor，VEGF）表达；Gani A等发现T.natans L.乙醇提取物对小牛胸腺脱氧核糖核酸诱导的羟基自由基损伤中具有一定的保护作用[46]；菱壳提取物可抑制H2O2诱导的人脐静脉内皮细胞损伤[47]；Kim M J[48]等发现T.japonica壳提取液通过下调3T3-L1细胞转录因子和成脂标记基因发挥抗肥胖作用。T.bispinosa Roxb.中三羟基苯甲酸二聚体可诱导HeLa细胞凋亡[10]。T.taiwanensis Nakai.热水提取物中含有抗氧化活性成分，口服给药发现其中的抗氧化活性成分对四氯化碳氧化引起的SD大鼠肝脂肪病变具有抑制作用[12]；Agrahari A K等[49]通过辐射热甩尾法和热水尾浸法发现T.natans L.var.bispinosa Roxb.根甲醇提取物（200mg·kg-1和400mg·kg-1）对小鼠的热刺激有明显镇痛作用；从T.pseudoincisa中分离得到的顺式异扁柏脂素具有抗动脉粥样硬化作用[15]；Verma V K等[50]发现T.natans L.var.bispinosa Roxb.壳醇提物对印度蚯蚓和水生蠕虫颤蚓具有显著的驱虫作用。

3 结语与展望

近年来，国内外学者对菱属植物的化学成分和药理作用等方面开展了多项研究，然而大部分生物活性筛选和评价停留在粗提物水平，有效成分和生物活性相结合的研究较少，药效物质基础和作用机制尚未清晰，在疾病治疗方面的研究和应用也较为空白。值得注意的是，菱壳中的酚酸类化合物具有抑制小鼠体内的糖酵解酶的作用，且存在明显的量效关系，文献报道[11]其可作为治疗Ⅱ型糖尿病有效的食品添加剂。因此，将菱壳中的有效成分开发为降糖药具有重大意义。近年来，口服降糖药改善疗效，减少肝损害等不良反应，已成为研究热点[51],而菱角水提物中的抗氧化活性成分口服具有护肝作用[9]，目前应用的口服降糖药还存在药效持续时间短、生物利用度不高等问题，因此从菱中开发新的口服降糖药，进一步提高药物疗效，降低药物的不良反应，这一问题值得深入研究。

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AResearch Progresson the Chem icalConstituentsand BiologicalActivity of Trapa L.

Zhao Xiaofang1,Li Juan1,2,Xu Bo1,Tang Min1,Xiong Si1,LiShunxiang1,2
(1.SchoolofPharmacy,Hunan University ofChineseMedicine,Changsha 410208,China;2.Hunan Province Engineering Research CenterofBioactive SubstanceDiscovery ofTraditionalChineseMedicine,Changsha 410208,China)

China boasts for its abundant resources of Trapa L.The fruit of Trapa has been given high edible and medicinal values so far.Trapa L.plantsmainly contain terpenoids,sterols,phenolic acids and flavonoids.Currentstudies profoundly analyzed the biologicalactivitieson hypoglycemic,anti-oxidation,anti-tumor,antibacterialand immunomodulatory effectsof it.Some preliminary studiesover biologicalactivities included the effectson reducing the expression of vascular endothelial growth factor(VEGF),the inhibition of H2O2-induced injury of human umbilical vein endothelial cells, inducing HeLa cell apoptosis,analgesia,liver protection,anti-atherosclerosis and deworming.This paper reviewed literature on the chemical constituents and biological activities of Trapa L for the provision of a reference for the exploration and utilization of Trapa L.

Trapa L.,chemical constituent,biologicalactivity,hypoglycemic effect

10.11842/wst.2017.02.015

R931.6

A

（责任编辑：马雅静，责任译审：朱黎婷）

2016-09-28

修回日期：2016-11-06

＊国家中医药管理局“药用植物学”重点学科课题（国中医药发[2009]30号）；湖南省“中药学”重点学科（湘教通[2011]76号）；湖南省高校科技创新团队（湘教通[2010]212号）。

＊＊通讯作者：李顺祥，本刊编委，博士，教授，博士生导师，主要研究方向：中药成分与资源。