烟碱类农药对水生生物的毒理研究进展

梁 禄，白 雪,2，华祖林

(1.河海大学环境学院，江苏 南京 210098； 2.哈佛大学应用科学与工程学院，马萨诸塞州 剑桥 02138)

烟碱类农药对水生生物的毒理研究进展

梁 禄1，白 雪1,2，华祖林1

(1.河海大学环境学院，江苏 南京 210098； 2.哈佛大学应用科学与工程学院，马萨诸塞州 剑桥 02138)

对烟碱类农药在水体中残留情况及对水生生物产生的直接和间接影响的研究进行了综述。重点对水生脊椎类动物(鱼类、两栖类)及非脊椎类动物(蜉蝣、大型蚤)的急性和慢性毒性，及通过生物群落、食物链因素对鱼类种群层面的间接影响研究进行了总结，认为烟碱类农药对于水生脊椎类生物的急性毒性远小于非脊椎类生物，同时在低浓度下其对水生生物具有长期的慢性毒性和影响。通过对已有研究数据的分析，讨论了烟碱类农药在风险评价过程中的间接影响效应，指出通过食物链富集及传递作用，烟碱类农药对于非靶标生物的群落和种群数量具有重要的影响。

烟碱类农药；急性毒性；慢性毒性；间接影响；风险评价；生态效应

烟碱类农药的研发起始于20世纪80年代，第1代烟碱类农药(吡虫啉)于20世纪90年代首次用于商业领域的害虫防治[1-2]。噻虫胺作为第2代烟碱类典型杀虫剂，具有内吸性触杀和胃毒作用，可有效杀灭对有机磷类、氨基甲酸酯类杀虫剂具有高抗性的害虫[3]。由于该类农药高效的防治效果和低抗药性，截止2008年，其占据了世界农药市场24%的份额，占据了种子处理领域80%的份额[4]，在业界被认为能成为有效替代有机磷农药和氨基乙酸酯类农药的重要产品[5-6]。烟碱类农药的水溶性使它们很容易被植物的根和叶子吸收，这也意味着其组分很容易进入地表水和地下水系统。近年来，关于该类组分对水生生物的毒性威胁的研究显示，日本锦鲤、尼罗罗非鱼于吡虫啉、噻虫胺的24 h急性致死浓度分别为105 mg/L和大于117 mg/L[7-8]，这表明在水体中的鱼类等水生生物很可能受到该类物质潜在毒性的威胁，因此，烟碱类农药对水生生物的毒理研究尤其重要[9]。

1 烟碱类农药在水环境中的污染现状

尽管大多数烟碱类农药不直接作用于水体，但是该类物质可以通过喷洒施用过程中的传播、地表径流或土壤渗透的方式进入水体[10]。另外，某些新型烟碱类产品(如噻虫胺、呋虫胺)有时为了防止蛀虫危害而直接注射或者喷洒在树体上，许多研究认为其组分及代谢产物通过树叶或者其他能在水中分解的植物组织也可以进入水体[11]。由于烟碱类农药的广泛使用和易于进入水体环境的特性，使世界范围内多国水体中均检测出该类物质[12]。

1.1 全球水环境中污染现状

烟碱类农药在池塘、溪流、地下水、大型河网等各种水环境中均被检出[13-14]。美国数个环境监测组织联合检测萨克拉门托和奥克兰州地表径流中吡虫啉的含量(2010年萨克拉门托和奥克兰州共应用吡虫啉农药500 kg)，结果表明，2010年、2011年2个地区样品中有50%被检测出吡虫啉，使之成为研究中第2常见的农药[15]。在未过滤的样本中检测出的吡虫啉质量浓度大约在0.04～0.05 μg/L范围，在某些样本中甚至达到0.7 μg/L。这个数值远高于一些国家对于该类物质的质量浓度阈值。

在亚洲区域，烟碱类杀虫剂常用于水稻种植领域。2009年，日本用于水稻农耕的噻虫嗪和吡虫啉分别约为4 000 t和3 000 t[16]；2009—2010年，大阪的河流及附近支流中采取的水样，有91%的样品检测出噻虫嗪，平均质量浓度为3.2 × 10-3μg/L，同批次样品中有80%和87%的样品中分别检出吡虫啉及噻虫胺，平均质量浓度分别为5.5× 10-3μg/L和2.6 × 10-3μg/L[16]。

综上，世界范围内烟碱类农药的水体含量值得关注[17]，评估该类农药对于水环境的影响及发展前景势在必行。研究数据显示[14,17]目前阶段亚洲地区的污染程度低于欧美地区，原因是烟碱类农药在欧美地区应用的时间长，施用剂量高，且欧美地区的农药转型快于亚洲地区。

1.2 国内水环境中的污染现状

我国作为世界上的人口大国，农业强国，一直在世界农药市场上占据重要地位。以目前世界上用量最大的典型烟碱类杀虫剂吡虫啉为例,每年世界原药总产量在(1.8～2.0)万t之间,而我国的产量在(1.2～1.4)万t之间；吡虫啉出口在0.8万t左右,其中0.4万t用于国内制剂产品[18]。

根据2008年国家环境保护局联合国家质量监督检验检疫局出台的GB 21523—2008《杂环类农药工业水污染物排放标准》[19]，吡虫啉排放的质量浓度要低于3 mg/L，根据其中提供的检测方法，最低检测质量浓度为0.1 mg/L，这表明我国对于吡虫啉药剂的危险质量浓度阈值接近于0.1 mg/L。亚洲范围内，韩国地区鉴于烟碱类农药对水生生物的毒性及人体健康影响，将之定性为中等危害农药，在整体农药及医药产品评价中属于中下评级，检测线为10 μg/L[20]，与之相比，我国现行的排放标准还存在较大的提升空间。笔者在文献的查阅过程中发现聚焦于实际水体含量的研究偏少，这可能与现行的排放标准宽松有很大联系。

2 烟碱类农药对水生生物的直接毒性

烟碱类农药有多种进入水体的方式，一旦水体受到烟碱类农药的污染，目前还没有十分有效可靠的方法去除[21-22]。因此，需要充分掌握其对水生生物产生毒性作用的浓度[23]，制定相关排放监督标准，以降低该类物质的毒性影响，保障水生态环境的安全。

2.1 烟碱类农药的毒性作用机理

烟碱类农药的作用机理是通过干扰中枢神经系统的神经传递。它们在触突后神经元与乙酰胆碱受体相结合，形成伪神经递质。这种干扰乙酰胆碱神经递质的行为会引起受体持续的处于激活状态，从而导致神经毒性症状[5,24-25]。烟碱类农药对于昆虫比其他哺乳动物或者脊椎类动物的亲和度更高，与昆虫等无脊椎动物乙酰胆碱受体的结合能力也更强，因此其对昆虫的毒性远高于哺乳动物和脊椎类动物[25-26]。尽管其对脊椎类生物比非脊椎生物的毒性要低很多，但是有丰富的证据表明其对脊椎生物仍有毒性，虽然其产生影响的浓度显著高于非脊椎类生物[27-28]。

2.2 烟碱类农药对水生非脊椎生物的直接毒性

2.2.1 对水生非脊椎生物的急性毒性

近年来，人们在烟碱类农药对非脊椎类生物的毒性方面开展了大量研究工作。本文着重分析关于半数致死浓度(LC50)和半数最大效应浓度(EC50)的研究，摒弃带有主观色彩的低可见影响浓度(LOEC)和无可见影响浓度(NOEC)的研究。

烟碱类农药对水生无脊椎生物具备产生致死及亚致死毒性的能力[25,27]。一般来说，节肢类生物的致死质量浓度为1 μg/L，昆虫类生物敏感性会更高[29]。大多数敏感的水生生物的致死质量浓度会小于1 μg/L。大型蚤是工业基准非脊椎类生物，对烟碱类农药的毒性试验评估研究有许多围绕它开展[30]，其对多种烟碱类农药的平均LC50为8 865 μg/L，这一浓度比其他水生非脊椎类生物高出2～3个数量级。Rossnik等[31]对大量水生甲壳类生物及昆虫进行急性毒理试验，发现蜉蝣[32]具有良好的敏感性，其LC50为0.1～0.3 μg/L。目前，LC50的研究是环境危险评估的重要标准，它可以表征物种之间对特定物质的敏感性差异[33-34]。以上分析表明水生生物中蜉蝣对于烟碱类药物的敏感性大于甲壳类生物及大型蚤，其原因在于大型蚤类的神经传输介质与昆虫类相似度高，生物摄入药物富集集中在神经系统部位。

2.2.2 对水生非脊椎生物的慢性毒性

水体中，非脊椎类生物对于烟碱类农药的亚致死浓度的阈值通常低于急性致死浓度一到数个数量级[35]。Beketov等[36]研究发现，水生无脊椎类生物的生物临界浓度至少低于其LC50浓度一个数量级。

Alexander等[29]研究发现蜉蝣长期暴露在0.1 μg/L的吡虫啉溶液中会产生进食抑制作用，在0.01 μg/L的溶液中就会影响成虫的生长能力和体型大小；烟碱类农药在水中质量浓度达到0.035 μg/L时会对水体中敏感的无脊椎生物(蜉蝣等)产生慢性毒性，质量浓度达到0.2 μg/L时会产生急性毒性。

慢性毒性的诸多常规毒理指标(生长速率、繁殖能力、水生生物的游泳能力、进食抑制、染色体损伤[37]等)均在烟碱类农药的慢性毒理试验中被研究过[33,38]。结合实际水体中的检测含量、食物链富集等因素，烟碱类农药在实际水体中易于达到产生慢性毒性的浓度阈值，其在富集过程中会缓慢地刺激非脊椎类生物的神经系统，干扰正常的生理代谢，影响正常生理活动能力，严重时甚至会致死。

2.3 烟碱类农药对水生脊椎类生物的直接毒性

2.3.1 对水生脊椎生物的急性毒性

尽管烟碱类农药的靶标生物是针对昆虫、蚜虫等非脊椎类生物，但是大量试验研究表明，其对于脊椎类非靶标生物仍具有不可忽视的重要影响[38]。

对于水生生物的急性毒性评估，通常会采用LC50来表示。随着对烟碱农药越来越多的关注，各国科学家开展了大量关于水生脊椎动物的研究，如日本锦鲤、蓝腮太阳鱼对吡虫啉、噻虫胺的24 h急性致死浓度分别为150 mg/L和大于117 mg/L[8,39]；根据美国环境保护局(US EPA)的毒性分类，多数烟碱类农药对水生脊椎类生物(鱼类、两栖类)属于轻微毒性，仅有少量如虹鳟鱼鱼苗[40](LC50为1.2 mg/L)属于中等毒性。表1为一些水生脊椎类生物在烟碱类农药环境下的LC50数据。

不同类型的烟碱类农药对不同种群的水生生物的毒性程度亦不相同，鱼类对烟碱类农药的敏感性通常不如昆虫类生物，其平均LC50大约在60.8 mg/L；部分鱼类在鱼苗期的急性毒性会比成鱼阶段有明显上升，其他的水生脊椎生物亦具有相似的敏感性[41]。

2.3.2 对水生脊椎生物的慢性毒性

虽然烟碱类农药很难引起成熟个体的直接死亡，但是其中毒症状会降低脊椎动物个体的生长发育和生殖情况[42]。其对生物的生殖影响在多个方面体现，比如降低精子数量，不利于受精过程，降低怀孕几率，更容易出现死胎和幼体体重过轻等问题。Stehr等[43]的研究发现噻虫胺对斑马鱼产生生殖、生长的影响浓度为20 mg/L。

烟碱类农药除了产生生殖及生长毒性，其在鱼类毒性研究中还发现基因转录的变化、红细胞破坏、性腺组织的瓦解、游泳能力受损、脊椎变形等一系列问题[44]。典型的案例是青鳉鱼暴露在高于检测水体1.5倍浓度的试验池中，该鱼类出现了生理压力症状(特征为厌氧代谢增加从而导致的高血糖)，随后其变得容易受生物体外的寄生虫感染[41,45]。这些非典型的毒性影响同样会对水生生物个体及种群层面产生不可忽视的重要负面效果。烟碱类农药对于多数水生脊椎类生物产生慢性毒性影响的机制：通过刺激生物体内产生过量的ROS(活性氧簇)[33]，破坏正常抗氧化系统的应激响应，从而影响其正常生理活动能力，严重时甚至会致死。

3 烟碱类农药对水生生物的间接毒性

因为缺乏有效的大数据支持，在生物风险评估领域，间接毒性影响很少被纳入评估范畴。但是近年来，关于农药对脊椎类生物的影响焦点正逐步转向潜在的间接毒性影响研究[46-47]。

3.1 间接毒性的作用途径

农药对脊椎类动物的间接毒性作用通常通过以下3种方式产生作用：(a)施用农药后，降低了作物种子产量，从而对以其为主要食物的捕食者种群产生影响[48]；(b)施用农药之后降低适宜昆虫寄生的植株数量，从而对寄生类昆虫及其捕食者产生二级影响[49]；(c)通过施用杀虫剂或者具有杀虫效果的除菌剂，降低节肢类动物的数量，从而对其捕食者产生影响[50]。对于水生生物而言，间接影响的方式主要是通过第3种产生。

Mason等[51]的研究表明，虽然缺乏大量的证据支撑，但是烟碱类农药可能与欧洲地区的鸟类、全世界范围内的鱼类、两栖动物、蝙蝠、鸟类的减少具有密切联系。Mason等[51]表示，烟碱类农药通过抑制脊椎动物的免疫系统让它们更容易感染疾病和受到其他因素影响。

Hayasaka等[52]做了一项研究，他在试验稻田中施用了实际商业使用浓度的吡虫啉，然后探究其周边水系中青鳉鱼的数量变化情况，发现青鳉鱼的数量在使用后半年内发生了显著降低，认为这很大可能是烟碱类农药的间接作用，其原理在于吡虫啉在水体中的实际质量浓度很低(大约是0.001～0.05 mg/L)，很难对鱼体直接产生生物作用，但是对于浮游生物等青鳉鱼的食物很可能产生影响，从而降低它们的数量。

3.2 间接毒性的生态效应评价

间接毒性影响本身难以评估，而且通常会受到相关研究的局限。但是其在农药与生物体之间具有重要的桥梁作用，为此需要建立评判两者关系的标准。Boatman等[47]提出了3个重要的标准((a)与脊椎类生物食物数量及质量有关；(b)与脊椎类生物繁殖，生存条件有关；(c)伴随着脊椎动物种群数量减少而产生变化)用于判断农药与其对脊椎类动物间接影响的重要关系，该类关系证明农药产生了负面效果。

尽管使用实验室的毒理学模型进行脊椎动物的间接毒性影响研究是有可能的，但是这样的模型需要大量的数据，然而该类研究的匮乏导致所需数据量有所欠缺[53]。众所周知，烟碱类杀虫剂对脊椎类生物的数量具有重要影响[54]，但是由于缺乏数据支撑，很难将烟碱类农药与脊椎类生物的数量变化直接联系起来，作为间接毒性影响归纳到生态毒理学的范畴中。因此，急需建立关于使用杀虫剂导致昆虫数量的减少与脊椎类生物数量降低之间的重要联系，以佐证在广泛使用烟碱类农药的生态毒性现象。

4 结论和展望

通过对现有研究的整理分析，发现烟碱类农药对水生生物领域中的非脊椎类生物具有较高的毒性，在较低的浓度范围(微克级)即可产生影响，作用机制在于其生物富集主要集中于神经部位，从而易于刺激非脊椎类生物的神经系统，干扰生物的正常代谢，严重时可以产生急性致死效应。烟碱类农药对于水生脊椎生物的毒性远小于非脊椎类生物，其作用途径主要是刺激生物体释放过量活性氧簇，破坏抗氧化系统的正常运转，进而产生诸如DNA损伤，基因转录变化等问题。

现有研究发现烟碱类农药对水生脊椎类及非脊椎类生物在急性毒理上存在重要的差异性(致死浓度相差6～7个数量级)，这要求在制定相关检测、排放标准时需要兼顾考虑敏感性生物的安全浓度，制定更加安全合理的浓度阈值。慢性毒性在低浓度下即可产生长期慢性作用，严重时甚至对生物群落的生殖繁衍产生重要损伤。该特性要求在进一步的研究中深化探究烟碱类农药对于非靶标生物的作用机理与富集特点，兼顾急性毒性威胁与慢性毒性危害，开展全面丰富的试验，为烟碱类农药全方位的毒理性评估做出贡献。

大量现有研究立足于直接影响的同时，应考虑到虽然间接影响的价值在风险评估中还处于初始阶段，但在未来的研究中应重视间接影响与种群数量上的紧密联系，努力将间接影响的作用基础、食物网中的传递作用建立成完善的理论体系，深化毒理性及安全风险评价标准研究，制定合理安全的农药使用标准，开拓毒理学研究新的道路。

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Advances in research on toxicity of neonicotinoids to aquatic organisms

LIANG Lu1, BAI Xue1,2, HUA Zulin1

(1.CollegeofEnvironment,HohaiUniversity,Nanjing210098,China;2.SchoolofEngineeringandAppliedSciences,HarvardUniversity,Cambridge02138,USA)

The research on the contents of neonicotinoid residues in water and their direct and indirect effects on aquatic organisms are reviewed. The acute and chronic toxicity of neonicotinoids to aquatic vertebrates (fish and amphibians) and invertebrates (mayfly and Daphnia magna) is described, as well as the indirect effects on fish through the variations of biotic communities and food chains. It is concluded that the acute toxicity of neonicotinoids to aquatic vertebrates is significantly lower than the toxicity to invertebrates. Chronic toxicity and long-term effects on aquatic organisms exist at low concentrations of neonicotinoids. The indirect effects of neonicotinoids in risk assessment are discussed. It is pointed out that neonicotinoids significantly affect the community and population of non-target organisms through the accumulation and transfer functions of food chains.

neonicotinoids; acute toxicity; chronic toxicity; indirect effect; risk assessment; ecological effect

10.3876/j.issn.1000-1980.2017.02.005

2016-08-21

国家自然科学基金(51308183)；教育部博士点基金(20130094120009)；江苏省自然科学基金(BK20130828)

梁禄(1990—)，男，江苏南京人，硕士研究生，主要从事新兴污染物环境效应研究。E-mail：ll.0512@hotmail.com

白雪，教授。E-mail：baixue@hhu.edu.cn

X503.22

A

1000-1980(2017)02-0122-07