肝细胞癌PET/CT研究进展

李天然

解放军总医院第一附属医院放射科，北京 100037

专题·肝癌、肝硬化

肝细胞癌PET/CT研究进展

李天然

解放军总医院第一附属医院放射科，北京 100037

18F-FDG 正电子发射断层扫描(positron emission tomography,PET)肝细胞癌(hepatocellular carcinoma,HCC)显像阳性率偏低，18F-FDG PET显像浓聚程度与癌细胞分化程度有关，多种因素影响HCC细胞对18F-FDG的摄取。多种示踪剂联合显像及多模式成像有可能提高HCC诊断的阳性率。PET/CT在转移性肝癌的复发、转移方面价值优于传统影像技术。本文就PET/CT在肝癌方面研究的进展作一概述。

PET；18F-FDG；肝细胞癌；CT

肝细胞癌(hepatocellular carcinoma,HCC)是一种常见的恶性肿瘤，PET/CT作为一种新的影像技术，在HCC的诊断中发挥越来越重要的作用。正电子发射断层扫描(positron emission tomography,PET)是基于分子水平的显像技术，利用相对特异性的示踪剂进行定性和定量的显像，计算机断层扫描(X-ray computed tomography,CT)良好的空间和密度分辨力为HCC的定位诊断和定性诊断发挥着重要作用。

1 PET对HCC的诊断

目前,PET中最常用的显像剂为氟代脱氧葡萄糖(18F-FDG)，利用18F-FDG与葡萄糖的分子结构相似性行代谢显像，如果肿瘤组织葡萄糖代谢活跃，表现为肿瘤组织高摄取。

1.118F-FDGPET对HCC的诊断研究[1-4]指出，HCC PET诊断的敏感性仅有50%左右，并且HCC灶摄取18F-FDG的程度与肿瘤组织细胞分化的程度有关，低分化HCC摄取18F-FDG程度较重，而高分化和中分化摄取18F-FDG程度较轻，且肿瘤18F-FDG摄取程度与肿瘤的倍增时间和肿瘤的大小有关。Khan等[5]利用PET和CT对HCC进行对比研究发现，PET检出病灶的阳性率为55%，阴性率为45%，CT的阳性率为90%，阴性率为10%。显然，CT在检出HCC方面明显优于PET，PET在发现肝外转移方面优于CT，将肝内病变对18F-FDG的摄取分成4种形态，形态的多样性与肿瘤的分化程度有关。Ho等[6]研究表明,18F-FDG PET对HCC的敏感性只有47.3%。Shin等[7]研究HCC PET显像敏感性和特异性分别为65.5% 和33.3%，阳性预测值为90.5%，诊断精确性为62.5%。Trojan等[3]研究也证明,18F-FDG对HCC的诊断价值有限。徐白萱等[8]认为,肝内恶性肿瘤根据其浓聚程度可分为3种类型，A型：其18F-FDG摄取高于周围正常组织，B型：其摄取与周围组织相近，C型：其摄取低于周围组织或无摄取，由于病例数较少,没有给出分型量化标准。对于HCC的肝外转移，18F-FDG PET浓聚较重，反之，18F-FDG PET可以评价肝内病灶的潜在恶性潜能[9]。Nagaoka等[10]横向研究PET/CT、PET、CT及骨扫描对HCC肝外转移的显示表明，其敏感性依次为：98.2%、89.6%、91.2%、68.7%，PET/CT融合图像最高，骨扫描最低。

1.2多种示踪剂PET显像对HCC的诊断价值Shin等[7]研究表明,乙酸盐(11C-Acetate)诊断HCC的敏感性为87.3%,相对18F-FDG的47.3%，有了明显的提高，研究还表明,两种示踪剂联合对HCC诊断的敏感性可达100%，且两种示踪剂的摄取与肿瘤的组织病理学有关，11C-Acetate分化良好的HCC效果较好，18F-FDG对分化较差的肿瘤效果较好，11C-Acetate 对HCC具有较高的特异性，对于肝内非HCC病灶11C-Acetate 代谢不表现出异常。然而，有研究[10]指出，这样的结果在一系列研究中可重复性差，即使在研究者所在的亚洲。Li等[11]比较了11C-Acetate和67 Ga对HCC显像的诊断价值，表明11C-Acetate诊断符合率高于67 Ga，假阳性率低于67 Ga。虽然11C-Acetate诊断HCC的效能较高，假阳性病例也有报道,Lhommel等[12]报道1例肝内血管肌脂瘤呈假阳性。Talbot等[13]研究了18F fluorocholine (FCH) 和18F-FDG在HCC中的应用，12例HCC患者FCH显像阳性率为100%，9例FDG和FCH联合显像，FCH均为阳性，而18F-FDG中有5例阳性，同时研究表明,FCH对高分化HCC效果较好，且FCH信噪比较高(1.5±0.38)。陈绍亮等[14]指出,13N-氨动态PET显像在早期获得HCC与肝脏的高反差图像,这是因为该放射性核素在相当早期即可在肝肿瘤内积聚,而在肝内积聚迟缓,13N-氨在肝肿瘤内浓聚的机制尚不明确。18F-FLT是另一种PET示踪剂，FLT在增殖细胞中摄取是由于胸腺嘧啶核苷激酶Ⅰ作用的结果，与细胞处于S期紧密相关，这种酶随DNA合成情况而变化，在增殖细胞和恶性肿瘤细胞，这种酶呈高活性表达，而在休眠细胞则酶活性表达降低或缺乏表达。Francis等[15]研究了5例结肠癌肝转移FLT与18F-FDG显像对比研究，结果显示，18F-FDG在5例中全部呈高摄取；5例中3例FLT呈高摄取，说明处于高增殖状态，相应地Ki-67蛋白高表达。虽然FLT在早期评价化疗疗效及肿瘤的分级具有重要价值，但由于其在肝脏中的高摄取在检测肝脏转移灶方面受到限制。同样，11C-胆碱(choline)也由于在肝脏中的高摄取影响了其在肝脏中的应用。值得一提的是，18-氟乙酸(18-Fluoroacetate)已标记成功，对照研究[16]表明，18F-Aceate可以替代11C-Aceate作为前列腺癌的PET显像示踪剂。18F-Aceate在HCC方面的应用尚未见文献报道。

1.3HCC摄取示踪剂机制的基础研究(1)葡萄糖转运蛋白(Glut)与肝脏肿瘤18F-FDG摄取：肿瘤18F-FDG影像基于肿瘤细胞葡萄糖代谢增加这一原则。与葡萄糖一样，18F-FDG被癌细胞摄取是通过Glut介导的。Glut是一种糖蛋白，在不同的器官至少有12个亚型，正常肝细胞主要表达Glut2、Glut9和Glut10。在许多癌细胞中Glut1、Glut3表达增强[17]。Glut1在许多肿瘤细胞表面高表达，尤其在缺氧、缺血状态下，Glut1表达增强可增加肿瘤对葡萄糖的需求，因此有学者[18]认为，Glut1可作为肿瘤恶性指标之一。在细胞内，葡萄糖和18F-FDG被己糖激酶磷酸化转变成6-磷酸葡萄糖或 6-磷酸FDG。己糖激酶在癌细胞内亲和性、功能活性增强并高表达。己糖激酶Ⅱ主要在癌细胞中表达。在许多癌细胞中葡萄糖-6-磷酸酶表达降低，只有少部分的6-磷酸葡萄糖或 6-磷酸FDG能够去磷酸化，大部分仍留在细胞内，成为极性代谢物(polar-metabolite)。在正常的肝实质内，葡萄糖-6-磷酸酶高表达，能够从肝脏中迅速清除18F-FDG，这可能是正常肝脏呈中度浓聚的原因[7]。对于肝转移性肿瘤，Zimmerman等[19]在研究不同部位原发肿瘤肝脏转移时发现，Glut1在肝脏中呈过表达现象，而Glut3在肝脏转移性肿瘤中表达的情况在文献中未见报道。在HCC中Glut过表达现象很少见，Zimmerman 等[19]和Roh等[20]分别报道了HCC Glut1表达情况，发现在35例中只有2例和在22例中只有1例表达。(2)影响HCC示踪剂摄取程度相关性因素研究：Seo等[21]研究指出,HCC病灶浓聚程度SUV与p-糖蛋白阴性比率呈正相关，18F-FDG PET可以在术前预测肿瘤的分化程度。另一项研究[22]表明,HCC组织中己糖激酶(HK)含量升高，而6-磷酸葡萄糖酶(6-GP)含量降低，导致糖酵解过程增强，同时证明癌组织中两种酶的活性与正常肝组织比较有差异。改变模型肝脏内生物酶(增加己糖激酶降低6-磷酸葡萄糖酶)的活性可以改变HCC组织对18F-FDG的摄取。HCC PET房室模型动态显像研究[23]表明，PET浓聚程度与HCC的分化状态有关，分化良好的HCC,肿瘤/肝组织标准摄取值(SUV)比值≤1.5, k (4) / k (3)与正常肝组织相似,而分化差的肿瘤肿瘤/肝组织SUV比值>1.5, k (4) / k (3)<正常肝组织。Kuang等[24]利用比色测定法测定了土拨鼠HCC模型细胞乙酰辅酶A合成酶(ACAS)的含量和活性与11C-Acetate PET显像摄取之间的关系，发现ACAS在HCC组织内含量和活性高于HCC周围正常组织内的含量。Chen等[25]关于11C-Acetate量化代谢模型的研究认为,由于肝脏双血供的特点，以前被普遍采用的加权非线性最小平方(NLS)算法被认为不实用，且不精确，计算麻烦，故提出采用graphed NLS和双输入线性广义最小平方算法(GDGLLS)两种算法来代表11C-Acetate PET肝脏模型，这两种算法具有可信度高、计算效率高的特点，利用这两个指标可以计算出局部肝脏11C-Acetate的代谢速率常数及门静脉的血流量。最近研究[26]表明，HCC18F-FDG高摄取与肿瘤浸润特性行为相关性因子，如血管内皮生长因子的mRNA水平过表达有关。

1.4PET/CT在HCC诊断中假阴性和假阳性问题(1)假阴性：与CT、MR比较，PET分辨力低，可以引起假阴性，所以PET在诊断亚厘米病变时应谨慎。病灶在PET成像上可能被低估，且低估程度不一，亚厘米病灶有可能完全看不见[27]。PET分辨力受PET物理特性和数学算法影响，PET的物理学原理决定其分辨力不可能较CT、MR高。肝脏高放射性背景也会影响病灶的检出形成假阴性。病灶的特殊位置也可引起PET显像的假阴性，尤其病灶位于膈肌穹窿部时，呼吸运动造成肝脏位置的移动，肝内病灶由于运动而造成模糊，检出困难。正在化疗期间和刚刚结束化疗也可能造成PET显像假阴性，这种假阴性属于暂时性抑制，随着肿瘤的生长和体积的增加，PET显像呈现阳性。(2)假阳性：肝内病灶的假阳性主要是一些炎性病变，如肝脓肿等，有报道[28]认为，肝硬化的再生节结也会呈现假阳性。另一种技术的假阳性是由于CT增强扫描后过高浓度的造影会造成衰减校正的变化而呈现PET影像“高代谢”。

2 PET对转移性肝脏肿瘤的诊断

肝脏是转移性肿瘤好发的部位，尤其是消化道肿瘤。18F-FDG PET对肝脏转移瘤具有高敏感性，特别是CT发现不能确定的病灶[29]。Son等[30]关于18F-FDG PET对肝脏占位性病变的研究表明，肝脏转移性肿瘤的SUV最高均>2.0，而原发性HCC只有部分患者的SUV>2.0，良性病变的SUV<2.0。Koyama等[31]研究表明，延时扫描对于诊断肝脏转移性肿瘤效果好，肿瘤组织与本底水平计数之比明显高于早期时段显像。Hustinx等[32]经对比研究表明,PET对转移性肿瘤的敏感性、特异性、准确性均远远大于超声，略高于CT。对于胃肠道肿瘤治疗后CEA升高的患者，PET检查具有重要意义，已经证明PET较CT诊断肝脏转移性肿瘤更为敏感[33]。Yang等[34]比较了PET和MR对肝脏转移瘤的诊断价值，结果显示,敏感性、特异性、阳性预测值和阴性预测值MR为85.7%、100%、100%、89%；PET为71%、93.7%、90.8%、79%，统计学显示两种方法之间差异无统计学意义。一项关于转移性肝癌Meta分析[35]表明，US、CT、MR和PET诊断特异性分析，只有PET诊断特异性超过85%，US为55%，CT为72%，MR为76%，PET为90%。影像模式之间配对比较PET与其他三种影像模式,差异有统计学意义。PET是诊断转移性肿瘤的最佳影像模式。

3 肝脏肿瘤治疗后的PET监测

3.1原发性肝癌治疗Zhao等[36]动物实验研究表明，对于肝脏的恶性肿瘤，服药24 h后30%的肿瘤细胞被杀死。Torizuka 等[37]对HCC介入治疗后进行评价发现，介入治疗后的肝脏显像可以分为三种类型：A型肿瘤摄取18F-FDG增加(SUV 比值：1.07～2.66)，B型与非肿瘤区摄取相同(SUV 比值：0.77～1.04)，C型摄取减少或缺损(SUV 比值：0.13～0.58)，A型、B型说明肿瘤细胞还有活性，而C型说明肿瘤细胞已经丧失了活性或已经坏死，PET在评价介入效果方面起到CT不可替代的作用。Anderson等[38]对HCC进行射频消融治疗的结果表明，PET显像明显优于CT和MRI对肿瘤治疗效果的评价。有证据[10]表明，在HCC射频消融治疗后7 d即可观察到病灶的残留情况，早于CT和MR传统影像手段。Zhao等[39]对HCC介入和射频消融治疗后肿瘤残余CT和PET对比分析，结果显示，CT与18F-FDG PET/CT检出率分别为45.4%及90.9%，原发性HCC经TACE联合RFA治疗及手术后，18F-FDG PET/CT对判断肿瘤残留及根据检查结果指导RFA治疗较CT检查具有更大的优势。尽管18F-FDG PET对HCC显示率较低，Danve 等[40]研究指出，18F-FDG PET对于治疗后随访和远处转移的评价仍具有重要价值。李立伟等[41]对HCC介入治疗后病变残留情况利用PET和CT进行对比研究，结果表明，PET可以观察到残留和存活，而CT难以发现，虽然如此，在实际工作中应该结合CT和MR观察病变的情况，避免出现假阴性结果。Hatano等[42]利用18F-FDG PET研究肝切除术前预测预后，结果显示，SUV 比值与病死率高度相关，同时SUV 比值也与肿瘤的数量、大小、分期及血管浸润情况相关，认为18F-FDG PET可以作为预后指标。

3.2转移性HCC治疗后疗效评价Findlay等[43]利用18F-FDG PET评估结肠癌肝脏转移化疗后疗效。证明化疗后4～5周开始，即可观察到肿瘤有效部分18F-FDG摄取比值(tumor/liver)有明显下降。Goerres等[44]研究34例胃肠道肿瘤，其中16例发现有肝脏转移，如果治疗后转移瘤没有摄取较有部分摄取的预后要好。

3.3肝移植与PET评价Yang等[45]研究PET显像与肝移植的关系发现，PET显像阳性与HCC的组织学分型比较，差异无统计学意义，对于2年后复发性肝癌，PET显像阴性与阳性率比较，差异有统计学意义(85.1%vs46.1%)，指出PET在肝移植之前具有判断预后的作用，对于PET显像阳性患者应谨慎。

综上所述，尽管PET在HCC诊断方面显示了重要的临床价值，但仍存在以下问题：(1)18F-FDG PET诊断HCC的敏感性偏低；(2)其他示踪剂单独或联合诊断价值尚未定论；(3)横向比较研究不多，PET/CT和MRI从分子影像学角度联合诊断HCC研究较少；(4)多因素影响HCC组织对示踪剂的摄取。

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(责任编辑：王全楚)

ProgressofPET/CTimaginginhepatocellularcarcinoma

LI Tianran

Department of Radiology, the First Affiliated Hospital of Chinese PLA General Hospital, Beijing 100037, China

The positive rate of18F-FDG positron emission tomography (PET) imaging in hepatocellular carcinoma (HCC) is low. The studies indicated that intensity degree of18F-FDG related to the degree of cancer cell differentiation. Many factors affect the18F-FDG uptake by HCC. Tracers and multiple modalities imaging may improve the positive rate of HCC detection. The value of PET/CT in metastatic liver cancer and prediction of recurrence and metastasis is better than traditional imaging techniques. Progress of PET/CT imaging in HCC was reviewed in this article.

PET;18F-FDG; Hepatocellular carcinoma; CT

国家自然科学基金资助项目(81271607)；中国博士后基金(2015M572810);解放军总医院临床科研扶持基金(2017FC-304Z-GLCX-01)

李天然，博士，副主任医师，研究方向：肝癌分子影像学。E-mail：lizhaoruixin@sina.com

10.3969/j.issn.1006-5709.2017.11.001

R735.7

A

1006-5709(2017)11-1201-05

2017-07-16