鱼类嗅觉系统功能与行为生态研究进展

魏 凯，陈春山，张旭光，郭弘艺，李 超，马 龙，郭明磊

（1.北京市水生野生动植物救护中心，北京 102100；2.北京市鲟鱼鲑鳟鱼创新团队，北京 102100；3.上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306；4.中国水产科学研究院东海水产研究所，上海 200090）

鱼类嗅觉系统功能与行为生态研究进展

魏 凯1，2，陈春山1，2，张旭光3，郭弘艺3，李 超4，马 龙1，2，郭明磊1，2

（1.北京市水生野生动植物救护中心，北京 102100；2.北京市鲟鱼鲑鳟鱼创新团队，北京 102100；3.上海海洋大学水产与生命学院，上海 201306；4.中国水产科学研究院东海水产研究所，上海 200090）

嗅觉是鱼类重要的感觉之一，鱼类可通过嗅觉感知环境中的刺激物而获得环境信息，在其行为生态中有着重要作用。近年由于气候变化和水质污染，鱼类嗅觉行为生态也备受关注。对鱼类嗅觉器官结构、嗅觉差异、嗅觉定向机制等进行了综述，并探讨了鱼类种间、种内个体识别，摄食，生殖，洄游，领地防御等行为生态中嗅觉的作用和机制。总结鱼类嗅觉行为生态机制的研究，有助于了解鱼类行为与环境的适应性，同时对水产养殖业也有重要的指导意义。

鱼类；化学感受；嗅觉；行为生态

动物通过化学感受获知外界信息的方式已经存在5亿多年［1］。在鱼类中存在3种独立的化学感受系统：嗅觉、味觉和其它化学感受系统［2］。鱼类嗅觉系统形态的研究已有一百多年［1－2］，随着水下观测技术以及电生理记录技术等的发展，对鱼类嗅觉行为生态的研究也逐渐深入。通过对鱼类嗅觉行为生态的研究，可了解鱼类嗅觉在生殖、摄食、洄游等行为中的作用，进一步理解其嗅觉的环境适应现象。本文对鱼类嗅觉器官结构和行为功能进行综述，以期为鱼类嗅觉行为生态的研究提供参考。

1 鱼类嗅觉器官的结构

对鱼类嗅觉器官形态的描述最早可见19世纪初在鲟鱼的研究［2］。鱼类的嗅觉器官是嗅觉系统主要构成，位于鼻腔内，呈囊状。多数的鱼类具有一前一后2个鼻孔，由鼻瓣隔开，通过鼻瓣的隔离作用，水从前鼻孔进入鼻腔，从后鼻孔出。鱼类一般不存在内鼻孔，鼻孔与口腔并不相通，鱼类呼吸时，水流不会由鼻腔进入口腔，保证了嗅觉系统与口腔化觉感受彼此的独立性［1］。不同鱼类嗅觉器官的外部形态差异大，如前后鼻孔的位置和大小、鼻瓣的大小等［3］。在人工养殖条件下，一些养殖鱼类的鼻瓣已经部分或完全毁坏。如养殖的幼鲟鼻瓣缺失率可达50%，这可能受到养殖水质污染物的损坏或病菌浸染有关［4］。但鼻瓣缺失对嗅觉行为的影响尚未见文献报道。

嗅囊是一对内陷的构造，嗅囊壁凸出形成嗅板（olfactory lamellae），呈花朵状或羽状排列而成的嗅突（olfactory rosette）位于嗅囊底部。鱼类对化学物质的感受，主要是通过位于嗅板上的感觉细胞来实现。嗅板通过形成次级嗅板增加嗅觉表皮的面积、增加感觉细胞的数量，提高嗅觉敏感性。不同鱼类中嗅板的数目也存在差异，如鲟鱼、鲑鱼等的嗅板数目有几十片［5］，而墨西哥管鼻鲷（Hoplopagrus guentheri）的嗅板数目则达230片［6］，但也有鱼类中嗅板数目很少甚至缺失，如日本鱵（Hemiramphus sajori）、海刺鱼（Spinachia spinachia）等鱼的嗅板数目只有1～3片，而食蚊鱼（Gambusia affinis）等鱼中则没有嗅板［5］。在鲑科鱼类中，还存在次级嗅板来提高嗅觉敏感性，而一些嗅觉灵敏的鲨鱼中还存在三级嗅板［7］。

不同鱼类的行为生态模式存在明显差异，它们的嗅觉器官的形态也具有许多不同类型或差异。但通常同科同属鱼类，具有相同或相似的形态［7－8］，如嗅板的数目和排列形态等。这些差异不仅在鱼类分类上具有较大的应用价值［8］，同时对研究嗅觉行为生态也具有重要的参考价值。如一些底栖不活跃的鱼类，通常嗅囊较发达，有较高的嗅觉敏感性［9－10］，这与它们的伏击型摄食行为有关。

2 鱼类嗅觉系统功能

2.1 嗅觉敏感性

鱼类嗅觉对于水中的刺激物具有很高的敏感性［11］。氨基酸、胆酸、胆酸盐、前列腺素、类固醇、核酸以及各种植物或动物的提取液、代谢物等化学物质都能够引起鱼类的嗅觉反应［12］。不同刺激物对不同鱼类的刺激效应不一样，1龄的大西洋鲑（Salmon salar）对半胱氨酸、亮氨酸、谷氨酰胺、天冬氨酸等具有极高的嗅觉敏感性［13－16］，而鲟鱼对它们却没有嗅觉反应，只有甘氨酸能引起鲟鱼的摄食动机反应［17－20］。基于同科同属鱼类的嗅觉器官的相似性及进化分析，它们的嗅觉敏感性可能是十分保守的，甚至可能保持了数百万年没有改变［21－22］。

鱼类嗅觉敏感性可以通过行为学方法或电生理方法来获得。研究表明，当溶液中敏感氨基酸的浓度达到10－11M时，就可以引起鱼类嗅神经的反应［23－24］。但由于行为学观察受限制，引起鱼类嗅觉行为反应的化学物质阈值浓度一般要比电生理实验的阈值浓度要高，一般在10－6～10－9M［25－26］。

需要指出的是，以上阈值浓度都是实验鱼对人工化学物质的敏感性。有人认为鱼类对自然物质反应的阈值浓度要更低，但尚无实验证明这一假设，因为自然物质引起鱼类反应的刺激成分并不清楚。人工刺激物分子结构与嗅觉敏感性之间没有明显的相关性。但目前知道，α－氨基酸可以引起更强的嗅觉反应效率，同类型氨基酸的L型比D型也有更高的嗅觉反应效率［27］。氨基酸混合物的嗅觉反应效率与它们各自单独作用的效率也存在显著差异，这种相互作用可能涉及协作增强或拮抗等效应［28］。

2.2 嗅觉定向机制

研究表明，嗅觉是鱼类中作用距离最远的感觉系统，它们在几十米到几百米的距离处，就可以感受嗅觉刺激的存在，并能定位和发现嗅觉刺激物［29］。太平洋鲑鱼（Oncorhynchus spp.）甚至可以根据水中味道信息追踪和定位在几百公里外的上游产卵场［30－31］。鱼类能够长期追踪味道的踪迹，使其可以获得较远处的信息。这不仅取决于鱼类的嗅觉敏感性，还取决于水体中味道的扩散特性［32］。因为温度、盐度、流速及流向差异，水体中存在明显的水平分层及稳定的水流方向，不同物质在不同水层的分布浓度也会存在差异。鱼类在流水中的嗅觉定向机制是调转趋激（klinotaxis），这样，当一条鱼沿着一条稳定的水平嗅觉带（olfactory corridor）移动时，可以根据特定嗅觉受体感受的刺激强度变化，不断调整自己位置，由低浓度水域进入高浓度水域［9，33－34］。这就解释了鱼类朝向刺激源的方向游动时，通常是S形或Z字形的游泳方式［33］。对于生活在静水中的鱼类，它们嗅觉定向的机制则是对称趋激（tropotaxis），即通过左右两个嗅觉器官比较两侧刺激物的浓度，并游向较高浓度的一侧［35］。这种定向机制一般适用于较近的距离，通常表现为螺旋式或绕圈的游泳方式。在自然环境中，鱼类则可能同时使用这二种机制进行嗅觉定向。

3 鱼类嗅觉行为生态

几乎所有鱼类行为模式都与嗅觉有关［11］。这主要因为鱼类生活在水生环境中，其它感觉系统因环境限制而受到影响，如浑浊的水域对视觉造成影响。化学物质在水中的溶解是相当缓慢的，这就使得嗅觉踪迹（olfactory trace）能够持续很长时间［36］。另外，化学信号可以无限的在水体中传输，而且不同性质的化学物质又形成不同复合物，对鱼类嗅觉产生不同的刺激反应，在不同的行为模式中起作用。大多数情况下，嗅觉作为主导感觉系统决定了一种特殊行为模式的发生［9，26］。

3.1 种间、种内个体识别

研究表明，鱼类能够释放出独特的化学物质，来进行种内、种间个体的识别，以及种群群落的分辨［37－39］。在领地性的鱼类中，或具有明显社会关系的鱼类中，这类化学物质主要来自皮肤粘液或尿液，传递了关于等级地位、生理状况（应激）、性别、性腺成熟度、年龄和体型等信息［40］，嗅觉损伤的鱼类则不能正常获得这一类的信息。通常鱼类的味道对同类有吸引效果，表现为集群行为［41］。但对白鳕（Gadusmorhua）的研究也表明，味道的浓度以及特定生活周期中的生活模式会影响吸引效果，但高浓度的味道反而产生趋赶效果［42］。同样，某些洞穴鱼对同类个体或其它种类个体的味道表现避让反应，这可能与洞穴鱼类摄食竟争的行为生态有关［43］。

3.2 生殖行为

鱼类可以利用嗅觉来寻找交配对象，并判断它们性腺的成熟度。化学味道也可刺激鱼类性腺的成熟和促进生殖同步［44］。研究表明，多种氨基酸、类固醇、胆汁酸和前列腺素及对应的衍生物都可以作为鱼类的性信息素［24，27，44］。性信息素通过促发（priming）和释放（releaser）效应，来调控前生殖行为和交配行为，实现交配双方的生殖行为同步［45－46］。对金鱼性信息素的研究表明，大多数调节生殖行为的性信息素伴随金鱼的尿液有规律的进入水体。在排卵前，雌性金鱼在水体中排放17α，20β-二氢孕酮性信息素，促进了雄性血液中促性腺激素水平的提高，从而加快精子的生成和排放［47］。

性信息素具有种间特异性，在种内或群落中起生殖隔离的作用。通常只有同种的成熟雌性味道才能高效的促进雄性的生殖行为［48］。然而，在鲟鱼中发现，雌性俄罗斯鲟（Acipenser gueldenstaedti）的卵巢溶液也能引起闪光鲟（Acipenser stellatus）的生殖行为［18］。实验数据也表明，成熟雌性食蚊鱼释放的味道可引起幼鱼的生长延迟和雌鱼的卵巢发育较小，这表明性信息素还有种内竞争效应［49］。

性信息素之所以能够调控鱼类的生殖行为，除了因为嗅觉对不同性信息素的高度敏感性，还因为相比其它感觉，嗅觉能更快的发现目标。有研究计算模拟了半裸银斧鱼（Argyropelecus hemigymnus）雄性分别利用嗅觉和视觉发现成熟雌性所需要的时间［50］。计算是基于以下行为和生物学参数：1）鱼群的平均种群密度3×10－5ind·m－3；2）雄鱼在发现雌性前后的游泳速度分别为1.5 cm·s－1和 3 cm·s－1；3）雌鱼在释放性信息素时保持静止状态，产生2×1014分子（N）；4）雄鱼对性信息素敏感性是2×1010N·m－3；5）性信息素在10 cm厚度的水平层均匀扩散。计算结果表明，在90%情况下，雄鱼在雌鱼释放性信息后的1～2 h后可以感知雌鱼的存在，如果雄鱼在距离雌鱼20m远处感知到雌鱼，可在随后30min内找到雌鱼。如果雄鱼依靠视觉（视觉半径是1 m），则需要8 d来找到静止状态的雌鱼，或5～6 d找到自由活动的雌鱼（非垂直移动）。

3.3 防御行为

当鱼体表的皮肤被捕食者破坏时，皮肤中的棒状细胞内（club cell）就会释放一种警报信息素（alarm pheromone）［51－52］。其它鱼感知到警报信息素时，则表现为惊吓反应，并快速逃避或隐藏。如果警报信息素长时间存在，鱼类甚至会离开它们的原有栖息地。警报信息素也会导致应激反应［53］。基于警报性物质的防御行为是大多数小型鱼类的特性，对警报信息素的快速反应也是先天性的，无需后天学习［54］。警报信息素具有明显的种内和种间效率，但对近亲种皮肤提取液的反应程度也弱于同类的［54］。

对捕食者的感知或避开危险区域的动机是来自警报利它素（alarm kairomone）的调控。警报利它素是捕食者在水中持续释放的化学信号，主要来源于捕食者的皮肤粘液［55］。非捕食者对捕食者的反应类似于对警报信息素的反应，区别在于对后者的反应更迅速，更敏感［56］。非捕食鱼在感知到捕食者存在的信息后，也会产生应激反应，减少它们的游泳活动，并停止摄食，寻找隐藏处，同时会避免进入水域中的危险区域。伏击型捕食者的味道可能比搜索型捕食者的味道更有驱避效果［9］。警报信息素和捕食者味道的联合作用会增强对非捕食者的驱避效应（repellent effect）。需要指出的是，并不是所有鱼类都能通过警报信息素来感知捕食者的存在。

另一种有驱赶效应的危险化学信号是应激信息素，当鱼类在遭遇敌害时，会在水中分泌出应激信息素，不仅可以对同类产生驱避效果，同时也可以对捕食者进行驱赶。豹鳎（Pardachirus marmoratus）可通过位于背鳍、臀鳍末端的腺体分泌一种白色牛奶状的豹鳎毒素（pardaxine），使捕食者鲨鱼不敢接近［57］。

3.4 摄食行为

摄食行为是一组复杂的行为链，包括食物感知、口味评价、食物吞咽或拒绝［58］。作为长距离作用的嗅觉感受，在感知食物和定向选择中有重要作用，近距离时，嗅觉还具有口味评价的作用［3，59］。

研究表明，某些鱼类不仅可以感知食物的存在，而且它们可以形成一个关于食物或猎物的嗅觉图像，即根据嗅觉可以感知一些特定猎物的特定的行为或行为特征［60－61］。这类鱼类对猎物味道的感知可来于猎物鱼位置的改变、鱼鳍的活动、眼睛的转动、呼吸频率的改变、下颌的活动等［62］。嗅觉图像的形成有助于优化食物搜索，并提高捕食效率，使得嗅觉成为摄食行为中最重要的调控因素［54］。

不同鱼类的捕食策略和行为模式都不相同，但对味道的敏感性与鱼类捕食策略十分相关［63］。对于一些底栖鱼类，它们会消耗大量时间在隐蔽处，被动地等待猎物经过，很少主动出击去寻找猎物，但它们对化学味道也最敏感；而对于主动性捕食者，包括一些远洋浮游生物食性的鱼类，通常自由游动去搜索猎物，它们对化学刺激物则具有较高的反应阈值［64］。

3.5 迁移

嗅觉也是调控鱼类洄游行为的重要感觉［65］。成年鲑鱼可利用嗅觉定向，经长距离迁移，从海里的摄食场所返回到它们出生时的河流产卵。现在已经确定鲑鱼迁移行为的机制是嗅觉印记，这是动物生命早期即起作用的一种学习机能［66］。鲑鱼嗅觉印记出现在幼鱼结束它们的淡水生活并准备降河洄游到大海时的一个很短暂的敏感时期（smoltification），这个敏感时期的持续时间是从几天到几小时。陆地的冲刷水与河流中的水生植物、动物的味道混在一起形成了鲑鱼出生水域的特殊味道。在这个时期，这种出生地味道促使鱼类激素系统调控了复杂的生理和生物化学过程，而形成了嗅觉印记［65］。研究发现，不同区域的水样，可以引起鲑鱼嗅觉系统不同的反应强度［67］。这表明，鲑鱼出生水域的独特味道对其嗅觉产生了特殊的印记。有学者认为不但出生地的味道被印记，而且从出生地到河口的迁移路程中的味道都被印记［68］。在鲑鱼成年后返回出生地，这些味道起到了一个迁移定向的关键点作用。

嗅觉印记也是海七鳃鳗（Petromyzon marinus）迁移行为的主要机制。性成熟的海七鳃鳗只进入同类幼体生活过的河流或支流进行生殖活动［69］。这是因为幼鳗在摄食时会连续分泌特殊的七鳃鳗醇（petromyzonole）和别胆酸（allocholic acid），这些物质只能由幼鳗分泌，而变态后的成年鳗鱼则不再分泌这种物质［70］。这些特殊的化学物质则在幼鳗中形成嗅觉印记，也是成年鳗返回出生地的重要线索。

3.6 领地行为

有些鱼类具有领地属性，在它们领地范围内生活，对进入它们领地范围的同类或异类通常表现出攻击行为。一些领地性鱼类通过化学味道来标记它们的领地。这样的标记传递出这块领地归属信息，从而减少群落内部的攻击性行为发生的概率。此外，化学味道不仅仅防止入侵者进入领地，同时也帮助它们自己重返领地，比如因摄食或躲避捕食者而离开。定居的幼年鲑鱼能通过粪便中的胆酸及其衍生物来标记它们的领地［71］。对于一些近岸海洋鱼类，领地标记物包括随粪便一起分泌的胆酸及其衍生物，或蹭留在岩石或其它硬物的皮肤腺体的残留物［40］。

嗅觉在小丑鱼准确选择寄主海葵有着重要作用［72］。小丑鱼们通常以海葵为寄主，大部分时间与海葵生活在一起。但早期幼鱼并不呆在海葵里，它们卵在海葵附近发育生长，而且在孵化出后即被水流冲散。一旦幼鱼开始返回珊瑚礁区域时，就能够准确找到原先的寄主［73］。比如，红小丑鱼（Amphiprion melanopus）只选择奶嘴海葵（Entacmaea quadricolor）作为寄主生活，也有极少数选择紫点海葵（Heteractis crispa）或公主海葵（Heteractismagnifica）。这种对寄主准确无误的选择取决于对特定的海葵味道的内在偏好，这种偏好在鱼类孵化后通过嗅觉印记被进一步增强。

4 展望

鱼类的嗅觉行为生态存在许多差异，这些差异是鱼类在进化过程中对环境的适应性结果。鱼类的嗅觉器官直接暴露于水体中，更易受到污染物的直接影响，水体中化学物质浓度或种类的变化就可能会导致鱼类嗅觉行为的改变。尽管研究也表明，鱼类嗅觉敏感性的损伤是可逆，其嗅觉感受细胞可通过环境改变而再生［74］。但环境污染对鱼类嗅觉行为生态的影响仍不容忽视。目前，嗅觉分子水平的研究方面已经取得了较大的突破，如嗅觉受体基因家族的确定［75－76］以及信号传递［77］等方面的研究成果，为鱼类嗅觉行为生态深入到分子水平的研究奠定了基础，也有助于深入阐述鱼类嗅觉行为生态的分子机制。

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Review on olfactory organ and behaviour in fish

WEIKai1，2，CHEN Chun-shan1，2，ZHANG Xu-guang3，GUO Hong-yi3，LIChao4，MA Long1，2，GUO Ming-lei1，2
（1.Beijing Aquatic Wildlife Rescue and Conservation Center，Beijing 102100，China；2.Beijing Sturgeon and Trout Innovation Team，Beijing 102100，China；3.East China Sea Fisheries Research Institute，Chinese Academy of Fishery Sciences，Shanghai 200090，China；4.College of Fisheries and Life Sciences，ShanghaiOcean Univeristy，Shanghai 201306，China）

Olfaction is an important chemoreception in fish.Fish can obtain the information about geography，biology and food by perceiving the chemical signals in environment.Recently more attention has focused on the effect of the water pollution on the olfactory system of fish.This paper reviews recent studies of the olfactory organ，olfactory sensitivity，olfactory orientation，and the role of olfaction in distinguishing conspecific and heterospecific individuals， feeding behaviour， reproduction， migration， and territorial behavior.Based on the ecologicalmechanism of the olfactory behavior，it will help to further understand the relationship between environment and olfactory behavior of fish，and havemore implications in aquaculture.

fish；chemoreception；olfaction；behavior

S 917.4

A

1004－2490（2017）06－0723－08

2017－04－15

北京市鲟鱼鲑鳟鱼创新团队项目（SCGWZJ20171102－2）；国家自然科学基金（41406150）

魏 凯（1984－），工程师，研究方向：水生野生动物保护技术。E-mail：weikai0326163＠sina.com

陈春山，高级工程师，E-mail：chenchunshan8888＠126.com；张旭光，讲师，E-mail：xg-zhang＠shou.edu.cn