土壤修复剂协同昆虫病原线虫对南方根结线虫Meloidogyneincognita以及黄瓜幼苗生长的影响

李星月, 刘奇志, 李贺勤, 张林林, 张 鸿

(1.四川省农业科学院植物保护研究所 农业部西南作物有害生物综合治理重点实验室, 四川 成都 610066； 2.中国农业大学农学与生物技术学院 昆虫与线虫实验室, 北京 100193;3.青岛农业大学农学与植物保护学院 山东省旱作农业技术重点实验室, 山东 青岛 266109；4.河北省农林科学院 昌黎果树研究所, 河北 昌黎 066600)

土壤修复剂协同昆虫病原线虫对南方根结线虫Meloidogyneincognita以及黄瓜幼苗生长的影响

李星月1,2, 刘奇志2 *, 李贺勤2,3, 张林林2,4, 张 鸿1

(1.四川省农业科学院植物保护研究所 农业部西南作物有害生物综合治理重点实验室, 四川 成都 610066； 2.中国农业大学农学与生物技术学院 昆虫与线虫实验室, 北京 100193;3.青岛农业大学农学与植物保护学院 山东省旱作农业技术重点实验室, 山东 青岛 266109；4.河北省农林科学院 昌黎果树研究所, 河北 昌黎 066600)

为了探究土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫(Heterorhabditisbeicherriana)对南方根结线虫(Meloidogyneincognita)的室内抑制效果，以及二者结合施用对黄瓜生长的促进效果，本文以千秋1号为供试黄瓜品种，采用室内试验方法，人工接种南方根结线虫，并施入土壤修复剂SA和昆虫病原线虫，从实验第7、14、21天时根结线虫二龄幼虫J2与H.beicherriana三龄幼虫J3的存活率，实验30 d时黄瓜幼苗的叶面积、株高、鲜重以及根结数几个方面做了研究。结果表明：实验第7、14、21天后，土壤修复剂SA和昆虫病原线虫处理组的根结线虫(J2)存活数却明显低于根结线虫清水对照组(M组)，且第21天时SA处理组的死亡根结线虫数量约是M组的2倍，加入昆虫病原线虫的处理组中死亡根结线虫数量约是M组的3倍，然而昆虫病原线虫在SA处理组中的存活率却明显高于其他组。此外，土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫加入到添加根结线虫的黄瓜土壤中，可以增加黄瓜幼苗叶面积、鲜重、株高，并能减少单位长度内根结数量，说明土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫的施用，提高了植株抵抗根结线虫能力，减少了根结线虫对根系危害，该结果为有效修复被根结线虫污染土壤的研究提供理论基础。

土壤修复剂; 昆虫病原线虫; 南方根结线虫; 黄瓜; 根结数

根结线虫(Meloidogynespp.)是一类世界性分布的，在经济上极为重要的植物专性寄生线虫，主要侵染作物根系，受害后的根系膨大形成根结，须根增多[1]。自从1855 年英国科学家Berkeley 在温室黄瓜(CucumissativusL.)根系上发现能产生根结的植物线虫以来，便开始了世界范围内的防治根结线虫的研究[3-4]，在作物受害较轻时，地上部分通常无症状表现，受害较重时，症状表现为是矮化、黄化或萎蔫，类似于缺水缺肥[3]。近年来，我国保护地蔬菜发展迅速，温室连年种植同种蔬菜作物，致使许多老龄温室根结线虫病害日趋严重，已造成了蔬菜的大幅度减产，给菜农们带来了巨大的经济损失[5-6]。

黄瓜根结线虫病主要是由南方根结线虫Meloidogyneincognita侵染引起，该虫主要危害黄瓜的侧根和须根，侵染的最初症状是在根表面形成典型的根结，根结的大小不一，浅黄色至黄褐色，由于根结的形成，造成植物根系运输系统紊乱，耗损寄主营养，导致寄主营养和水分运输能力的降低，最终植物产量下降，长势衰弱[7-9]。根结线虫对黄瓜所引起的产量损失，一般可大20 %～30 %，重者50 %以上[10]，甚至发病率可达到90 %以上引起绝收[11]。目前，防治根结线虫主要采用传统的高毒、高残留的有机磷和氨基甲酸酯类化学杀线剂，如涕灭威、苯线磷、硫环磷等，这些杀线剂不但污染环境，造成农残，威胁人畜安全健康，而且易导致线虫抗药性的产生。因此，高效低毒、环境友好型的生物杀线剂的研发和应用显得十分重要[12-15]。

国内外研究结果表明，昆虫病原线虫(Entomopathogenic Nematode，简称EPN)，作为专性昆虫寄生性线虫，还具有抑制植物线虫的作用，尤其是它们的共生菌有抑制根结线虫的现象[16-17]。此外，中国农业大学昆虫与线虫学实验室研制了以昆虫为生物发生器的、兼有药效和肥料作用的土壤修复剂(Soil Amendment，简称SA)。并经过室内药效评价与田间试验结果，证明该土壤修复剂对南方根结线虫具有抑制效果，并对其污染的土壤具有修复作用[18-19]。综上所述，昆虫病原线虫和土壤修复剂SA分别都有抑制根结线虫的作用，而且前期研究表明，SA不仅可以在一定程度上修复线虫损伤的黄瓜根系[20]，还可以促进黄瓜幼苗生长[6]。本文拟在前人研究的基础上，探究土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫对南方根结线虫的室内抑制效果，并对二者结合使用对黄瓜生长的影响进行了评价，以期为修复被根结线虫污染土壤的有效技术研究提供理论基础。

1 材料与方法

1.1 实验材料

供试植物：黄瓜，市售千秋一号(北京食根种业有限公司)。供试线虫：南方根结线虫(Meloidogyneincognita)，异小杆线虫Heterorhabditisbecherriana，实验室保种扩繁。根结线虫繁殖用土壤：花卉土∶沙子=1∶1；黄瓜水培营养液：参照王汝贤的方法配制；土壤修复剂SA：本实验室专利产品。选择储藏14周的SA原液和蒸馏水配置稀释125倍的SA溶液备用[5]。

1.2 实验方法

1.2.1 南方根结线虫二龄幼虫的收集 将布满根结线虫卵块的根剪碎，置于漂白剂溶液(5.25 % NaClO)中，用手轻柔搓洗碎根，使卵块释放单粒卵并悬浮于溶液中，用60、100、400目的网眼筛过滤分离，第3层(400目筛子)收集为干净线虫卵。再用蒸馏水冲洗干净残留在卵上的漂白剂，根结线虫二龄幼虫的收集采用贝曼漏斗法[20]。

1.2.2 SA协同昆虫病原线虫对南方根结线虫的抑制作用 将10 mL的SA稀释溶液加入直径5.5 cm的小培养皿中，再加入约100条南方根结线虫的二龄幼虫(Second Juvenile，简称J2)，在有EPN处理的小培养皿中加入约含50条H.beicherriana线虫的三龄幼虫(Second Juvenile，简称J3)，清水对照处理用10 mL蒸馏水代替SA溶液，再分别在体视镜下精确计数培养皿内的根结线虫和EPN的条数。每个处理10个重复，本实验重复3次。

将培养皿放入培养箱室温(25 ℃)黑暗保存，分别于7、14、21 d后，在体视镜下观察并记录根结线虫J2与H.beicherriana线虫J3的存活与死亡条数。

1.2.3 SA协同昆虫病原线虫对黄瓜幼苗生长的影响 黄瓜种子用40 ℃蒸馏水浸泡5 h后，取出放入培养皿中，并置入25 ℃培养箱中催芽1.5～2.0 d后，此时根长约5 mm。黄瓜催芽后，将50 mL水培营养液加入50 mL的三角瓶，将黄瓜幼苗置入三角瓶，叶片以上用薄膜固定。同时，按照试验处理(表1)，分别加入相应的数量的根结线虫二龄幼虫和EPN，以及SA溶液。最后，将栽种处理好的黄瓜幼苗放入人工气候箱，培养条件：28 ℃、14 h光照和20 ℃、10 h黑暗、光强22 000 lx、相对湿度80 RH %，适时清水浇灌[20]。

1.2.4 黄瓜幼苗园艺性状评价方法 在将黄瓜幼苗种入水培液中的第30天，取出黄瓜幼苗用于测定园艺性状的各生理指标：鲜重、株高、叶面积，根长、根结数。小心从培养液中取出整株幼苗，用米尺测量逐一黄瓜幼苗的株高和根长，将植株从茎基部切断，用分析电子天平分别测定总鲜重，同时统计根结数量，叶片总面积采用方格纸法进行测量[5, 21]。

表1 对黄瓜幼苗生长影响试验处理

1.3 数据分析

不同处理组间的所有数据处理，运用Excel 2010统计分析软件及数据处理软件SPSS(Statistical Package for Social Sciences，SPSS 16.0)进行方差处理和显著性分析。

2 结果与分析

2.1 根结线虫二龄幼虫J2与H. beicherriana 三龄幼虫J3的存活率

根据图1所示，实验7 d后，与根结线虫清水对照组(M)比较，3个处理组(M+H+SA，M+SA，M+H)的根结线虫二龄幼虫(J2)存活数和死亡数没有显著差别，而M组的根结线虫(J2)死亡数却明显低于3个处理组(P<0.5)。实验14 d后，3个处理组(M+H+SA，M+SA，M+H)的根结线虫(J2)存活数量显著低于M组，且根结线虫(J2)死亡数均高于M组，M+SA处理组中的根结线虫(J2)死亡数量低于其他2个处理组(M+H+SA，M+H)。到21 d时，3个处理组的根结线虫(J2)存活数量显著低于M组，而根结线虫(J2)死亡数却均高于M组， M+H+SA和M+SA组的死亡根结线虫数量约是M组的2倍，M+H的死亡根结线虫数量约是M组的3倍(图 1B)。

(M)：M. incognita(根结线虫)；(H)：H. beicherriana(昆虫病原线虫)；(SA)：土壤修复剂125倍稀释液图1 根结线虫二龄幼虫J2与H. beicherriana 三龄幼虫J3在溶液中7、14和21 d后的存活数与死亡数Fig.1 Survival number of M. incognita (J2) and H. beicherriana (J3) in solution after 7, 14, 21 days

如图1所示，实验7 d后，与昆虫病原线虫清水对照(H)比较，3个处理组(M+H+SA，H+SA，M+H)的昆虫病原线虫(J3)存活数量无显著差别，且3个处理之间也无显著差别(P<0.5)，但H+SA 处理组的昆虫病原线虫(J3)的死亡平均数显著低于H组和其他2个处理组(M+H+SA，M+H)。实验14天后，3个处理组的昆虫病原线虫(J2)存活数量显著高于H对照组，且Cherry线虫死亡数均低于H对照组。此时，3个处理组之间，昆虫病原线虫(J2)的存活数量和死亡数量仍然没显著差异。到实验21 d时，2个处理组(M+H+SA，M+SA)的昆虫病原线虫(J2)死亡数显著低于H对照组，约为清水对照的一半，而处理组(M+H)的昆虫病原线虫(J2)死亡数高于H对照组(图 1D)。

2.2 SA协同昆虫病原线虫对黄瓜幼苗生长的影响

2.2.1 对黄瓜幼苗叶面积的影响 实验30 d后，不同处理对黄瓜幼苗叶片面积的影响不同，从图2可以看出，加入SA的2个处理组(M+H+SA、H +SA)的黄瓜叶片面积最大。从图3A的数值中可以看出，水培30 d后的黄瓜幼苗叶片面积呈现了出显著差异(P<0.5)，M组的叶片面积最小，平均叶片面积仅20多cm2，2个处理组(M+H+SA、H +SA)最大，平均大于80 cm2，而CK和其余2个实验处理组(M+SA、M+H)大小居中，都在50 cm2左右。

2.2.2 对黄瓜鲜重的影响 如图3B所示，实验30 d后，不同处理对黄瓜幼苗鲜重的影响也有显著差异(P<0.5)。处理组(H +SA)的黄瓜幼苗鲜重最大，平均大于2.0 g，M组的黄瓜幼苗鲜重最小，平均小于1.0 g，而CK和其余3个实验处理组(M+SA、M+H+SA、M+H)没有明显差距，都是在1.5 g左右。

2.2.3 对黄瓜株高的影响 从图2可以看出，实验30 d后，加入SA的2个处理组(M+H+SA、H +SA)的黄瓜幼苗最高。从图3C的数值中可以看出，在整个实验期(30 d)后，清水对照组CK和3个处理组(M+H、H+SA、M+H+SA)的黄瓜幼苗株高无显著差别，均值在11 cm左右，而M+H+SA处理组的黄瓜幼苗略高，大于12 cm。其余2个处理组(M和M+SA)的黄瓜幼苗显著低于处理组(M+H+SA)，但与处理组(M+H、H+SA)无明显差异。

2.2.4 对黄瓜幼苗根系与根结率的影响 如图2所示，实验30 d后，加入SA的2个处理组(M+H+SA、H +SA)的黄瓜幼苗根系较其他组发达，而M组的幼苗根系明显发育受阻。黄瓜幼苗每10 cm根长的根结数如图3D，CK和处理组H+SA的黄瓜幼苗根上并没有发现根结，其他3个处理组(M+SA、M+H、M+H+SA)的黄瓜根结数并无显著差异，(M+SA、M+H)为每10 cm约4个根结，(M+H+SA)略高于2个，而M处理组的黄瓜幼苗根的根结数较多，接近每10 cm有8个根结。

CK：清水对照；M：M. incognita(根结线虫)；EPN：H. beicherriana(昆虫病原线虫)；SA：土壤修复剂125倍稀释液图3 SA协同昆虫病原线虫对黄瓜幼苗生长的影响(30 d后)Fig.2 Effect of entomopathogenic nematode combining with SA on cucumber seedling after 30 days

CK：清水对照；M：M. incognita(根结线虫)；H：H. beicherriana(昆虫病原线虫)；SA：土壤修复剂125倍稀释液图4 SA协同昆虫病原线虫对黄瓜幼苗叶面积、植株鲜重、株高、根结率的影响(30 d后)Fig.4 Effect of entomopathogenic nematode combining with SA on leaf area, fresh weight, height and root knot number per 10 cm root of cucumber after 30 days

3 讨 论

土壤修复剂SA不仅对昆虫病原线虫(H.beicherriana)无毒杀等不良影响，还对昆虫病原线虫有一定的营养支持作用，当将H.beicherriana线虫的三龄侵染期幼虫(J3)置入SA的125倍稀释溶液中，与清水对照比较，实验期间的存活数较多且存活时间更长，平均死亡数量较少；但由于根结线虫与昆虫病原线虫对溶液载体中氧气的竞争的结果，使两者因缺氧而死的数量增加。实验前期，使用土壤修复剂SA的处理中，根结线虫的二龄幼虫(J2)存活数量减少迅速，根结线虫死亡数量增加，而在实验后期，SA溶解了一部分根结线虫(J2)的尸体，导致后期加入SA的2个处理(M+H、M+H+SA)可以观察到的根结线虫死亡个体少于没有SA的处理(M+H)。

土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫(H.beicherriana)在抑制根结线虫二龄幼虫(J2)存活有增益效果，比单独使用土壤修复剂SA或昆虫病原线虫对根结线虫二龄幼虫毒杀作用都要显著。这可能是由于土壤修复剂SA含有较多的甲壳素(几丁质)和各类小分子有机酸，对根结线虫二龄幼虫有毒杀作用，且对其有溶解效用，而昆虫病原线虫在实验前期无明显根结毒杀线虫的效应，但后期对根结线虫有毒杀作用明显，因为昆虫病原线虫死亡后，共生菌释放出来，会产生二龄幼虫不利的作用，这可能是由于共生菌可以在SA中存活(类似天然的液体培养基)，代谢的过程中，产生对根结线虫的毒素物质，增强了对根结线虫此阶段的抑制作用。

实验30 d后，施入土壤修复剂SA和昆虫病原线虫的处理组(M+H+SA、H+SA)的黄瓜叶片面积显著增大，H +SA的黄瓜幼苗鲜重最大，M组的黄瓜幼苗鲜重最小， M+H+SA处理组的黄瓜幼苗略高，说明土壤修复剂有促进黄瓜地上部分生长的作用，明显好于清水和线虫对照并，且两者(土壤修复剂SA和昆虫病原线虫)复合施用后效果增益。黄瓜幼苗每10 cm根长的根结数在实验开始第30天时，CK和处理组H+SA的黄瓜幼苗根上并没有发现根结，而M处理组的黄瓜幼苗根的根结数较多，表明土壤修复剂和昆虫病原线虫协同可以阻止部分根结线虫侵入根系组织，或对其侵入根系造成一定的延迟，二者中昆虫病原线虫主要起抑制作用，而土壤修复剂SA则表现出促进作物根系生长的能力。此阶段，土壤修复剂SA对根系结构的巩固发挥作用，能适当阻碍部分根结线虫的更加深入，并可以阻断根结线虫的营养来源(巨大细胞)，减缓或阻止根结线虫的发育[6,23]。前期进行了一系列的研究，对受南方根结线虫侵染的黄瓜幼根进行了组织病理学观察实验，对幼苗根系根结的形成具有了一定的组织学层面的认识研究认为，无论施用土壤修复剂SA的时间长短，作用效果的表现都有一定的延后性，即使在播种之初施用土壤修复剂SA，其促进生长抑制根结的作用效果明显表现在外观生长情况上也需幼苗生长1个月左右。并认为是土壤修复剂SA的主要作用是提高了中柱鞘细胞的数量和排列密度，这就给根结线虫的进入带来了一定的难度，甚至是阻止了线虫将头部进一步进入维管束，为此减少了线虫对根系生长的为害。施入SA后，不能刺激根系产生巨大细胞，所以导致根结线虫最终会因营养物质的缺乏而死去，由此线虫的虫口密度也降低，进而对作物的为害得到降低[20,22]。

总体上，土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫(H.beicherriana)在抑制根结线虫二龄幼虫(J2)存活有增益效果，对根结线虫二龄幼虫毒杀作用显著。此外，土壤修复剂SA协同昆虫病原线虫加入到添加根结线虫的黄瓜土壤中，可以使黄瓜植株总重、根重、根长、叶面积增加，单位长度内根结数量减少，提高使植株营养物质转化能力增加，干物质积累增多，最终提高植株抵抗根结线虫能力，减少根结线虫对根系危害，从而缓解了南方根结线对黄瓜在生产上的危害。

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(责任编辑 陈 虹)

Effect of Entomopathogenic Nematode Combining with Soil Amendment on Root-knot NematodeMeloidogyneincognitaand Cucumber Growth

LI Xing-yue1,2, LIU Qi-zhi2*, LI He-qin2,3, ZHANG Lin-lin2,4, ZHANG Hong1

(1.Laboratory of Entomology and Nematology, College of Agriculture and Biotechnology, China Agricultural University, Beijing 100193, China; 2.Key Laboratory of Integrated Pest Management on Crops in Southwest, Institute of Plant Protection, Sichuan Academy of Agricultural Sciences, Sichuan Chengdu 610066, China; 3.Shandong Provincial Key Laboratory of Dryland Technology, College of Agronomy and Plant Protection, Qingdao Agricultural University, Shandong Qingdao 266109, China; 4.Changli Institute of Pomology, Hebei Academy of Agriculture and Forestry Sciences, Hebei Changli 066600, China)

In order to investigate the effect of soil amendment (SA) together with entomopathogenic nematode (EPN,Heterorhabditisbeicherriana) on root-knot nematodes (Meloidogyneincognita) and the growth of cucumber plants, Qian-qiu No.1, as the tested cucumber cultivar, was chosen to be studied under lab condition., through artificial inoculation of root-knot nematode. The second juveniles (J2) of root-knot nematode and the third juveniles (J3) of EPN were observed after 7, 14 and 21 days, respectively. Moreover, the leaf area, plant height, fresh weight and root knot number of cucumber seedling were checked after 30 days. The results demonstrated that the survival numbers of root knot nematodes (J2) in trials treated by SA and EPN were significantly lower than that in control trial with just water (M) after 7, 14 and 21 days, respectively. After 21 days, the death number of root knot nematodes in SA trial was about twice of that in in control trial, while the death number of root knot nematodes in EPN trial was about three times of that in in control trial. However, the survival rate of EPN in SA treatment trial was obviously higher than those in other trials all through the experimental period. Moreover, SA together with EPN could increase the leaf area, fresh weight, plants height of cucumber seedling, but decreased the root-knot number within certain length of cucumber root. Above all, it was concluded that SA together with EPN could improve the resistant ability of the plants against root knot nematodes and reduce the damage caused by root knot nematodes, which provided theoretical basis for future study on effective amendment technology on soil contaminated by root-knot nematodes.

Soil amendment; Entomopathogenic nematode;Meloidogyneincognita;CucumissativusL.; Root-knot number

1001-4829(2016)09-2144-06

10.16213/j.cnki.scjas.2016.09.023

2015-10-12

国家科技支撑项目(2014BAD16B07-2)；农业部公益性行业(农业)科研专项(201503127)

李星月(1987-)，女，四川内江人，博士，主要从事有害生物综合防治研究，E-mail: michelle0919lee@126.com，*为通讯作者，刘奇志，E-mail: lqzzyx163@163.com。

S436.639

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