莱州湾水母种类多样性及群集结构的季节变化

左 涛,吴 强,王 俊,李忠义

1 中国水产科学研究院黄海水产研究所, 青岛 266071 2 青岛海洋科学与技术国家实验室海洋生态与环境科学功能实验室, 青岛 266200 3 农业部海洋渔业可持续发展重点实验室, 青岛 266071 4 山东省渔业资源与生态环境重点实验室, 青岛 266071



莱州湾水母种类多样性及群集结构的季节变化

左 涛1,2,3,*,吴 强1,4,王 俊1,2,3,4,李忠义1,2

1 中国水产科学研究院黄海水产研究所, 青岛 266071 2 青岛海洋科学与技术国家实验室海洋生态与环境科学功能实验室, 青岛 266200 3 农业部海洋渔业可持续发展重点实验室, 青岛 266071 4 山东省渔业资源与生态环境重点实验室, 青岛 266071

基于2011年5月至2012年4月(除冰期12 月和翌年1—2月外)在渤海莱州湾逐月采集的数据资料,系统地开展水母种类组成、数量分布的周年季节变动,弥补自20世纪90年代以来该区域相关资料的不足,有利于掌握该水域水母(主要是小型水母)主要种类数量时空分布特点,促进莱州湾生物类群对生境改变响应的相关研究。结果显示：所有调查中,共出现水母30种,无全年出现的种类。各月中,莱州湾水母以8月种数最多,5月数量居多。各月水母总数量的80%多由1—2种优势种贡献所致；水母优势种类组成季节更替明显。3—5月优势种为八斑唇腕水母；6月为嵊山秀氏水母和贝氏真囊水母；7月为贝氏真囊水母、9月有细颈和平水母;10月为细颈和平水母和大西洋五角水母,8月和11月无明显的优势种,但8月细颈和平水母和曲膝薮枝螅水母数量较多。莱州湾小型水母聚集结构主要呈现季节性时间格局上的变动。春季有八斑唇腕水母为代表、在湾内分布的聚集组；夏季有以嵊山秀氏水母和贝氏真囊水母为代表、在湾口西侧和湾中部分布的聚集组,以及细颈和平水母为代表、在湾中底部分布的聚集组；秋季有四枝管水母和大西洋五角水母为代表、在湾口和中部分布的聚集组。水温对小型水母聚集结构分布具有较为重要的影响作用。大型水母在本调查出现较少。海蜇和沙海蜇出现于6—8月个别站位;海月水母7—10月均有出现,但高密集区出现在10月紧邻莱州湾的湾底水域。

水母；群集结构；莱州湾；渤海

水母类种类多、数量大、分布广,可通过摄食和捕食竞争影响鱼类早期补充和种群数量[1-2],是海洋生态系统中居于顶位营养阶层、且相对独立的一类浮游动物功能群。其数量变动可直接影响海洋生态系统的生物资源产出和服务功能。在2000年后全球范围内水母旺发或暴发频增,引发诸多经济、社会问题[3-4]。水母旺发成为国际浮游动物和渔业生物生态学研究所关注的热点和焦点,相关研究更是迅速发展[5-6]。一般海湾内水母种类较为丰富[7],这是由于海湾内海流引起的物理驱散扰动作用小、且在陆海交汇作用下湾内营养丰富、具有较高生产力,很多水螅水母类的水螅体可以很好地附着底栖生活。但海湾紧邻陆地,极易受到人类活动及气候变化影响而发生生境的改变,湾内的水母群落结构或格局也会相应发生变化。因此,许多河口及海湾已成为水母研究的重点水域,如巴拿马海湾[8]、加拿大的Roscoe Bay[9]、美国的切萨皮克湾[10-12]、日本的广岛湾[13]以及我国的胶州等[14-17]。

莱州湾是中国陆架浅海——渤海的三大海湾之一,位于中国山东省北部、北半球北温带会结冰海的南缘。其东侧紧领渤海口,西侧为中国第二大河黄河的入海口,具有独特的理化和生物特征,是中国北部传统的渔业生物产卵、孵育和索饵场[18]。

相对于中国北部近海而言,莱州湾水母种类较多,其中水螅虫纲和钵水母纲记录就有52种[19-20]。马喜平等[21]和毕洪生等[22]曾基于20世纪50年代和90年代的野外调查资料,详细阐述了包括莱州湾在内的渤海小型水母生态特征。但在过去的50a中,特别是2000年后,莱州湾受到最为强烈的人类活动干扰,生态环境已发生不可逆的改变,湾内水污染严重、呈现超富营养化[23-25]；黄河口入海径流锐减和数次断流[26]、河口低盐区缩小,湾内海水盐度显著上升、受盐度梯度驱动的物理潮汐和湾口环流退化并开始转向[27-30]；湾内与外海水交换能力持续减弱、封闭性增强；冬季海冰冰潮频发[31]。此外,莱州湾内生物群落结构和格局已发生重大改变[32-36]。莱州湾水母种类组成和数量分布也表现了一定的变化。如大型钵水母海蜇(Rhopilemaesculentum)1987年开始在渤海旺发、并在莱州湾形成渔场[37],1992年莱州湾的捕捞产量(成品)曾达到9万t,之后资源急剧衰退,目前仅通过人工增殖放流幼水母来维持2万t左右捕捞产量。较莱州湾内其他生物类群如游泳动物[38-41]、底栖动物[34,42-43]和微型浮游动物[44]、小型桡足类[45]研究进展而言,莱州湾的水母生态学数据资料积累和研究报道自20世纪90年代以来已相对滞后。

2011年5月至2012年4月在莱州湾开展了周年现场调查,其中游泳生物、桡足类和微型浮游生物等相关研究结果都已见于报道[39,41,44-45]。本文即基于同期采集的水母数据资料,着重对莱州湾水母种类组成、数量分布的群集结构进行分析,目的在于阐明当前莱州湾水母种类多样性水平,掌握它们的数量时空分布特点,探讨莱州湾水母群集结构与环境因子的关系,为莱州湾生物类群对生境改变的可能响应的相关研究提供必要的资料基础。

1 材料与方法

1.1 研究区域水文特征

莱州湾湾内面积约为7000 km2,湾内水浅、大都10 m以内,湾口窄(宽约96 km)。莱州湾水文特征主要受黄河以及沿岸陆地径流、渤海中央水和季风、气温等影响。莱州湾的海水底表温差小；水温总体上由湾西南侧向东北向递减,以湾口东北侧最低。莱州湾盐度分布受黄河冲淡水影响最大[46]。黄河冲淡水总量以夏、秋季较多,冬春季偏少。冬季偏北风和夏季南风分别作用下,黄河冲淡水在莱州湾区6—10月向东及东北方、7—8月向北及西北方向、11—5月沿岸向南及东南方扩散[47]。由此,冬季除黄河口附近的低盐区外,莱州湾内还有黄河淡水向莱州湾底输送积聚、清晰形成的冬季湾底动力学低盐区[48]；而夏季,由于冲淡水从湾口西北方向向渤海中央扩展,外海高盐水则以补偿形式从湾口东侧进入湾内,湾内的盐度反而较湾口和湾外高。

1.2 样品采集和分析

2011年5—11月、2012年3月和4月租用渔船“鲁昌渔4193号”(350kw)在莱州湾进行了9航次的逐月定点综合调查。因2011年12月14日至2012年2月26日持续75d海区存在结冰[31],故2011年12月、2012年1月和2月未进行调查。调查范围是在黄河口东侧、38°30′N以南及水深>10 m水域。常设调查站位18个,为研究方便,将调查海区分为4个区(图1)。因天气原因，部分航次站位无法正常采样。9航次有效生物采样147站次。

图1 调查海区和站位设置Fig.1 Study area and geographic distributions of sampled stations调查海区分为湾口西侧A区和东侧B区、湾内西侧C区和东侧D区

大型水母采用渔拖网采样。调查网具为单船底拖方形网,网具网口周长30.6 m,网囊网目20 mm。拖网时网口宽度约8 m,平均拖速3 kn,每站拖网1h,每网次扫海面积为0.044 km2。大型水母体在拖网过程中易碎,海上记录种类及其生物量鲜重(kg)。小型水母使用160 μm网孔径的浮游生物网(网口面积为0.2 m2)从底至表垂直拖网采集,样品固定保存于5%甲醛海水溶液。用美国YSI ProPlus水质分析仪测定各站表层(1—2m)水温度、盐度、酸碱度(pH)和溶解氧(mg/L),对应分布见图2。

小型水母样在实验室Nikon SMZ1500体式显微镜下镜检分类、计数。参考高尚武等[19]和许振祖等[20]进行分类,并以许振祖等[20]最后校订种名为准。小型水母的数量采用滤水量单位体积水母个数(个/m3)。滤水量由网口面积乘以垂直拖网距离估算得到。大型水母采用单位拖网面积的鲜重(kg/km2)。

1.3 数据分析

数据分析流程参考周红和张志南[49]和生态统计分析软件PRIMER 6.0 软件包系列说明进行。首先,四次根方转换小型水母丰度,选取Bray-Curtis相似性指数和组平均方法计算采样站次间的相似矩阵,通过聚类分析(Cluster analysis)对小型水母时空分布聚类分组。而后,以月份和采样站的地理位置作为时空分布因子,采用两因素相似性分析方法(ANOSIM)检验聚类组差异显著与否及影响因素、确定有效聚类组。再使用相似性百分比分析SIMPER模块,确定表征不同聚类组或造成聚类组差异的物种,即能代表该聚类组的特征种。最后,利用RELATE模块,确定小型水母数量组成和环境数据相似性矩阵间具有显著相关性后,再基于生物—环境分析BVSTEP模块,计算当月、1个月前和2个月前环境因子温度、盐度、溶解氧和酸碱度的组合及单因子对莱州湾小型水母时空分布的贡献率或重要性。大型水母的出现站位和季节较少,其数据未用于上述多元统计分析。

图2 莱州湾各月、各站位的表层水温(℃)、盐度和酸碱度(pH)、溶解氧浓度(mg/L)分布.Fig.2 Contour distributions of surface water temperature, salinity and pH, dissolved oxygen concentration of the surveyed stations of each cruise in Laizhou Bay图中A、B代表湾口西侧和东侧区域,C和D分别代表湾内西侧和东侧区,分布参见图1

多元分析结果图用PRIMER 6.0 绘制。平面图和数量比例图采用Surfur 10.0和Grapher 5.0(Golden software,Inc.)绘制。

2 结果

2.1 种类多样性

9航次147个浮游生物样中,共有104样出现小型水母,包括硬水母类1种、水螅水母类25种(含2待定种)、管水母类1种。另外,渔拖网样有钵水母3种。出现种类列于表1。所有调查月中,11月和5月出现种数最少,仅有2种；9月和10月出现种数最多、均超过15种。

表1 2011年5月至11月,2012年3月和4月莱州湾水母种类及出现站位数

八斑唇腕水母(Rathkeaoctopunctata)出现月份最多,除11月外的其他调查月都有出现。四枝管水母(Proboscidactylaflavicirrata)、细颈和平水母(Eirenemenoni)、塔形和平水母(Eirenepyramidalis)、卡玛拉水母(Malagazziacarolinae)、曲膝薮枝螅水母(Obeliageniculata)也是莱州湾出现月份数较多的种类。大型水母中有海月水母(Aureliaspp.)、沙海蜇(Nemopilemanomurai)和海蜇(R.esculentum)。海蜇仅出现于夏季7、8月,沙海蜇在整个夏季都有出现。海月水母出现在夏季7月和秋季9—10月。

各调查月中,出现站位频率>50%的常见种类为：3月为八斑唇腕水母；4月为八斑唇腕水母、曲膝薮枝螅水母；5月为八斑唇腕水母；6月有嵊山秀氏水母(Sugiurachengshanense)、贝氏真囊水母(Euphysorabigelowi)和杜氏外肋水母(Ectopleuradumortieri)；7月为贝氏真囊水母；9月和10月有细颈和平水母,10月还有大西洋五角水母(Muggiaeaatlantica)、四枝管水母；8月和11月没有出现站位频率>50%的种类。

2.2 数量组成

图3 莱州湾小型水母总数量月变化 Fig.3 Monthly variations of small medusae abundance in Laizhou Bay

图4 莱州湾各月小型水母优势种所占的数量百分比 Fig.4 Monthly percentage contributions of the dominant species to the total small medusa abundance in Laizhou Bay

小型水母月平均数量为(13.86±25.60) 个/m3,各月数量值介于0.09—81.33 个/m3,以5月值最高、11月最低(图3)。

莱州湾小型水母数量在种类间的分布极为集中,各月总数量的80%都是由1—2种贡献所致。单一种数量占当月小型水母总数量的百分比值>10%的种类有八斑唇腕水母(3—5月)、嵊山秀氏水母(6月)和贝氏真囊水母(6、7月)、细颈和平水母(7、8、9、10月)、曲膝薮枝螅水母(8月)、灯塔水母(Turritopsisnutricula)(9月)、大西洋五角水母(10、11月)、四枝管水母(11月)(图4)。

3种大型水母在各季节的出现站位频率均<5%。海蜇数量很少,即使出现,也不超过30 kg/km2。沙海蜇在6—9月4个月中各出现1个站位,其中8、9月生物量较高,出现超过3000 kg/km2密集区。海月水母出现于7月和9—11月,10月有两站位的生物量达25000 kg/km2和45454 kg/km2。

2.3 群集结构

综合7%和25%的相似性水平,可将147个出现小型水母的采样站次划分为4个聚类组(Ⅰ、Ⅱ-a和Ⅱ-b、Ⅲ)(图5)。6至8月站次多聚于I组,3至5月则多聚于Ⅲ组,9月多数站次和少数10月站次聚于Ⅱ-a组,10月多数站次和11月以及少数3月、9月采样站次聚于Ⅱ-b组。一维相似性分析ANOSIM分析显示,上述各聚类分组总体相关系数值为0.678,差异性达1%的显著水平。

图5 莱州湾各月小型水母出现站位和种类数量分布聚类图 Fig.5 Cluster analysis plot based on the seasonal and spatial distributions of small medusae abundance in Laizhou Bay样品编号规则为：M+月月+S+站位序号

由SIMPER分析结果,各聚类组中，非相似性贡献百分比>10%的代表种有：聚类I组由贝氏真囊水母、杜氏外肋水母和嵊山秀氏水母组成；聚类Ⅱ-a组为细颈和平水母；聚类Ⅱ-b组为四枝管水母和大西洋五角水母；聚类Ⅲ组为八斑唇腕水母和曲膝薮枝螅水母(表2)。

2.4 群集结构时空分布与环境因子的关系

ANOSIM结果为,小型水母数量分布的月间非相似性达到1%的显著水平,而站位间非相似性未达到显著水平(P=0.045)。

除6、7月外,莱州湾小型水母总数量表现为湾口较少、湾中部和湾底相对较多(图6a)。5月、7月和8月出现>100 个/m3的高密集区,大多站次的数量丰度<10 个/m3。分析各聚类组的代表种数量分布,聚类I组的代表种多出现于6至8月莱州湾口或接近湾中部站位(图6b—d)；聚类组Ⅱ-a的代表种出现于6—11月且主要分布莱州湾内中底部(图6e)；聚类组Ⅱ-b的代表种类多出现于10月、且主要分布莱州湾口及接近中部站位(图6f—g)；聚类组Ⅲ代表种自3月至9月都有出现,其中4月和5月出现频率较多,高丰度值多出现在莱州湾底(图6h—i)。海蜇、沙海蜇和海月水母的旺发区域都是在湾底的17和18号站(图6j—l)。

RELATE检验,小型水母数量组成和环境数据相似性矩阵间具有显著相关(P=0.01)。利用生物环境分析(BVSTEP)检验,在温度、盐度、溶解氧和酸碱度等因子中,小型水母数量分布聚集结构只与当月、2月前温度的因子组合的相关性达到1%显著水平(相关系数R=0.367),其中2月前温度单个因子承载相关系数值最高，为0.341。

3 讨论

综合结果2.1和2.2小型水母出现频率和数量季节变化,莱州湾3月至5月优势种应为八斑唇腕水母,6月为嵊山秀氏水母和贝氏真囊水母,7月为贝氏真囊水母,9月有细颈和平水母,10月为细颈和平水母和大西洋五角水母。8月细颈和平水母和曲膝薮枝螅水母数量较多,但暂无绝对主导的优势种。大型水母以海蜇、沙海蜇和海月水母占主导地位。

虽有报道一些海湾水母随生境改变、其数量大幅增加和种类组成年代更替明显,如胶州湾[15,17],但2011年莱州湾小型水母季节种类组成与1959年[21-22]、1992—1993年[21]基本相似,并没有发生明显的改变,优势种或数量较多的种类在冬末(2月,本研究为3月)和春季5月仍为八斑唇腕水母、夏季8月为和平水母属和薮枝螅水母、秋季10月为五角水母和和平水母属。目前暂未收集到其他莱州湾小型水母历史数据,无法确定其数量是否有较大幅度的波动。对比中国近海或海湾水母相关报道,2011年莱州湾小型水母总数量年均丰度(13.86 个/m3),低于胶州湾26.4 个/m3[15],高于1959年渤海2—3 个/m3[21-22]和1992年渤海的0.4—3.3 个/m3[21]和2000年之后的黄海0.8 个/m3[50]和1997—2000年间东海的1.01—5.41 个/m3[51]。但由于各报道中采样方法不尽相同,比较结果还待进一步的考证。

表2 SIMPER分析的各聚类组非相似性和代表种贡献百分比

图6 莱州湾主要水母数量分布Fig.6 Seasonal and spatial distributions of representative medusa species abundance in Laizhou Bay图中A、B代表湾口西侧和东侧区域,C和D分别代表湾内西侧和东侧区,分布参见图1; a: 小型水母总丰度 total abundance of small medusa; b: 杜氏外肋水母E. dumortieri;c: 贝氏真囊水母E. biglowi;d: 嵊山秀氏水母 S. chengshanense；e: 细颈和平水母 E. menoi；f: 四枝管水母 P. flavicirrata；g: 大西洋五角水母 M. atlantica；h: 八斑唇腕水母R. octopunctata；i: 曲膝薮枝螅水母 O. geniculata；j: 海蜇 R. esculentum；k: 沙海蜇 N. nomurai；l: 海月水母 Aurelia spp.; 图例说明 图a—i：图中圆圈直径代表数量(个/m3)大小;圆圈直径0.2cm: < 0.5 个/m3；0.3cm: 0.5—2.5 个/m3; 0.4 cm: 2.5—10 个/m3; 0.5 cm:10—50 个/m3; 0.65 cm: 50—100 个/m3; 0.75 cm:>100 个/m3;图j—l:图中圆圈直径代表其生物量(kg/m2)的平方根大小;圆圈直径0.5 cm 代表3000 kg/m2,其余类推

莱州湾所有小型水母中,温带偏冷水性近岸种八斑唇腕水母[52-53]是渤海地源性种类[21,50]。该种自20世纪90年代后才逐渐成为黄海沿岸、胶州湾和江苏沿岸海州湾的冬、春季水母优势种类[14-15,54]。它在渤海多出现于1—5月,周年数量变化为双峰型、峰期为2月和5月[21-22]。本研究中,八斑唇腕水母除5月略向湾口西扩外,其他季节多位于莱州湾内38°N以南、水温<14℃和表层盐度<31.5的站位,38°N以北湾口东侧从不出现,这更反映了该种作为相对保守、本地来源种类的特征。本研究因调查季节所限,未捕捉到八斑唇腕水母在2月的数量峰期,但从已有的5月数量来看,2011年高密集区可达506 个/m3,远高于1959年2月高密区的220 个/m3[22]和5月高密区的>50 个/m3[21],据此推测,2011—2012年八斑唇腕水母总体数量应高于1959年和1992年相应水平。

大西洋五角水母是一种广布性的管水母,是黄海、东海和台湾海峡的优势种类之一。它与八斑唇腕水母不同的是,该种非渤海地源性种,是随外海水携入渤海的外源种。该种在中国近海随季节、由南向北、从东海至黄、渤海逐渐推移,一般于10—11月抵达渤海中央海区并形成数量高峰,尔后向渤海各海湾内延伸,12月受水温下降影响又退回渤海中央海区、直至完全退出渤海[21]。结合图2和图6g,该种在莱州湾分布范围局限于119.5°E以东、37.5°N以北和温度16—18℃、盐度>32.5的区域、分布中心位于为湾口东侧；其季节性的扩展和退缩与其在整个渤海区的总体分布格局是相符的。如,秋季9月它仅在湾口东侧站出现；10月大量进入湾内,但119.5°E以西近黄河口和湾底均不出现；11月退缩回湾口。根据大西洋五角水母的分布,推测2011年秋季,渤海外海水在莱州湾的影响范围应不超过119.5°E以东、37.5°N以北。

聚类组Ⅱ-a代表种细颈和平水母所属的和平水母属种类偏喜略高水温,在渤海多出现于夏秋季,7—8月数量最多,7月以前主要分布于湾内和沿岸水域,7月后向中央海区扩展,9月后又缩回沿岸水域[21]。在莱州湾,它出现于6—10月,且随月由湾底西侧向整个湾区扩展。聚类组I代表种贝氏真囊水母、嵊山秀氏水母和杜氏外肋水母多为外海水与近岸水交汇区的常见种[21,55]。它们出现季节为夏季6—7月,且数量分布呈现东南至西北走向,高值区多位于湾口西侧站位,湾内东侧和湾口东侧站位很少出现。夏季这些小型水母多积聚在湾口西侧,可能与此季节莱州湾陆地径流增强、冲淡水向湾口西北方向扩展有关。杜氏外肋水母与四枝管水母被认为是分布于渤海和北黄海沿岸、同属于偏低温的近岸种[55],但对比图6b和图6f前种出现季节6—8月应早于后种的7—10月。

总体而言,莱州湾的小型水母群集结构的季节特征为,春季(3—5月),莱州湾水温低,有偏冷水性的近岸种八斑唇腕水母为代表的聚集组；夏季(6—8月)水温升高,黄河入海径流受莱州湾顺时针环流和东南季风影响、向东或东北向流出,外海水以补偿形式流入湾内,从而促成以广布性暖温带近岸种如嵊山秀氏水母和贝氏真囊水母为代表、在湾口西侧和湾中部分布的聚集组。此外,夏季为丰水期,沿岸径流增强,故而又存在以偏喜略高水温的近岸低盐种细颈和平水母[21]为代表、在莱州湾中底部分布的聚集组。秋季(9—11月),偏外海性广布种四枝管水母和大西洋五角水母为代表、更多分布于湾口和中部的聚集组,但由于此季黄河径流开始向近岸东南向流入莱州湾湾底,阻止了该聚集组向37.5°N以北湾底扩展。可以认为,莱州湾小型水母的群集结构更多表现为季节性时间格局上的变动,这在湾内其他生物类群也有体现,如大型砂壳虫群集结构可分为夏季(7—9月)型和其他季节 (3—6月、10—11月)型[44],而浮游桡足类小拟哲水蚤的数量组成可分为春季(3—5月)和夏秋(7—11月)型[45]。莱州湾生物类群群集结构的季节变动格局可能与湾内水浅、水温季节变幅大(>26℃)[27]有关。从本文结果2.4也可以看到,水温特别是提前2月的水温与莱州湾水母的群集组成具有较密切的相关。大型水母中海蜇和沙海蜇旺发期应为7—8月,受开捕影响,本调查结果并不能反映其真实的数量分布,所以本文未进行更深入讨论。海月水母高生物量出现季节晚于前两种,它的10月高密集区出现站位盐度为29.5—31.5,与其在辽东湾密集区的盐度[56]相近。

致谢：本研究海上样品采集、处理和分析得到王秀霞、陈峻峰、孙坚强、陈瑞盛以及农业部黄渤海渔业资源环境重点野外科学观测试验站工作人员的帮助,特此致谢。

[1] Purcell J E, Arai M N. Interactions of pelagic cnidarians and ctenophores with fish: a review. Hydrobiologia, 2001, 451(1/3): 27-44.

[2] Lynam C P, Heath M R, Hay S J, Brierley A S. Evidence for impacts by jellyfish on North Sea herring recruitment. Marine Ecology Progress Series, 2005, 298: 157-167.

[3] Purcell J E, Uye S, Lo W T. Anthropogenic causes of jellyfish blooms and their direct consequences for humans: a review. Marine Ecology Progress Series, 2007, 350: 153-174.

[4] 张芳, 孙松, 李超伦. 海洋水母类生态学研究进展. 自然科学进展, 2009, 19(2): 121-130.

[5] 彭海青, 刘秀娟. 基于SCI-E、CPCI-S的水母研究文献分析. 海洋科学, 2011, 35(12): 101-105.

[6] 王琳, 冯志纲, 郑文江, 朱立禄, 张芳, 马晓敏, 彭海青. 水母生态学研究的文献计量学分析. 海洋科学, 2014, 38(5): 126-133.

[7] 马喜平, 孙松, 高尚武. 胶州湾水母类生态的初步研究. Ⅰ. 群落结构及其年季变化. 海洋科学集刊, 2000, (42): 91-99.

[8] Purcell J E, Shiganova T A, Decker M B, Houde E D. The ctenophore Mnemiopsis in native and exotic habitats: U.S. estuaries versus the Black Sea basin. Hydrobiology, 2001, 451(1/3): 145-176.

[9] Albert D J, Walsh M L.Aurelialabiatajellyfish in Roscoe Bay on the West Coast of Canada: Seasonal changes in adult bell diameter and mingling of juvenile and adult populations. Journal of Sea Research, 2014, 85: 178-185.

[10] Keister J E, Houde E D, Breitburg D L. Effects of bottom-layer hypoxia on abundances and depth distributions of organisms in Patuxent River, Chesapeake Bay. Marine Ecology Progress Series, 2000, 205: 43-59.

[11] Decker M B, Brown C W, Hood R R, Purcell J E, Gross T F, Matanoski J C, Bannon R O, Setzler-Hamilton E M. Predicting the distribution of the scyphomedusaChrysaoraquinquecirrhain Chesapeake Bay. Marine Ecology Progress Series, 2007, 329: 99-113.

[12] Bi H S, Cook S, Yu H, Benfield M C, Houde E D. Deployment of an imaging system to investigate fine-scale spatial distribution of early life stages of the ctenophoreMnemiopsisleidyiin Chesapeake Bay. Journal of Plankton Research, 2013, 35(2): 270-280.

[13] Shoji J, Kudoh T, Takatsuji H, Kawaguchi O, Kasai A. Distribution of moon jellyfishAureliaauritain relation to summer hypoxia in Hiroshima Bay, Seto Inland Sea. Estuarine Coastal and Shelf Science, 2010, 86(3): 485-490.

[14] 张芳, 杨波, 张光涛. 胶州湾水母类生态研究. Ⅱ. 优势种丰度的时空分布. 海洋与湖沼, 2005, 36(6): 518-526.

[15] 张芳, 孙松, 杨波. 胶州湾水母类生态研究. Ⅰ. 种类组成与群落特征. 海洋与湖沼, 2005, 36(6): 507-517.

[16] 孙松, 李超伦, 张光涛, 孙晓霞, 杨波. 胶州湾浮游动物群落长期变化. 海洋与湖沼, 2011, 42(5): 625-631.

[17] Sun S, Li Y H, Sun X X. Changes in the small-jellyfish community in recent decades in Jiaozhou Bay, China. Chinese Journal of Oceanology and Limnology, 2012, 30(4): 507-518.

[18] 金显仕, 邓景耀. 莱州湾渔业资源群落结构和生物多样性的变化. 生物多样性, 2000, 8(1): 65-72.

[19] 高尚武, 洪惠馨, 张士美. 中国动物志(第27卷): 水螅虫纲 钵水母纲. 北京: 科学出版社, 2002: 1-275.

[20] 许振祖, 黄加祺, 林茂, 郭东晖, 王春光. 中国刺胞动物门水螅虫总纲(上、下卷). 北京: 海洋出版社, 2014: 1-945.

[21] 马喜平, 高尚武. 渤海水母类生态的初步研究——种类组成、数量分布与季节变化. 生态学报, 2000, 20(4): 533-540.

[22] 毕洪生, 孙松, 高尚武, 张光涛, 张芳. 渤海浮游动物群落生态特点Ⅲ. 部分浮游动物数量分布和季节变动. 生态学报, 2001, 21(4): 513-521.

[23] 吴云凯. 莱州湾海洋环境变化趋势及管理措施研究. 海洋开发与管理, 2011, 28(9): 90-92.

[24] 刘义豪, 杨秀兰, 靳洋, 汤宪春, 白艳艳, 孙珊, 陶慧敏, 谷伟丽, 王国华. 莱州湾海域营养盐现状及年际变化规律. 渔业科学进展, 2011, 32(4): 1-5.

[25] 张雪, 张龙军, 侯中里, 廖巍. 1980-2008年莱州湾主要污染物的时空变化. 中国海洋大学学报: 自然科学版, 2012, 42(11): 91-98.

[26] Cui B L, Li X Y. Coastline change of the Yellow River estuary and its response to the sediment and runoff (1976-2005). Geomorphology, 2010, 127(1/2): 32-40.

[27] 刘哲, 魏皓, 蒋松年. 渤海多年月平均温盐场的季节变化特征及形成机制的初步分析. 青岛海洋大学学报: 自然科学版, 2003, 33(1): 7-14.

[28] 吴德星, 万修全, 鲍献文, 牟林, 兰健. 渤海1958年和2000年夏季温盐场及环流结构的比较. 科学通报, 2004, 49(3): 287-292.

[29] 王永刚, 魏泽勋, 方国洪, 陈海英, 高秀敏. 黄河口及其邻近海域水深和岸线变化对M2分潮影响的数值研究. 海洋科学进展, 2014, 32(2): 141-147.

[30] 毕聪聪, 鲍献文, 万凯. 渤海盐度年代际变异对环流结构的影响. 中国海洋大学学报: 自然科学版, 2015, 45(1): 1-8.

[31] Zhang X L, Zhang Z H, Xu Z J, Li G, Sun Q, Hou X J. Sea ice disasters and their impacts since 2000 in Laizhou Bay of Bohai Sea, China. Natural Hazards, 2013, 65(1): 27-40.

[32] 郝彦菊, 王宗灵, 朱明远, 李瑞香, 孙丕喜, 夏滨, 陈力群. 莱州湾营养盐与浮游植物多样性调查与评价研究. 海洋科学进展, 2005, 23(2): 197-204.

[33] 王爱勇, 万瑞景, 金显仕. 渤海莱州湾春季鱼卵、仔稚鱼生物多样性的年代际变化. 渔业科学进展, 2010, 31(1): 19-24.

[34] 刘晓收, 赵瑞, 华尔, 路璐, 张志南. 莱州湾夏季大型底栖动物群落结构特征及其与历史资料的比较. 海洋通报, 2014, 33(3): 283-292.

[35] Jin X S, Shan X J, Li X S, Wang J, Cui Y, Zuo T. Long-term changes in the fishery ecosystem structure of Laizhou Bay, China. Science China Earth Sciences, 2013, 56(3): 366-374.

[36] 张锦峰, 高学魯, 庄文, 李培苗, 周凤霞. 莱州湾渔业资源与环境变化趋势分析. 海洋湖沼通报, 2014, (3): 82-90.

[37] 信敬福. 山东省海蜇资源增殖回顾及有关问题探讨. 水产科技情报, 2004, 31(6): 260-262.

[38] 宋秀凯, 刘爱英, 杨艳艳, 杨建敏, 任利华, 刘丽娟, 孙国华, 刘小静. 莱州湾鱼卵、仔稚鱼数量分布及其与环境因子相关关系研究. 海洋与湖沼, 2010, 41(3): 378-385.

[39] 张波, 吴强, 金显仕. 莱州湾鱼类群落的营养结构及其变化. 渔业科学进展, 2013, 34(2): 1-9.

[40] 李凡, 徐炳庆, 马元庆, 吕振波, 王田田. 莱州湾鱼类群落同功能种团的季节变化. 生态学报, 2014, 34(7): 1736-1745.

[41] 孙鹏飞, 单秀娟, 吴强, 陈云龙, 金显仕. 莱州湾及黄河口水域鱼类群落结构的季节变化. 生态学报, 2014, 34(2): 367-376.

[42] 周红, 华尔, 张志南. 秋季莱州湾及邻近海域大型底栖动物群落结构的研究. 中国海洋大学学报: 自然科学版, 2010, 40(8): 80-87.

[43] 李少文, 刘元进, 李凡, 张莹, 徐宗法, 吕振波, 王田田, 张爱波. 莱州湾大型底栖动物功能群现状. 生态学杂志, 2013, 32(2): 380-388.

[44] 陈雪, 张武昌, 吴强, 栾青杉, 肖天. 莱州湾大型砂壳纤毛虫群落季节变化. 生物多样性, 2014, 22(5): 649-657.

[45] 王秀霞, 左涛, 吴强, 陈瑞盛. 莱州湾小拟哲水蚤(Paracalanusparvus)丰度分布周年变动. 渔业科学进展, 2015, 36(1): 1-9.

[46] 赵鹏, 江文胜, 毛新燕, 高会旺, 郭新宇. 2000-2005年莱州湾盐度的变化及其主要影响因素. 海洋与湖沼, 2010, 41(1): 12-23.

[47] 朱兰部, 赵保仁, 刘克修. 黄河冲淡水转向问题的初步探讨. 海洋科学集刊, 1997, (38): 61-67.

[48] 赵进平, 侍茂崇, 李诗新. 低盐区及渤海低盐区的盐度特征. 海洋科学集刊, 1998, (40): 249-260.

[49] 周红, 张志南. 大型多元统计软件PRIMER的方法原理及其在底栖群落生态学中的应用. 青岛海洋大学学报: 自然科学版, 2003, 33(1): 58-64.

[50] 孙松, 张芳, 李超伦, 杨波, 吉鹏. 黄海小型水母的分布特征. 海洋与湖沼, 2012, 43(3): 429-437.

[51] 徐兆礼, 张金标, 王云龙. 东海水螅水母类生态研究. 水产学报, 2003, 27(Z1): 91-97.

[52] 周太玄, 黄明显. 烟台水螅水母类的研究. 动物学报, 1958, 10(2): 173-191.

[53] 张金标. 中国海域水螅水母类区系的初步分析. 海洋学报, 1979, 1(1): 127-137.

[54] 苏翠荣, 徐家铸, 李忠武. 江苏海州湾浮游动物的种类组成和分布──(Ⅱ)水母类(水螅水母和栉水母). 南京师大学报: 自然科学版, 1996, 19(1): 64-67, 71-71.

[55] 中科院海洋所浮游生物组. 中国近海浮游生物的研究.见：全国海洋综合调查报告(第八册 1959.1—1960.6). 中华人民共和国科学技术委员会海洋组海洋综合调查办公室, 1964: 51-53.

[56] 王彬, 李玉龙, 沈鸿, 李轶平, 王文波, 孙明, 董婧. 2005 —2013年辽东湾北部近海白色霞水母的数量分布. 海洋渔业, 2014, 36(2): 146-154.

Annual survey of the species diversity and assemblage dynamics of medusae in Laizhou Bay, Bohai Sea

ZUO Tao1,2,3,*, WU Qiang1,4, WANG Jun1,2,3,4, LI Zhongyi1,2

1 Yellow Sea Fisheries Research Institute, Chinese Academy of Fishery Sciences, Qingdao 266071, China 2LaboratoryforMarineEcologyandEnvironmentalSciences,QingdaoNationalLaboratoryforMarineScienceandTechnology,Qingdao266200,China3KeyLaboratoryofSustainableDevelopmentofMarineFisheries,MinistryofAgriculture,Qingdao266071,China4KeyLaboratoryforFisheryResourcesandEco-Environment,ShandongProvince,Qingdao266071,China

Laizhou Bay, an estuary of the Yellow River, lies to the north of the Shandong Peninsula and is one of the three largest and most important bays of the Bohai Sea. It is characterized by a high level of primary productivity and is an important spawning, nursery, and feeding ground for many fish species in the Yellow Sea and Bohai Sea. Medusae play crucial roles, not only ecologically in the marine ecosystem but also economically, as commercial target species for some large scyphomedusae in Laizhou Bay. In the past few decades, the interacting impacts of climate change and human activities have changed the ecosystem of Laizhou Bay significantly, leading to regime shifts in biological organisms, including medusae. Recently, increasing concern has prompted studies on the ecological impacts of changes in the gelatinous species community of the estuary and coastal area. To explore the temporal and spatial distribution of the composition and abundance of medusa species in the bay, annual surveys were designed and carried out from May 2011 to April 2012 (excluding December 2011 and January and February 2012, because of the presence of sea ice). Based on the data collected from 147 samples collected over the course of 9 cruises, nearly thirty cnidarians including twenty-four hydromedusae, one siphonophore, and three large scyphomedusan jellyfish were identified. The species of hydromedusae and siphonophore were small, and were collected by being vertically hauled from the seafloor to the surface using a mesoplankton net (mesh size 160 μm). Of the smaller medusae, no common species were collected throughout the year. Species richness peaked in August, while the total abundance peaked in May. One or two dominant species contributed over 80% of the total monthly abundance. The dominant species varied among months, withRathkeaoctopunctatadominating from March to May,SugiurachengshanenseandEuphysorabigelowidominating in June,E.bigelowidominating in July,Eirenemenonidominating in September, andE.menoniandMuggiaeaatlanticadominating in October. In August,E.menoniandObeliageniculatawere abundant, but were distributed regionally in the central parts of the bay. Very few medusa species were collected in November. Multiple statistical analyses, including cluster analysis and BVSTEP modules conducted with Primer 6.0 software, were used to identify the best matches for environmental factors that affect the composition of the medusa assemblages. Based on the abundance of small medusae, cluster analysis recognized four seasonal and spatial assemblage groups. The first group, withR.octopunctataas its representative species, was collected at the runoff inlet of the bay in spring. The second group was collected in the western section of the river mouth or the central parts of the bay in summer. The second group′s representative species wereS.chengshanenseandE.bigelowi. The third group also occurred in summer, but its location was very similar to the spring group, and it includedE.menonias its representative species. The fourth group appeared in autumn and was collected in the river mouth or the central part of the bay, and included two indicator species:M.atlanticaandProboscidactylaflavicirrata. According to the results of the BVSTEP modules analysis, the water temperature had a more significant effect on the seasonal and spatial distribution of the hydromedusae than salinity, pH, or dissolved oxygen. The three large scyphomedusan jellyfish were only caught by fishing methods that utilized a net with a 20 mm mesh size. They occurred only at a few inlet sites after June.Aureliaspp. peaked later in October.RhopilemaesculentumandNemopilemanomuraiwere collected from June to August at only a few sites.

medusae; assemblage; Laizhou Bay; Bohai Sea

国家重点基础研究发展规划项目(2011CB403604)；国家基金委-山东省联合基金项目(U1406403)；山东省自然科学基金(2009ZRB02317)

2015-05-03;

日期:2015-12-29

10.5846/stxb201505030902

*通讯作者Corresponding author.E-mail: zuotao@ysfri.ac.cn

左涛,吴强,王俊,李忠义.莱州湾水母种类多样性及群集结构的季节变化.生态学报,2016,36(18):5646-5656.

Zuo T, Wu Q, Wang J, Li Z Y.Annual survey of the species diversity and assemblage dynamics of medusae in Laizhou Bay, Bohai Sea.Acta Ecologica Sinica,2016,36(18):5646-5656.