非营养性胁迫后鱼类补偿生长效应的研究进展

阮国良 罗鸣钟 靳恒 杨代勤

摘要：补偿生长是动物的一种生理生态适应性行为，也是评价其种群进化及环境适应能力的重要标准。文章通过对非营养胁迫后鱼类补偿生长的相关研究进行综述，分析其应用前景及存在的主要问题，发现当前的鱼类补偿生长研究仅局限于某一生态因子，缺少多生态因子协同作用或环境胁迫与营养胁迫协同作用方面的研究，且有关鱼类生物能量学机制尚不明确；过于注重对鱼类生长特性影响的研究，而忽视对水环境的生态保护效应。因此，今后应加强开展多因素协同作用诱导的补偿生长研究，从生物能量学角度出发，深入了解鱼类补偿生长效应的作用机制；同时针对工厂化水产养殖模式的特点，研究水体环境因子调控在鱼类补偿生长过程中引起的相关效应及机制，进一步强化工厂化养殖模式的优势，从而推进我国工厂化水产养殖模式的推广应用。

关键词： 鱼类；补偿生长；环境胁迫；营养胁迫；效应

中图分类号： S917.4 文献标志码：A 文章编号：2095-1191（2016）02-0319-06

0 引言

补偿生长又称获得性生长，是指动物因食物匮乏或不良生态环境影响其生长受到抑制，当恢复至有利生长条件时出现快速生长的现象（Jobling，2010）。补偿生长现象普遍存在于脊椎动物种类中，被认为是生物在长期进化过程中自然选择的结果，属于生理生态适应性行为（Hegyi et al.，2013；Bussières et al.，2014；Stumpf et al.，2014；Urbinati et al.，2014；Xu et al.，2014）。根据补偿程度的不同，可将补偿效应分为无补偿生长、部分补偿生长、完全补偿生长和超补偿生长（Ali et al.，2003）。经过一段时间的饥饿或不良生态环境胁迫，再恢复有利的生长条件后，存在超补偿生长和完全补偿生长现象的鱼类，其鱼体净增重超过或达到对照组水平；具有部分补偿生长效应的鱼类，在恢复期的生长速度高于对照组，但随着时间的延长，生长速度变慢，最终体重低于对照组；而无补偿生长的鱼类，其鱼体增重和生长速度均无法达到对照组水平。与其他脊椎动物相比，硬骨鱼类属于生长模式多变的变温动物，在整个生活史阶段均可生长发育，故在各生活史阶段都可能存在补偿生长现象。至今，已报道了50多种经济鱼类的补偿生长现象（Cho and Heo，2010；Picha et al.，2014），主要通过减少投饵次数和数量使鱼类产生饥饿感后恢复正常投喂，即以营养胁迫方式激发鱼类的补偿生长效应（Falahatkar et al.，2013；Urbinati et al.，2014；Yengkokpam et al.，2014）。这也是目前研究鱼类补偿生长最主要的方法。朱鑫华等（2001）提出，鱼类对环境胁迫的补偿生长机制对种群调节有重要影响，该机制可以使衰退甚至枯竭状态的渔业资源得以恢复；Liao等（2014）认为补偿生长能力是评价生物种群进化及对环境适应能力的重要标准。为此，本研究通过综述非营养胁迫后鱼类补偿生长效应的相关研究进展，分析其应用前景及存在的主要问题，以期为揭示鱼类对不良环境的适应策略及完善补偿生长机制的相关研究提供参考。

1 鱼类补偿生长效应的应用前景

鱼类补偿生长效应的研究不仅可丰富鱼类生理生态学知识，在水产养殖实践中还具有广泛的应用前景：

（1）采用科学的投喂策略并设置相应的养殖生态条件，促使鱼类在充分进食或恢复有利养殖生态条件时出现补偿生长现象，尤其是超补偿生长（K nk nen and Pirhonen，2009；Sevgili et al.，2012）。由于胁迫条件下鱼体代谢水平下降，补偿生长现象出现后，较低的代谢水平仍维持一段时间，鱼类用于生长的能量将会增大，从而提高饵料转化效率（FCF）及养殖经济效益。

（2）利用补偿生长原理可有效解决水产养殖污水的排放问题。随着集约化、高密度养殖模式在水产业中的快速发展，养殖污水对生态环境的破坏日益严重，致使天然水体富营养化及赤潮现象频发。2013年，我国环境状况公报显示：全国地表水总体呈轻度污染，但部分城市河段污染较重；富营养和中营养的湖泊（水库）比例分别占27.8%和57.4%；东海、南海及黄渤海三大海区共发现赤潮46次，累计面积达4070 km2。这与养殖污水的大量排放有关，在2013年全国废水化学需氧量和氨氮的排放中，农业源分别占47.8%和31.7%，主要是因养殖过程中投喂不合理，产生的残饵和排泄物等污染所造成。根据鱼类补偿生长过程中FCE高、食欲旺盛但代谢水平低、排泄量少的优点进行科学投喂，可从源头上控制养殖污水生成，从而促进生态绿色养殖模式的发展。

（3）利用补偿生长规律，可控制鱼体成分及机体组织的营养构成，改善水产品品质。動物生长实际是机体组织合成、分解及能量、氨氮物质、矿物元素释放相互作用的结果。在胁迫状态下，鱼类的代谢机能发生变化，但不同种类的适应调节方式有所不同，不同机体组织如内脏、肌肉等对蛋白质、脂类、糖类等营养物质的分解也不同；同样在补偿生长过程中，机体内各种能源物质的积贮也有所不同。有研究表明，动物优先分解利用机体组织中的脂肪，而脂肪沉积受蛋白质合成的影响（Zhu et al.，2014）。因此，利用补偿生长规律可生产出高蛋白、低脂肪的健康水产品。

2 影响鱼类补偿生长效应的非营养性胁迫因素

2. 1 环境胁迫因素

2. 1. 1 溶氧 溶氧是影响鱼类新陈代谢最重要的环境因子，充足的溶氧也是鱼类保持最佳生长特性的必要条件（Farrell and Richards，2009）。当水体溶氧低于鱼类代谢阈值时，部分鱼类会表现出完全或部分补偿生长效应。Bejda等（1992）最早报道，美洲拟鲽（Pseudopleuronectes americanus）幼鱼在低溶氧水体（2.2～2.3 mg/L）养殖10～11周后，正常溶氧水体（7.2～7.3 mg/L）养殖5周，即表现出补偿生长效应，恢复期间其特定生长率（SGR）是低氧胁迫期的2.5倍以上。不同鱼类获得补偿生长效应所需的低氧胁迫时间差异明显。Foss和Imsland（1992）通过室内养殖试验研究低氧胁迫对斜带石斑鱼（Anarhichas minor）补偿生长效应的影响，结果表明，经过75 d的低溶氧（4.0和6.0 mg/L）和21 d的正常溶氧（9.6 mg/L）养殖，在恢复期间低氧胁迫组石斑鱼的SGR和FCE均高于对照组。褐牙鲆（Paralichthys olivaceus）幼鱼经低氧（2.0和4.0 mg/L）胁迫10 d后生长受到明显抑制，但这种生长抑制可在溶氧含量恢复至对照组水平（7.5 mg/L）后10 d内获得完全补偿（黄国强等，2015b）。Remen等（2014）通过每6 h低氧胁迫105 min的循环模式养殖大西洋鲑鱼（Salmo salar），胁迫养殖69 d后恢复正常溶氧水平养殖30 d，结果发现50% O2组存在部分补偿生长现象，而60% O2组和70% O2组未出现补偿生长现象。在针对大菱鲆（Psetta maxima）的研究中，Ruyet等（2003）每天以低氧胁迫（20% O2）1 h后恢复正常溶氧或75% O2水平的循环模式养殖大菱鲆41 d，再恢复正常溶氧水平养殖375 d，结果显示，在恢复期前34 d低氧胁迫组的SGR和FCE均显著高于对照组，但后341 d的差异不显著。刘旭佳等（2015）研究也发现，通过每天超饱和溶氧（14.0 mg/L）6 h循环模式养殖鲻（Mugil cephalus）56 d，其试验末体重和SGR与对照组无显著差异。

当鱼类受到环境低氧或超饱和溶氧胁迫时，其体内的抗氧化体系可清除多余的活性氧自由基，包括抗氧化酶和小分子代谢物质（维生素、还原型谷胱甘肽等）（Lushchaka et al.，2005）。肝脏是鱼类的主要氧化应激器官，在溶氧胁迫和恢复期间，肝脏内的过氧化物歧化酶、抗超氧阴离子活力、总抗氧化能力及乳酸、丙二醛、总谷胱甘肽、氧化型谷胱甘肽、还原型谷胱甘肽等小分子代谢物质含量均发生变化，可能与其生理代谢调控机制有关。

2. 1. 2 温度 温度主要通过控制鱼类代谢反应速率而影响其生理生化过程，如酶活性、摄食量、代谢反应速率及蛋白质合成率等，具有温度补偿作用（Kling et al.，2007）。通过低温胁迫研究鱼类的生长情况，发现部分鱼类具有低温补偿生长效应。杂交条纹鲈（Morone chrysops×Morone saxatilis）于常温（24 ℃）下养殖23 d后经低温（14 ℃）养殖90 d，再恢复常温养殖34 d，恢复期间条纹鲈表现出完全补偿生长效应，其SGR是对照组的4.2倍（Picha et al.，2014）。褐牙鲆分别经8.5、13.0和17.5 ℃低温胁迫10 d后转入22.0 ℃养殖30 d，各胁迫组的鱼体质量与对照组间均无显著差异，也表现出完全补偿生长效应（Huang et al.，2008）。王晓杰等（2006）以许氏平鲉（Sebastes schlegeli）为研究对象，在8.5 ℃水体中分别低温胁迫1、2和3周后于20.0 ℃水体中恢复养殖4周，结果发现胁迫1和2周组的试验鱼表现出完全补偿生长，各项生化组分及免疫酶活力均恢复至对照组水平，而胁迫3周组的试验鱼仅表现出部分补偿生长，鱼体脂肪、水分含量及免疫酶活力与对照组存在显著差异；从摄食率、食物转化效率的变化曲线可知，经低温胁迫后许氏平鲉的补偿生长效应主要是通过提高食物转化效率来实现。李翠和王岩（2007）通过室内养殖，将异育银鲫（Carassius auratus gibeli）于低温（14.8～15.2 ℃）下停食4周后在常温（24.8～25.2 ℃）下以不同蛋白水平的饵料养殖6周，检验其补偿效应，结果显示经低温停食后，异育银鲫仅表现出部分补偿生长能力，恢复投喂期间增加饵料蛋白水平也未明显增强异育银鲫的补偿生长。

目前，通过高温胁迫研究鱼类补偿生长效应的报道较少，主要以冷水性鱼类为主。黄莹等（2010）在高温（29±1）℃下将西伯利亚鲟（Acipenser baerii）幼鱼分别饥饿6、12和18 d后恢复摄食3周，结果发现在恢复摄食1周后，饥饿组幼鱼的SGR和摄食率均显著高于对照组，说明西伯利亚鲟在高温下表现出完全补偿生长现象，而且是通过同时提高摄食率和FCE来实现补偿生长。褐牙鲆经高温（26.5 ℃）胁迫后置于适温（22.0 ℃）水体中养殖30 d也表现出完全补偿生长现象，也是通过提高摄食量和FCE来实现（Huang et al.，2008）。

2. 1. 3 鹽度 环境盐度直接影响鱼类对渗透压的调节，间接影响其体内能量的分配和物质代谢速率，从而关系到生长速度（Boeuf and Payan，2001）。一般认为鱼类在等渗水体下生长较好，具有较低的标准代谢率。在非等渗条件下，鱼类处于盐度胁迫状态，须消耗能量用于渗透调节，其SGR和FCE下降；当恢复至适合盐度条件时，常表现出补偿生长效应。张国政等（2008）采用生物能量学方法研究不同盐度对褐牙鲆幼鱼补偿生长的影响，结果表明，盐度5‰和47‰组的幼鱼生长明显受到阻碍，盐度5‰组的生长延缓，经过30 d的恢复生长（盐度19‰）后获得完全补偿，而盐度47‰组表现为部分补偿生长，说明褐牙鲆幼鱼主要通过提高摄食率完成盐度胁迫后的补偿生长效应，且对低盐度表现出极强的耐受和适应能力。虽然溯河洄游性鱼类大西洋鲑（Salmo salar）幼鱼在海水养殖1周后转移到淡水养殖4周，能表现出完全补偿生长，但其渗透调节能力与摄食率无显著相关（Damsgard and Arnesen，1998）；而罗非鱼（Oreochromis niloticus）通过营养胁迫的方法在淡水和海水养殖环境下均表现出补偿生长特性（Wang et al.，2000；Abdel-Tawwab et al.，2006）。

2. 1. 4 其他 不良生态环境对鱼类的各种刺激即为环境胁迫，主要包括溶氧、温度、盐度、光照、酸碱度和氨氮等环境胁迫因子。一定强度的环境胁迫会使鱼体免疫防御机能受到抑制、能耗增加，从而导致生长速度下降（黄国强等，2015a）。当恢复至适宜的环境条件时，一些鱼类通常表现出不同程度的补偿生长现象。目前，关于光照、pH、氨氮等环境因子胁迫诱导鱼类产生补偿生长现象的研究较少。Mortensen和Damsgrd（1993）研究了光照周期和温度联合作用对大西洋鲑和北极红点鲑（Salvelinus alpinus）两种冷水性鱼的补偿生长效应的影响，结果表明，在2和11 ℃温度条件下，短光照周期（6 L∶18 D）能抑制鲑鱼生长，当恢复到持续光照（24 L）后均表现出补偿生长；经过15周的恢复，两种鱼体质量均超过对照组，表现出超补偿生长效应。Francois等（1999）设计不同的低水平辐射离子环境（6.2、7.8和11.4 Gy）养殖美洲红点鲑（Salvelinus fontinalis），经过15个月的养殖观察，发现辐射离子能抑制红点鲑生长，但结束辐射离子环境后，所有红点鲑均表现出完全补偿生长，且鱼体脂肪含量均有所提高。这也表明通过环境胁迫及鱼类的补偿生长效应可以改变鱼体肌肉营养物质组成。

2. 2 生物因素

2. 2. 1 种类 不同种类的鱼对饥饿或限食后所表现出的补偿生长存在较大差异。杨严鸥等（2005）采用营养胁迫的方法比较长吻鮠、异育银鲫和草鱼的补偿生长能力，结果表明，长吻鮠和异育银鲫的补偿生长能力优于草鱼。分类关系较接近的种类，其补偿生长也可能存在差异，如同为鲈形目（Perciformes）鲷科（Sparidae）的大西洋鲷（Sparus aurata）和黑鲷（Acanthopagrus schlegelii）对饥饿胁迫具有不同的表现，经过短期饥饿再恢复投喂后，大西洋鲷未出现补偿生长现象，而部分黑鲷表现为超补偿生长和完全补偿生长（Peres et al.，2011；Xiao et al.，2013）。

2. 2. 2 性别 同种鱼类的雄、雌性个体对补偿生长效应也存在差异。Barreto等（2003）研究发现，尼奥罗非鱼饥饿12 d后恢复投喂16 d，虽然雄鱼和雌鱼均表现出补偿生长且FCE无显著差异，但雄鱼的SGR、增重和摄食率均高于雌鱼，说明尼奥罗非鱼雄鱼能在短时间内恢复生长，比雌鱼具有更高效的补偿生长效率。Livingston等（2014）研究表明，限食3周后再恢复投喂，雄、雌性食蚊鱼（Gambusia holbrooki）均出现补偿生长，但雄鱼的补偿生长效应弱于雌鱼，发育到性成熟所需的时间更长。这种补偿生长效果的差异可能与鱼类异性间的摄食率、FCE、消化道生理机能、代谢速率及激素调控机制有关（Lozan，1992；Toguyeni et al.，1996；Yasuda and Dixon，2002）。

2. 2. 3 规格 规格大小是影响鱼类生长速度的重要内在因素，对其补偿生长效果也有影响。崔正贺和王岩（2007）对3种规格的异育银鲫进行2周停食处理，随后经6周饱食投喂，结果表明，初始体重为5.3 g的鱼体表现出完全补偿生长，而初始体重为3.2和8.7 g的鱼体仅表现为部分补偿生长。姚峰等（2008）通过研究大（11.79 g）、小（2.76 g）规格黄颡鱼（Pseudobagrus fulvidraco）补偿生长的差异性，发现两种规格黄颡鱼均发生部分补偿生长，SGR在恢复生长过程中均显著高于对照组，其中，小规格黄颡鱼的补偿生长主要通过显著提高FCE和摄食率来实现，大规格黄颡鱼则通过提高摄食率来实现。关于体重（规格）对鱼类补偿生长影响的机制尚不明确，有待进一步探究。

2. 2. 4 性成熟程度 环境条件和营养状况与鱼类的性腺发育及其繁殖力密切相关。因此，在鱼类繁殖期，鱼体的能量过多分配给性腺发育，其生长速度通常变慢，对补偿生长效应也会产生影响。目前，有关鱼类性成熟程度对其补偿生长效应影响的研究较少，仅鲑科鱼类如大西洋鲑、北极红点鲑等有过报道。Skilbrei（1990）将性腺部分成熟和完全成熟的雄性大西洋鲑养殖于半咸水（43%淡水）环境后再转入海水，结果发现性成熟个体在半咸水环境中生长速度较慢，而转入海水养殖后生长速度加快，经过6个月的恢复生长，其体重与性腺成熟个体无显著差异，表现出完全补偿生长。而针对北极红点鲑的研究结果表明，性腺成熟和未成熟个体经饥饿胁迫后均表现出部分补偿生长能力，但前者弱于后者（Jobling et al.，1993）。

2. 2. 5 养殖密度 养殖密度及种群间个体的相互作用也对鱼类补偿生长产生影响。尼罗罗非鱼幼鱼在拥挤环境下养殖3周，生长速度下降，随后恢复低密度环境下养殖12周，其生长速度加快，表现为完全补偿生长（Basiao et al.，1996）。单尾饲养的异育银鲫（体重规格3.7～6.7 g）經1～2周停食后表现出完全补偿（Xie et al.，2001），但Cui等（2006）报道群体饲养的异育银鲫（体重规格2.2 g）经过3～4周停食后仅表现出部分补偿生长。养殖密度是影响水产养殖生产力和水产品品质的重要因素，但不同水产动物对养殖密度的反应具有明显种属差异。水产养殖密度是现代集约化养殖生产过程中重要的生产管理要素，明确养殖密度与鱼类补偿生长效应间的关系将是水产研究的一个新热点。

3 展望

鱼类的补偿生长受温度、溶氧、光照、盐度等多种生态因子的影响，也受营养胁迫和生物因素的影响，但现有的相关研究中仅局限于某一生态因子，如饥饿、低温、高盐等，与鱼类实际的生活环境并不相符，而缺少多生态因子协同作用或环境胁迫与营养胁迫协同作用方面的研究。因此，今后应加强开展多因素协同作用诱导的鱼类补偿生长研究，如低温条件下的营养胁迫、高温度强光照胁迫等，有利于指导不同品种鱼类的合理养殖。此外，在补偿生长机制研究中，有关鱼类生物能量调节机制尚不明确。目前主要是从生长激素（GH）、类胰岛素生长因子IGF-I、甲状腺素、胃促生长素、RNA/DNA比值、肝糖原含量等组成变化来研究补偿生长效应的作用机制（Won and Borski，2013），仍存在较大争议，因此建议下一步应从生物能量学角度出发，通过研究鱼类在胁迫及补偿生长过程中生长能、代谢能、排泄能等的变化，更深入了解补偿生长效应的作用机制。

目前，有关鱼类补偿生长研究过于注重对其生长特性的影响，而忽视对水环境的生态保护效应。利用补偿生长原理可有效提高鱼类的FCE，加快生长速度，提高养殖经济效益，同时其代谢水平低、食物残渣和排泄物少的优点也值得深入研究。通过以经济效益和环境效应为标准，研究补偿生长原理在鱼类养殖中的应用，如水质调控、节水减排等，对促进水产养殖业的可持续发展更具指导意义。同时要针对工厂化水产养殖模式高密度、节水节地、污染少的特点，研究水体环境因子调控在鱼类补偿生长过程中引起的相关效应及机制，进一步强化工厂化养殖模式的优势，增加养殖效益，从而推进我国工厂化水产养殖模式的推广应用。

参考文献：

崔正贺，王岩. 2007. 不同体重异育银鲫（Carassius auratus gibelio）的补偿生长[J]. 海洋与湖沼，38（1）：8-14.

Cui Z H，Wang Y. 2007. Compensatory growth in gibel carp（Carassius auratus gibelio）：the effect of initial body size[J]. Oceanologia et Limnologia Sinica，38（1）：8-14.

黄国强，李洁，唐夏，张灵燕. 2015a. 水生动物补偿生长现象及机制研究进展[J]. 广西科学院学报，31（1）：1-8.

Huang G Q，Li J，Tang X，Zhang L Y. 2015a. Research advance of compensatory growth in aquatic animals[J]. Journal of Guangxi Academy of Sciences，31（1）：1-8.

黄国强，熊向英，李洁，唐夏. 2015b. 溶解氧含量变动对褐牙鲆幼鱼生长及其相关生化指标的影响[J]. 广西科学院学报，31（1）：16-21.

Huang G Q，Xiong X Y，Li J，Tang X. 2015b. Effects of fluctuation of dissolved oxygen content on the growth，and its related biochemical parameters in juvenile brown flounder，Paralichthys olivaceus[J]. Journal of Guangxi Academy of Sciences，31（1）：16-21.

黄莹，朱晓鸣，解绶启，雷武，杨云霞，韩冬. 2010. 西伯利亚鲟在高温下饥饿后的补偿生长[J]. 水生生物学报，34（6）：1113-1121.

Huang Y，Zhu X M，Xie S Q，Lei W，Yang Y X，Han D. 2010. Compensatory growth in Acipenser baerii， following feed deprivation at high temperature：temporal patterns in growth，feed intake and body composition[J]. Acta Hydrobiologica Sinica，34（6）：1113-1121.

李翠，王岩. 2007. 异育银鲫经过低温下停食后的补偿生长[J]. 中国水产科学，14（1）：113-119.

Li C，Wang Y. 2007. Compensatory growth of gibel carp，Carassius auratus gibelio，following food deprivation under low temperature[J]. Journal of Fishery Sciences of China，14（1）：113-119.

刘旭佳，黄国强，彭银辉. 2015. 不同溶氧变动模式对鲻生长、能量代谢和氧化应激的影响[J]. 水产学报，39（5）：679-690.

Liu X J，Huang G Q，Peng Y H. 2015. Effect of variation of different dissolved oxygen on the growth，nergy metabolism and oxidative stress of Mugil cephalus[J]. Journal of Fisheries of China，39（5）：679-690.

王晓杰，张秀梅，黄国强. 2006. 低温胁迫对许氏平鲉补偿生长的影响[J]. 中国水产科学，13（4）：566-572.

Wang X J，Zhang X M，Huang G Q. 2006. Compensatory growth of rockfish（Sebastes schlegeli） following low temperature stress[J]. Journal of Fishery Sciences of China，13（4）：566-572.

杨严鸥，姚峰，何文平. 2005. 长吻鮠、异育银鲫和草鱼补偿生长的比较研究[J]. 中国水产科学，12（5）：575-579.

Yang Y O，Yao F，He W P. 2005. Comparative study on compensatory growth in long-snout catfish，gibel carp and grass carp[J]. Journal of Fishery Sciences of China，12（5）：575-579.

姚峰，甄恕其，何爱华，钟云，杨严鸥. 2008. 初始体重差异对黄颡鱼补偿生长的影响[J]. 淡水渔业，38（5）：65-69.

Yao F，Zhen S Q，He A H，Zhong Y，Yang Y O. 2008. Effects of initial body weight on compensatory growth of yellow catfish（Pseudobagrus fulvidraco Richardson）[J]. Freshwater Fisheries，38（5）：65-69.

张国政，黄国强，田思娟，王丽华，韦柳枝，张秀梅. 2008. 盐度胁迫及恢复对褐牙鲆幼鱼生长、能量分配和身体成分的影响[J]. 水产学报，32（3）：402-410.

Zhang G Z，Huang G Q，Tian S J，Wang L H，Wei L Z，Zhang X M. 2008. Effect of salinity stress and following recovery on the growth，energy allocation and composition of juvenile Paralichthys olivaceus[J]. Journal of Fisheries of China，32（3）：402-410.

朱鑫華，缪锋，线薇薇. 2001. 鱼类补偿生长及其对资源生态学特征的影响[J]. 水产学报，25（3）：265-269.

Zhu X H，Miao F，Xian W W. 2001. The effect of compensatory growth on patterns of fisheries ecology[J]. Journal of Fisheries of China，25（3）：265-269.

Abdel-Tawwab M，Khattabb Y A E，Ahmad M H，Shalaby A M E. 2006. Compensatory growth，feed utilization，whole-body composition，and hematological changes in starved juvenile nile tilapia，Oreochromis niloticus（L.）[J]. Journal of Applied Aquaculture，18（3）：17-36.

Ali M，Nicieza A G，Wootton R J. 2003. Compensatory growth in fishes：a response to growth depression[J]. Fish Fisheries，4（2）：147-190.

Barreto R E，Moreira P S A，Carvalho R F. 2003. Sex-specific compensatory growth in food-deprived Nile tilapia[J]. Brazi-

lian Journal of Medical and Biological Research，36（4）：477-483.

Basiao Z U，Doyle R W，Arago A L. 1996. A statistical power analysis of the ‘internal reference technique for comparing growth and growth depensation of tilapia strains[J]. Journal of Fish Biology，49（2）：277-286.

Bejda A J，Phelan B A，Studholme A L. 1992. The effect of dissolved oxygen on the growth of young-of-the-year winter flounder，Pseudopleuronectes americanus[J]. Environmental Biology of Fishes，34（3）：321.

Boeuf G，Payan P. 2001. How should salinity influence fish growth？[J]. Comparative Biochemistry & Physiology Toxicology & Pharmacology Cbp，130（4）：411-423.

Bussières A，Guay F，Fortier M P. 2014. Effects on carcass qua-

lity of a compensatory growth strategy with use of by-pro-

ducts in fattening pigs[J]. Meat Science，96（1）：125.

Cho S H，Heo T Y. 2010. Effect of dietary nutrient composition on compensatory growth of juvenile olive flounder Para-

lichthys olivaceus using different feeding regimes[J]. Aquaculture Nutrition，17（1）：90-97.

Cui Z H，Wang Y，Qin J G. 2006. Compensatory growth of group-held gibel carp，Carassius auratus gibelio（Bloch），following feed deprivation[J]. Aquaculture Research，37（3）：313-318.

Damsgard B，Arnesen A M. 1998. Feeding，growth and social interactions during smolting and seawater acclimation in Atlantic salmon，Salmo salar L.[J]. Aquaculture，168（98）：7-16.

Falahatkar B，Akhavan S R，Efatpanah I，Meknatkhah B. 2013. Effect of winter feeding and starvation on the growth performance of young-of-year （YOY） great sturgeon，Huso huso[J]. Journal of Applied Ichthyology，29（1）：26-30.

Farrell A P，Richards J G. 2009. Chapter 11 defining hypoxia：an integrative synthesis of the responses of fish to hypoxia[J]. Fish Physiology，27：487-503.

Foss A，Imsland A K. 1992. Compensatory growth in the spotted wolffish Anarhichas minor（Olafsen） after a period of limi-

ted oxygen supply[J]. Aquaculture Research，33（13）：1097-1101.

Francois N R L，Blier P U，Adambounou L T，Lacroix M. 1999. Exposures to low-level ionizing radiation：effects on biochemical and whole-body indices of growth in juvenile brook charr（Salvelinus fontinalis）[J]. Journal of Experimental Zoology，283（3）：315-325.

Hegyi G，Nagy G，T r k J. 2013. Reduced compensatory growth capacity in mistimed broods of a migratory passerine[J]. Oecologia，172（1）：279-291.

Huang G，Wei L Z X，Gao T. 2008. Compensatory growth of juvenile brown flounder Paralichthys olivaceus（Temminck & Schlegel） following thermal manipulation[J]. Journal of Fish Biology，72（10）：2534-2542.

Jobling M，J rgensen E H，Siikavuopio S I. 1993. The influence of previous feeding regime on the growth response of matu-

ring and immature Arctic charr，Salvelinus alpinus[J]. Journal of Fish Biology，43（3）：409-419.

Jobling M. 2010. Are compensatory growth and catch-up growth two sides of the same coin？[J]. Aquaculture International，18（4）：501-510.

K nk nen M，Pirhonen J. 2009. The effect of intermittent feeding on feed intake and compensatory growth of whitefish Coregonus lavaretus L.[J]. Aquaculture，288（1）：92-97.

Kling L J，Muscato Hansen J，Jordaan A. 2007. Growth，survival and feed efficiency for post-metamorphosed atlantic cod（Gadus morhua） reared at different temperatures[J]. Aquaculture，262：281-288.

Liao Z Y，Zheng Y L，Lei Y B，Feng Y L. 2014. Evolutionary increases in defense during a biological invasion[J]. Oecologia，174（4）：1205-1214.

Livingston J D，Kahn A T，Jennions M D. 2014. Sex differences in compensatory and catch-up growth in the mosquitofish Gambusia holbrooki[J]. Evolutionary Ecology，28（4）：687-706.

Lozan B J L. 1992. Sexual differences in food intake，digestive tract size，and growth performance of the dab，Limanda limanda L.[J]. Netherlands Journal of Sea Research，29（29）：223-227.

Lushchaka V I，Bagnyukovaa T V，Lushchaka O V，Storey J M，Storey K B. 2005. Hypoxia and recovery perturb free radical processes and antioxidant potential in common carp （Cyprinus carpio） tissues[J]. International Journal of Biochemistry & Cell Biology，37（6）：1319-1330.

Mortensen A，Damsgrd B. 1993. Compensatory growth and weight segregation following light and temperature manipulation of juvenile Atlantic salmon（Salmo salar L.） and Arctic charr （Salvelinus alpinus L.）[J]. Aquaculture，114（S3-4）：261-272.

Peres H，Santos S，Oliva-Teles A. 2011. Lack of compensatory growth response in gilthead seabream（Sparus aurata） juveniles following starvation and subsequent refeeding[J]. Aquaculture，318（3-4）：384-388.

Picha M E，Biga P R，Galt N，McGinty A S，Gross K，Hedgpeth V S，Siopes T D，Borski R J. 2014. Overcompensation of circulating and local insulin-like growth factor-1 during catch-up growth in hybrid striped bass（Morone chrysops×Morone saxatilis） following temperature and feeding mani-

pulations[J]. Aquaculture，428-429：174-183.

Remen M，Aas T S，Vgseth T，Torgersen T，Olsen R E，Imsland A，Oppedal F. 2014. Production performance of Atlantic salmon（Salmo salar L.） postsmolts in cyclic hypoxia，and following compensatory growth[J]. Aquaculture Research，45（8）：1355-1366.

Ruyet J P L，Lacut A，Bayon L N，Roux A L，Pichavant K，Quéméner L. 2003. Effects of repeated hypoxic shocks on growth and metabolism of turbot juveniles[J]. Aquatic Li-

ving Resources，16（1）：25-34.

Sevgili H，Hossu B，Emre Y，Kany1lmaz M. 2012. Compensatory growth after various levels of dietary protein restriction in rainbow trout，Oncorhynchus mykiss[J]. Aquaculture，344-349（2）：126-134.

Skilbrei O T. 1990. Compensatory sea growth of male Atlantic salmon，Salmo salar L.，which previously mature as parr[J]. Journal of Fish Biology，37（3）：425-435.

Stumpf L，Tropea C，López Greco L S. 2014. Recovery growth of Cherax quadricarinatus juveniles fed on two high-protein diets：effect of daily feeding following a cyclic feeding period on growth，biochemical composition and activity of digestive enzymes[J]. Aquaculture，433（1）：404-410.

Toguyeni A，Baroiller J F，Fostier A，Bail P Y L，Kühn E R，Mol K A，Fauconneau B. 1996. Consequences of food restriction on short-term growth variation on plasma circulating hormones in Oreochromis niloticus in relation to sex[J]. General and Comparative Endocrinology，103（2）：167-175.

Urbinati E C，Sarmiento S J，Takahashi L S. 2014. Short-term cycles of feed deprivation and refeeding promote full compensatory growth in the Amazon fish matrinx （Brycon amazonicus）[J]. Aquaculture，433：430-433.

Wang Y，Cui Y，Yang Y，Cai F. 2000. Compensatory growth in hybrid tilapia，Oreochromis mossambicus × O. niloticus，reared in seawater[J]. Aquaculture，189（S1-2）：101-108.

Won E T，Borski R J. 2013. Endocrine regulation of compensatory growth in fish[J]. Frontiers in Endocrinology，4：74.

Xiao J X，Zhou F，Yin N，Zhou J，Gao S，Li H，Shao Q J，Xu J Z. 2013. Compensatory growth of juvenile black sea bream，Acanthopagrus schlegelii with cyclical feed deprivation and refeeding[J]. Aquaculture Research，44（7）：1045-1057.

Xie S，Zhu X，Cui Y，Wootton R J，Lei W，Yang Y. 2001. Compensatory growth in the gibel carp following feed deprivation：temporal patterns in growth，nutrient deposition，feed intake and body composition[J]. Journal of Fish Biology，58（4）：999-1009.

Xu C，Xu W，Lu H L. 2014. Compensatory growth responses to food restriction in the Chinese three-keeled pond turtle，Chinemys reevesii[J]. Springerplus，3（1）：1-7.

Yasuda H，Dixon A F G. 2002. Sexual size dimorphism in the two spot ladybird beetle Adalia bipunctata：developmental mechanism and its consequences for mating[J]. Ecological Entomology，27（4）：493-498.

Yengkokpam S，Sahu N P，Pal A K，Debnath D，Kumar S，Jain K K. 2014. Compensatory growth，feed intake and body composition of Labeo rohita fingerlings following feed deprivation[J]. Aquaculture Nutrition，20（2）：101-108.

Zhu K C，Chen L P，Zhao J K，Wang H J，Wang W M，Li Z，Wang H. 2014. Molecular characterization and expression patterns of myogenin in compensatory growth of Megalobrama amblycephala[J]. Comparative Biochemistry and Physiology，170：10-17.

（責任编辑 兰宗宝）