26种阿勒泰大型真菌凝集素研究

秦新政，杨新平，陈 竞，冯 蕾

(新疆农业科学院微生物应用研究所，乌鲁木齐 830091)

26种阿勒泰大型真菌凝集素研究

秦新政，杨新平，陈 竞，冯 蕾

(新疆农业科学院微生物应用研究所，乌鲁木齐 830091)

【目的】调查阿勒泰大型真菌中的凝集素。【方法】使用Tris-HCl缓冲液和Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液对15科26种阿勒泰大型真菌的子实体进行凝集素的粗提取。采用2%兔红细胞悬液对这些大型真菌的凝集素提取液进行凝血活性的评价。【结果】绝大多数阿勒泰大型真菌的提取液显示出了凝血活性，其中碱竹杯伞(Clitocybealkaliviolascens)、乳菇(Lactariusdeceptivus)、皱皮疣柄牛肝菌(Leccinumduriusculum)和非白红菇(Russulaexalbicans)4种大型真菌的凝血活性最高，这些大型真菌的凝血活性与其科属分类无直接相关性。它们的糖特异性和热稳定性也差异显著。【结论】26种阿勒泰大型真菌的凝集类提取液的绝大多数具有凝血活性，因此阿勒泰大型真菌是极具潜力的凝集素来源。

大型真菌；凝集素；凝血活性

0 引 言

【研究意义】凝集素是一类分布广泛的非免疫起源的多价碳水化合物结合蛋白，具有以非催化的方式高度定向识别不同的糖结构的能力[1]。由于凝集素能够对细胞表面的糖结构进行特异性结合，因此在生物学研究和医学领域得到了广泛的应用，例如人ABO血型的鉴定、抗肿瘤和免疫调节[2-4]等。动植物来源的凝集素的研究已有很多，而真菌来源的凝集素研究较少，近来的研究表明许多大型真菌来源的凝集素的糖结合特异性非常特殊，与动植物来源的凝集素有显著不同[5]。为深入研究生物学的糖结构，有必要发掘更多大型真菌来源的具有更高的糖结合特异性和更强的亲和性的凝集素。【前人研究进展】凝集素最早从植物种子中分离得到，此后的研究发现凝集素广泛存在于自然界中。Chandra等[6]建立的一个植物来源的凝集素数据库就收集整理了来自241种植物的947种凝集素的蛋白和核酸序列。动物来源的凝集素研究也很广泛[7]。相关研究涵盖凝集素的核酸及蛋白序列的分析、蛋白质结构以及碳水化合物结合特异性等。而真菌凝集素的研究相对较少[8]。最近的研究表明，大型真菌凝集素具有抗肿瘤和免疫调节功能[9,10]。凝集素分布于大型真菌菌丝体、孢子，但主要存在于子实体中，可以通过凝集素对动物或人红细胞的凝集作用来检测其存在[8]。【本研究切入点】在世界范围内，大型真菌资源都未能得到充分认识和开发。据估计，在自然界中存在14×104种大型真菌，其中只有10%是已知种属[11]。新疆阿勒泰地区具有丰富的大型真菌资源，仅在喀纳斯湖地区就发现了200种[12]。【拟解决的关键问题】从这些丰富的真菌资源中筛选高凝血活性的大型真菌，发掘新的真菌凝集素，对于充分开发阿勒泰地区丰富的大型真菌资源具有重要的意义。

1 材料与方法

1.1 材 料

1.1.1 大型真菌菌种

大型真菌共26种，采集于新疆阿勒泰地区哈巴河县和富蕴县。菌种鉴定参照卯晓岚《中国大型真菌》方法[13]。

1.1.2 生化试剂

Tris、EDTA、阿拉伯糖和菊糖购自Sigma公司；其它生化试剂为国产分析纯。

1.2 方 法

1.2.1 大型真菌样品预处理

大型真菌的子实体45℃烘干、粉碎、过筛(<0.5 mm)备用。

1.2.2 大型真菌凝集素的粗提取

提取溶液为0.025 mol/L Tris-HCl缓冲液(25 mL 1 mol/L Tris溶液，17.25 mL 1 mol/L HCl溶液，蒸馏水定容至1 000 mL，调pH至7.8)和0.01 mol/L Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液(91.5 mL 0.2 mol/L Na2HPO4，8.5 mL 0.2 mol/L NaH2PO4，蒸馏水定容至2 000 mL，调pH至7.8)[14]。

取各种大型真菌子实体干粉5 g分别加入以上两种缓冲液100 mL，磁力搅拌器搅拌1 h，然后室温浸提8 h，8 000 r/min离心15 min，上清液作为大型真菌凝集素的粗提液置于4℃保存备用。

1.2.3 大型真菌凝集素凝血活性检测

2%兔红细胞生理盐水悬液：新西兰大白兔耳缘静脉取血，加入2%EDTA抗凝，2 500 r/min离心3 min，沉淀兔红细胞，生理盐水洗涤5次，弃上清，根据红细胞的体积，用生理盐水配制成2%兔红细胞生理盐水悬液，置于4℃保存备用。

在96孔V型血凝板每孔中加入25 μL大型真菌凝集素粗提液，用生理盐水进行倍比稀释，然后在每孔中加入等体积的2%兔红细胞生理盐水悬液，室温静置2 h后观察结果。以血凝效价(能产生血凝的凝集素粗提液的最大稀释倍数)评价大型真菌的凝血活性[15]。

1.2.4 凝集素的糖特异性实验

根据已经发表的大型真菌凝集素糖特异性的研究结果[16-17]，实验选取了11种常用于评价糖特异性的单糖及寡糖，分别是：阿拉伯糖、果糖、半乳糖、葡萄糖、N-乙酰-D-半乳糖胺、乳糖、麦芽糖、甘露糖、棉子糖、鼠李糖和菊糖。

大型真菌凝集素粗提液按照凝血活性检测倍比稀释后，于每孔中加入25 μL 0.2 mol/L的单糖及寡糖溶液(生理盐水配制)，然后加入25 μL 2%兔红细胞生理盐水悬液，室温静置2 h后观察结果。

1.2.5 凝集素的热稳定性实验

将大型真菌凝集素粗提液置于恒温水浴中，在40～100℃的温度范围内，间隔10℃分别对样品进行温育处理。然后检测样品的凝血活性。

2 结果与分析

2.1 阿勒泰大型真菌凝血活性检测

研究从阿勒泰地区采集鉴定26种大型真菌，涵盖当地常见和部分稀有大型真菌种类。使用两种真菌凝集素提取缓冲液，即0.025 mol/L Tris-HCl缓冲液和0.01 mol/L Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液对这些大型真菌的子实体进行凝集素的粗提取。采用2%兔红细胞悬液对这些大型真菌的凝集素粗提液进行凝血活性的评价实验，各种大型真菌的凝集素粗提液对2%兔红细胞悬液的血凝效价结果为，检测的26种大型真菌分别属于15个科，绝大多数具有凝血活性。只有经Tris-HCl缓冲液提取的斜盖菇不具有凝血活性。其中血凝效价达到1 024的大型真菌有4种，分别是碱竹杯伞、乳菇(经Tris-HCl缓冲液提取)、皱皮疣柄牛肝菌和非白红菇。血凝效价低于1 024但达到128的大型真菌有7种，分别为野蘑菇(经Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取)、皱柄白马鞍菌(经Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取)、硫磺菌、褐疣柄牛肝菌(经Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取)、浅杯状香菇、高大环柄菇(经Tris-HCl缓冲液提取)和大白菇。表1

2.2 具有高凝血活性的大型真菌的分科比较

血凝效价最高的4种大型真菌，分别属于口蘑科、红菇科和牛肝菌科，其中红菇科有2种。为了比较这3个科的大型真菌的凝血活性是否有明显区别，对以上三科的11种大型真菌的凝血活性进行了对比。表1，图1～3

口蘑科大型真菌的凝血活性种间差别极大。其中凝血活性最高的碱竹杯伞的粗提液达到4 096(经Tris-HCl缓冲液提取)和2 048(经Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取)，而同属于该科的香杏丽蘑粗提液的凝血活性只有8(经Tris-HCl缓冲液提取)和32(经Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取)。图1

表1 大型真菌凝集素粗提液凝血活性

Table 1 Hemagglutination activities of crude extracts of higher fungi

菌种名称Nameoffungi拉丁学名Latinname所属科Family血凝效价HemagglutinationtitersTris-HClNa2HPO4-NaH2PO4野蘑菇Agaricusarvensis伞菌科(Agaricaceae)32128田头菇Agrocybesmithii球盖菇科(Strophariaceae)6432毒蝇鹅膏菌Amanitamuscaria鹅膏菌科(Amanitaceae)6464红网牛肝菌Boletusluridus牛肝菌科(Boletaceae)1664香杏丽蘑Calocybegambosa口蘑科(Tricholomataceae)832皱锁瑚菌Clavulinarugosa灰珊瑚菌科(Clavulinaceae)3232碱竹杯伞Clitocybealkaliviolascens口蘑科(Tricholomataceae)40962048斜盖菇Clitopilusprunulus粉褶菌科(Entolomataceae)-32松生拟层孔菌Fomitopsispinicola拟层孔菌科(Fomitopsidaceae)1632皱柄白马鞍菌Helvellacrispa马鞍菌科(Helvellaceae)64128白缘丝盖伞Inocybeleucoloma丝盖伞科(Inocybaceae)1632毛柄库恩菌Kuehneromycesmutabilis球盖菇科(Strophariaceae)6464乳菇Lactariusdeceptivus红菇科(Russulaceae)1024512松乳菇Lactariusdeliciosus红菇科(Russulaceae)25664硫磺菌Laetiporussulphureus多孔菌科(Polyporaceae)512512皱皮疣柄牛肝菌Leccinumduriusculum牛肝菌科(Boletaceae)10241024褐疣柄牛肝菌Leccinumscabrum牛肝菌科(Boletaceae)64256浅杯状香菇Lentinuscyathiformis多孔菌科(Polyporaceae)256256紫丁香蘑Lepistanuda口蘑科(Tricholomataceae)3232高大环柄菇Macrolepiotaprocera环柄菇科(Lepiotaceae)12864铦囊蘑Melanoleucacognata口蘑科(Tricholomataceae)6432卷边网褶菌Paxillusinvolutus网褶菌科(Paxillaceae)816森林盘菌Pezizasylvestris盘菌科(Pezizaceae)464大白菇Russuladelica红菇科(Russulaceae)128512非白红菇Russulaexalbicans红菇科(Russulaceae)4096128托柄灰锤Tulostomavolvulatum伞菌科(Agaricaceae)88

注：-表示无凝血活性

Note: - no hemagglutination activity

图1 口蘑科大型真菌的凝血活性

Fig.1 Hemagglutination activities of Tricholomataceae

4种红菇科大型真菌的凝血活性差别也很显著，凝血活性最高的是非白红菇，经Tris-HCl缓冲液提取凝血活性达到4 096。而大白菇的Tris-HCl凝集素粗提液的凝血活性只有128。图2

图2 红菇科大型真菌的凝血活性

Fig.2 Hemagglutination activities of Russulaceae

3种牛肝菌科大型真菌的凝血活性也有明显差别，其中皱皮疣柄牛肝菌经Tris-HCl和Na2HPO4-NaH2PO4缓冲液提取凝血活性均能达到1 024，而红网牛肝菌经Tris-HCl缓冲液提取凝血活性只有16。

在研究中发现的4种凝血活性最高的大型真菌所属的3个科的11种大型真菌的凝血活性差别极大，说明这些大型真菌的凝血活性与特定菌种有关，而与其科属分类无关。图3

图3 牛肝菌科大型真菌的凝血活性

Fig.3 Hemagglutination activities of Boletaceae

2.3 具有高凝血活性的大型真菌粗提液的糖特异性

大多数凝集素的凝血活性会被某些单糖或寡糖特异性的抑制，这种特性被称为凝集素的糖特异性(Sugar Specific)。糖特异性的存在不仅与凝集素和细胞表面结合位点有关，而且为提取和纯化凝集素的载体选择提供了重要的实验依据。实验选取了11种常用于评价糖特异性的单糖及寡糖，对以上4种具有高凝血活性的大型真菌粗提液的糖特异性进行实验。图4

Ara, 阿拉伯糖; Fru, 果糖; Gal, 半乳糖; Glu, 葡萄糖; GalNAc, N-乙酰-D-半乳糖胺; Lac, 乳糖; Mal, 麦芽糖; Man, 甘露糖; Raf, 棉子糖; Rha, 鼠李糖; Inu, 菊糖

Ara, arabinose; Fru, fructose; Gal, galactose; Glu, glucose; GalNAc, N-acetyl-D-galactosamine; Lac, lactose; Mal, maltose; Man, mannose; Raf, raffinose; Rha, rhamnose; Inu, inulin

图4 具有高凝血活性的大型真菌粗提液的糖特异性

Fig.4 Sugar specific of the extracts of higher fungi with high hemagglutination activity

碱竹杯伞粗提液的凝血活性可被N-乙酰-D-半乳糖胺和乳糖抑制，乳菇粗提液的凝血活性被N-乙酰-D-半乳糖胺抑制，皱皮疣柄牛肝菌粗提液的凝血活性被葡萄糖和乳糖抑制，而非白红菇粗提液的凝血活性被菊糖抑制。图4

2.4 具有高凝血活性的大型真菌粗提液的热稳定性

凝集素作为一种能够和不同糖结构特异性结合的蛋白质，其凝血活性受温度影响。检测高凝血活性大型真菌粗提液在不同温度下的凝血活性对凝集素的进一步提取具有重要意义。4种具有高凝血活性的大型真菌粗提液(经Tris-HCl缓冲液提取)在40～100℃的温度范围内的凝血活性为，非白红菇的粗提液经90℃加热后仍有凝血活性，乳菇和皱皮疣柄牛肝菌在70℃加热后失去凝血活性，而碱竹杯伞在60℃加热后失去凝血活性。实验结果表明这4种大型真菌凝集素的热稳定性有显著差异。表2

表2 具有高凝血活性大型真菌粗提液的热稳定性

Table 2 Thermal stability of the extracts of higher fungi with high hemagglutination activity

温度Temperature(℃)碱竹杯伞Clitocybealkaliviolascens乳菇Lactariusdeceptivus皱皮疣柄牛肝菌Leccinumduriusculum非白红菇Russulaexalbicans对照40961024102440964010241024512409650128256128409660-6432102470---25680---6490---16100----

注：-表示无凝血活性

Note: - no hemagglutination activity

3 讨 论

早在1891年，第一种大型真菌凝集素环肽(Phallin)就从鬼笔鹅膏(Amanitaphalloides)分离出来[16]。随后在研究毒蝇鹅膏(Amanitamuscaria)的毒性时进一步确认了凝集素的存在[17]。由于凝集素最早是作为能够凝集动物细胞的凝血素被发现的。直到现在，凝血活性的检测仍然是凝集素常用的和最简易的检测方法。这种检测方法通过粗提取或纯化的凝集素蛋白对哺乳动物红细胞的凝集作用来检测凝集素的凝血活性[8]。早期的真菌凝集素研究常和大型真菌的毒性相关联。但后来从美味牛肝菌(Boletusedulis)、松乳菇(Lactariusdeliciosus)和野蘑菇 ( Agaricus arvensis )等食用菌中也分离到很多不同类型的凝集素[18]。这说明凝集素在大型真菌中的分布并不局限于有毒大型真菌。根据Singh等[19]的统计，已有336种大型真菌凝集素得到了分离和初步的研究[20]。其中144种来源于食用菌。Furukawa等[21]检测了833种真菌对人红细胞的凝集反应，发现其中的422种(47.8%)具有凝集素活性。Fumio等[22]检测了110种日本大型真菌子实体的粗提液对人和兔红细胞的凝集活性，发现其中94种(85%)具有凝集素活性。国内的食药用真菌的相关研究也证实大多数在国内分布的大型真菌具有凝集素活性。刘鹏举等[23]对17种市售食药用大型真菌对兔红细胞的凝血检测结果证实其中大多数具有凝血活性。刘艳如等[24]检测了12种食用菌对动物细胞的凝集反应，其中10种具有凝血活性。关于野生大型真菌的研究，陈芝兰等[25]对西藏林芝的35种大型野生真菌的凝血活性检测结果表明，其中的29种(83%)具有凝血活性，该结果还表明，大型真菌中凝集素的分布与真菌是否具有毒性无关，且与分类科属也无关。

新疆的广阔地域以及多样的地形地貌和气候条件为大型真菌的生长分布提供了非常有利的条件。根据王俊燕[26]的调查，新疆具有丰富的大型真菌资源，共有大型真菌328种。其中仅在阿勒泰喀纳斯湖地区就分布有200种大型真菌[12]。从这些丰富的真菌资源中筛选高凝血活性的大型真菌，发掘新的真菌凝集素，对于充分开发阿勒泰地区丰富的大型真菌资源具有重要的意义。

4 结 论

4.1 15科26种阿勒泰大型真菌的凝集素提取液的绝大多数具有凝血活性，其中凝血活性最高的4种大型真菌是碱竹杯伞(Clitocybealkaliviolascens)、乳菇(Lactariusdeceptivus)、皱皮疣柄牛肝菌(Leccinumduriusculum)和非白红菇(Russulaexalbicans)。

4.2 由于4种凝血活性最高的大型真菌所属的3个科的11种大型真菌的凝血活性差别极大，所以这些大型真菌的凝血活性与其科属分类无直接相关性。

4.3 4种凝血活性最高的大型真菌粗提液的糖特异性和热稳定性差别显著，这些特异性对于进一步分离和纯化其中不同的真菌凝集素具有指导性意义。

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Fund project:Supported by the Basic Science and Technology Research Support Funds of Non-profit Research Institutions of Xinjiang Uygur Autonomous Region "Investigation of Higher Fungi in Altay and Analysis Research on Their Metabolites"

Hemagglutinins of Higher Fungi in Altay

QIN Xin-zheng, YANG Xin-ping, CHEN Jing, FENG Lei

(ResearchInstituteofAppliedMicrobiology,XinjiangAcademyofAgriculturalSciences,Urumqi830091,China)

【Objective】 The purpose of this research aims to investigate the hemagglutinins of higher fungi in Altay. 【Method】 Tris-HCl buffer and Na2HPO4-NaH2PO4buffer were used to extract hemagglutinins from fruit bodies of 26 species of higher fungi which belong to 15 families in Altay. These extracts were examined with 2% rabbit erythrocytes suspension. 【Result】Most of the extracts showed the hemagglutination activities. 4 species (Clitocybealkaliviolascens,Lactariusdeceptivus,LeccinumduriusculumandRussulaexalbicans) exhibited very high hemagglutination activity. At the same time, their hemagglutination activities were not directly related to their family's classification. There were significant differences in their sugar specific and thermal stability.【Conclusion】The results suggested that most of the extract of 26 species of higher fungi in Altay showed the hemagglutination activities.Therefore,Altay fungi would be promising sources of lectins.

higher fungi; hemagglutinins; hemagglutination activity

10.6048/j.issn.1001-4330.2016.01.019

2015-09-06

自治区公益性科研院所基本科研业务经费项目“新疆阿勒泰地区大型真菌资源调查及代谢产物分析研究”

秦新政(1977-)，男，新疆人，副研究员，硕士，研究方向为发酵工程，(E-mail)qinxinzheng@163.com

杨新平(1968-)，男，新疆人，副研究员，研究方向为发酵工程，(E-mail)yangxin9337@yahoo.com.cn

S182 ；S646

A

1001-4330(2016)01-0142-07