昆虫对寄主植物适应性研究进展

刘 蓬，马 惠,2，朱其松，陈博聪，高 洁，林香青*



昆虫对寄主植物适应性研究进展

刘 蓬1，马 惠1,2，朱其松1，陈博聪1，高 洁1，林香青1*

(1. 山东省水稻研究所，山东济南 250100；2. 山东棉花研究中心，山东济南250100)

昆虫对寄主植物的适应性是其种群发展的重要因素。总结了昆虫适应寄主的行为和生长发育、生化机制以及昆虫对寄主植物的适应性与昆虫抗药性的关系。

昆虫；寄主植物；适应性

经过长期的协同进化，昆虫与其寄主植物之间形成了形式多样、程度不同的相互联系和相互适应关系。寄主植物为昆虫提供食物和栖息场所，适宜的寄主环境是昆虫赖以生存的基础。有些昆虫可为植物传授花粉或搬运种子，帮助植物异花受精和扩大生境。寡食性和多食性昆虫可在几种或多种寄主植物间迁移危害，但由于不同寄主植物的营养构成、次生代谢物质等不同，使得寄主转换对昆虫的生长发育、繁殖以及昆虫体内生理、生化指标均可产生不同程度的影响，从而导致昆虫种群消长动态的变化。昆虫为了更好的生存和繁殖，需要不断的提高自身对寄主植物的适应能力。昆虫对寄主植物适应性的研究给人们提供了害虫综合治理上的新理念，对于更好地协调农业、化学、物理、生物防治的相互关系及保持生态平衡具有重要意义。

1 昆虫适应寄主植物的行为和生长发育响应

在植食性昆虫取食寄主植物时，寄主植物能够利用其形态结构、分泌物及挥发性物质等抵制昆虫种群的建立；而植食性昆虫会通过变换取食策略、调整发育历期等来提高对该寄主的适应性[1]，从而在该寄主植物上进行种群的繁殖和发展。

1.1 昆虫对寄主植物的行为适应

植食性昆虫通过其选择行为和取食行为来提高对寄主植物的适应性。植物通过其独特的叶面化合物和叶面的物理结构给植食性昆虫造成其选择寄主植物后的首要障碍[2-3]。昆虫会趋利避害，选择有利的植物特征协助其提高对寄主的适应性。如在与植物腺毛接触（如碰撞、蜕皮、产卵）时，烟粉虱（）的背部刚毛会产生遗传变异[4]，帮助其取食和定殖。有些昆虫可利用其独特的口器和口腔分泌物来进行选择性取食。刺吸式昆虫如烟粉虱、蚜虫等利用其口针取食韧皮部组织，避开了与液泡和细胞非原质体内的抗性物质接触[5]。昆虫也可通过口腔分泌物来判断自身对植物的嗜好性，同时还可减弱寄主植物的抗性识别能力，从而帮助自身进一步的取食[6]。

1.2 昆虫适应寄主植物的生长发育和形态响应

在遭遇寄主植物的防御时，植食性昆虫往往通过缩短世代历期、提高繁殖能力等个体生长发育的改变来调节自身发育的规律，实现快速发育，帮助其避开或适应寄主抗性物质，从而提高其对寄主植物的适应性。蚜虫在离开母体之前便开始胚胎发育，发育历期显著缩短，减少了与植物抗性物质接触的机会[7]。植食性昆虫也会通过改变自身的形态特征来适应不同的寄主植物。有研究表明，寄生于烟草、甘蓝、桃树等3种不同寄主上的蚜虫形态各有不同，形体有向寄主专化型发展的趋势[8]，蚜虫与寄主植物之间存在着明显的形态适应关系[9]。

2 昆虫适应寄主植物的生化机制

在长期的进化过程中，植物依靠具有抗虫活性的次生代谢物质，对植食性昆虫的取食、生长发育和繁殖等产生直接影响；有些植物次生物质可吸引昆虫的天敌，而达到控制该昆虫的种群数量、维持生态平衡的效果。同杀虫杀螨剂一样，许多具有杀虫活性的植物次生物质如棉酚、单宁、烟碱、除虫菊素类被昆虫取食后会诱导昆虫自身的解毒机制，启动昆虫的解毒代谢能力，对该类物质产生抗性，而提高昆虫对寄主植物的适应能力。昆虫体内的解毒酶如细胞色素P450酶系（P450s）、羧酸酯酶（CarE）、谷胱甘肽-S-转移酶（GSTs）等对植物次生物质的解毒代谢作用是昆虫对寄主植物产生适应性的主要原因之一[10]。昆虫主要通过提高解毒酶活性等机制，增强对植物次生物质的解毒代谢，从而达到减少受植物次生物质毒害的目的。迄今，已有很多的学者研究报道了植物次生物质对昆虫解毒酶活性及其相关基因表达的诱导作用。

2.1 细胞色素P450酶系对寄主转换的响应

细胞色素P450酶系可以通过氧化作用代谢外源化合物。昆虫P450s可以代谢多种植物次生物质，包括呋喃香豆素、萜类、吲哚、芥子苷、黄酮类、生物碱、异黄酮、苯丙烯类、木质素、除虫菊素等，从而可以降低植物次生物质对昆虫的毒性作用，而使昆虫对植物次生物质产生一定的耐性或抗性，提高昆虫对寄主植物的适应性[11]。不同昆虫的细胞色素P450s酶活性可被不同寄主植物的一种或多种植物次生物质所诱导。棉铃虫（）的细胞色素P450s活性可被萜类化合物棉酚所诱导，棉铃虫在取食棉酚含量高的寄主植物后，其细胞色素P450s活性显著升高[12]。吲哚-3-甲醇、薄荷脑、黄酮等植物次生物质可诱导草地夜蛾（）幼虫的P450s活性，取食含这几类次生物质的作物如马铃薯、大豆、玉米和甘薯的叶片后，草地夜蛾中肠细胞色素P450s的O-脱甲基活性均显著提高[13]。用含植物次生物质的饲料饲喂昆虫后，也可诱导其体内细胞色素P450s的活性。据报道，用含仙人掌生物碱的饲料饲喂黑腹果蝇()后，黑腹果蝇体内的细胞色素P450s活性有显著的提高[14]。而用含薄荷的人工饲料饲喂疆夜蛾（）后，其中肠细胞色素P450s活性增强高达45倍[15]。

已有大量的研究报道了植物次生代谢物质对昆虫细胞色素基因表达的诱导作用。同一种植物次生代谢物质可诱导多种昆虫体内不同的细胞色素基因表达。花椒毒素诱导了美洲棉铃虫（）的和基因[16]，还可诱导小菜蛾（）中肠和脂肪体的表达的增加[17]。对同一昆虫，取食不同寄主植物后，不同植物次生代谢物质所诱导的基因不同。棉铃虫取食不同寄主植物后，转录组研究结果表明，其表达的基因有所不同[18]。棉铃虫中肠细胞色素基因，，，和均可被棉酚诱导而过量表达[19]，但2-十三烷酮、单宁酸、槲皮素等植物次生物质仅诱导了棉铃虫基因的过量表达[20]。进一步的研究表征了棉铃虫基因的启动子中对2-十三烷酮产生响应的区域[21]。

2.2 寄主植物变化对昆虫GSTs活性及基因表达量的影响

GSTs是一类多功能解毒酶，在昆虫对植物次生物质的解毒代谢中起着重要作用，参与了植食性昆虫对植物次生物质的抗性，并可被诱导。关于植物次生物质对昆虫GSTs影响的研究报道集中在对GSTs活性和基因表达的诱导等方面。取食豇豆或萝卜可显著增加粘虫（）的GSTs活性[22]。朱砂叶螨体内的GSTs活性可被具有抗螨活性的旋覆花提取物所诱导[23]。用含肉桂酸、花椒毒素、水杨酸、黄酮、香豆素和槲皮素等次生物质的人工饲料饲喂斜纹夜蛾，可显著提高其脂肪体中GSTs活性[24]。用含2-十三烷酮的饲料饲喂棉蚜，可增加其体内的GSTs活性[25]。经芦竹碱、邻苯二酚等植物次生物质处理后的麦长管蚜（），其GST活性与处理浓度呈正相关[26]。植物次生物质不仅能诱导杂食性桃蚜体内GSTs同工酶数量的增加，还可诱导基因的过量表达[22]。槲皮素显著诱导了烟粉虱体内基因的表达[27]。

2.3 寄主植物变化对昆虫CarE活性的影响

CarE的主要生理功能有特定激素和信息素的新陈代谢、解毒作用和防御作用等。CarE与多种药物的解毒代谢有关，但能否对植物次生物质进行解毒代谢作用，目前尚无相关的研究报道。然而，直接取食含具有杀虫活性次生物质的植物或取食含植物次生物质的饲料，均可诱导昆虫CarE活性的改变。有研究表明，舞毒蛾（）的CarE活性可被酚苷诱导而升高[28]。禾谷缢管蚜（）取食含有高含量吲哚生物碱的小麦抗性品系后，其体内的CarE活性增加[29]。用含香豆素和肉桂酸的人工饲料饲喂斜纹夜蛾（），其中肠CarE活性均有所提高，分别增加了1.37和1.67倍[24]。低剂量槲皮素处理B型烟粉虱（）成虫可使其体内的CarE活力增强[21]。在烟粉虱的寄主转换过程中，烟粉虱对寄主植物的适合度变化与CarE活性的变化趋势相同[30]。

3 昆虫适应寄主植物后对其抗药性的影响及机制

昆虫的解毒酶系既可代谢植物次生物质，也可代谢杀虫剂，解毒酶活力的增强和解毒酶基因的过量表达是昆虫产生抗药性的主要原因。昆虫在适应寄主植物的过程中，其体内解毒酶系活性或基因被植物次生物质诱导而增强或过量表达。这种变化使得昆虫对杀虫剂等的解毒代谢能力也随之提高，从而降低了昆虫对杀虫剂的敏感性，进而产生一定程度的抗药性[31]。

3.1 寄主转换对昆虫抗药性的影响

同一昆虫在取食含不同次生代谢物质的不同寄主植物后，其对杀虫剂的抗药性程度各不相同。烟粉虱在5种寄主植物上对杀虫剂的敏感性均有显著差异[32]。二斑叶螨在从豆类植物转移到番茄上后，其对联苯菊酯、苯丁锡和哒螨灵等3种杀螨剂的敏感性均有所降低，同时，二斑叶螨体内的、和等解毒酶基因发生了转录变化。另外，一些运输蛋白和膜键合蛋白的基因转录也有改变。这说明，寄主转换与二斑叶螨对某些杀螨剂的敏感性之间，存在着一定程度的基因转录的相关性[33]。

3.2 昆虫代谢植物次生物质和杀虫剂的分子相关性

昆虫对杀虫剂产生抗性的分子机制多是由于解毒酶基因的过量表达。有研究发现，由于Q型烟粉虱体内参与解毒代谢的多个基因表达水平高于其在B型烟粉虱体内的表达，使得Q型烟粉虱比B型烟粉虱具有更高的抗药性[34]。植物次生物质可诱导昆虫体内解毒酶基因的表达，从而对昆虫抗药性产生影响。有学者利用转录组学、基因芯片等多种分子生物学技术，对昆虫适应寄主植物次生物质和杀虫剂的关系进行了深入系统的研究。使用比较基因组学数据、筛选BAC文库及表达序列标签数据库等技术，对表达草地夜蛾CYP450的sf9细胞经花椒毒素等5种植物次生代谢物和溴氰菊酯等4种杀虫剂处理后，发现、和亚家族的基因可被植物次生物质诱导表达，同时，CYP9A家族的几个基因对杀虫剂的胁迫也有响应，继续对草地夜蛾基因的启动子区及调节因子的鉴定，进一步说明草地夜蛾P450同时参与了对植物次生物质和杀虫剂的解毒代谢[11]。通过基因芯片技术和焦磷酸测序研究表明，褐飞虱转录组中与解毒酶相关的基因包含31个、9个和26个基因，其中多数解毒酶基因都可能同时参与了褐飞虱对植物次生物质及杀虫剂的响应[35]。

烟蚜P450s的基因可同时参与对植物次生物质和某类杀虫剂的解毒代谢。烟蚜在代谢植物次生物质烟碱的过程中，对新烟碱类杀虫剂的解毒代谢产生了预适应，使得从未使用过该类药剂的烟蚜对新烟碱类杀虫剂产生了较高程度的抗性，而且在烟碱与新烟碱类杀虫剂间存在交互抗药性[36]。烟碱可诱导烟粉虱体内P450s单加氧酶基因的过量表达，该基因与新烟碱类杀虫剂抗性相关，是烟粉虱对烟碱类杀虫剂产生抗性的原因[37]。

综上，昆虫通过选择、取食、调节生长发育、变化形态特征等行为从表观上适应寄主植物，提高对寄主植物的适合度。同时，昆虫为抵御不同植物次生代谢物质的毒害，通过增强解毒酶活力和上调解毒酶基因的表达，来提高对寄主植物的适应性。在此过程中，由于有些杀虫剂衍生自植物次生物质或与植物次生物质的化学结构类似，使得昆虫对杀虫剂的解毒代谢产生了预适应[38]，提高了昆虫的抗药性，使得昆虫对寄主植物的适应性有了进一步提升。由此可见，昆虫对寄主植物适应性的研究与昆虫抗药性密切相关。在对害虫进行化学防治时，要注意植物源杀虫剂的抗性问题，延缓抗药性的产生。

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Research Progress of Insect Adaptability to Their Host Plants

LIU Peng1, MA Hui1,2, ZHU Qi-song1, CHEN Bo-chong1, GAO Jie1, LIN Xiang-qing1*

(1. Shandong Rice Research Institute, Ji’nan 250100, China；2. Shandong Cotton Research Center, Ji’nan 250100, China)

Adaptability of insects to their host plants is an important factor in the development of their populations. In this paper, relationships between insect behaviors and its development and between its biochemical mechanism, as well as relationships between its adaptability to host plants and resistance to pesticides were summarized.

insect; host plants; adaptability

Q965

A

2095-3704（2016）04-0250-05

2016-06-06

山东省自然科学基金(ZR2014YL018)和山东省农业科学院青年基金(2014QNM02)

刘蓬，研究实习员，15953105115@163.com；

林香青，研究员，linxq201203@163.com。