植物光合同化物韧皮部卸载途径研究进展

岳胜钱，栗 燕，杨秋生(河南农业大学 林学院，河南 郑州 450002)

植物光合同化物韧皮部卸载途径研究进展

岳胜钱，栗 燕，杨秋生*
(河南农业大学 林学院，河南 郑州 450002)

韧皮部卸载包含了一系列的连续过程，在植物光合作用产物的运输和分配中具有至关重要的作用。综述了植物光合同化物韧皮部卸载的途径(共质体卸载、质外体卸载以及二者的交替转换型)，探讨了相应的机制和调控方法，介绍了韧皮部卸载常用的研究方法，最后指出了该领域的研究中所面临的一些问题。

韧皮部； 卸载； 共质体； 质外体

植物光合作用所产生的同化物经过运输到达果实等库器官的过程十分复杂，其中包含有机同化物在源端韧皮部的装载、韧皮部长距离运输、库器官韧皮部的卸出、韧皮部后运输以及向储藏细胞中的区隔化积累等一系列不可分割的连续过程[1]。在光合同化物的运输和分配过程当中，韧皮部卸载占有举足轻重的地位，它是决定作物产量和植物生产力的重要因素[2]。

韧皮部卸载是指已经被装载入韧皮部的同化物经过筛分子转移或转运到邻近生长或贮藏组织的过程[3-4]，包含2个密切相联的部分：一个是同化物从筛管伴胞复合体(sieve element-companion cells，SE-CC)中卸出，即筛分子卸出；一个是紧随其后的薄壁细胞间的短距离运输，即筛分子后运输[5]。与韧皮部长距离运输相比，韧皮部后运输较为复杂，对于不同的植物，在不同的发育时期以及不同的组织器官中，韧皮部卸载的途径也不尽相同[6]，相应的运输机制和特点区别也很大。一般认为，韧皮部的卸载途径可分为3种，即共质体途径、质外体途径以及二者的交替转换型[7-8]。

1 韧皮部卸载的途径

1.1 共质体卸载途径

共质体卸载途径是指光合同化物通过胞间连丝从SE-CC复合体中运输到周围薄壁细胞，胞间连丝是细胞间的天然通道，阻力最小，避免了能量依赖，运转能力比跨膜运输更大，同时有利于水分的运输，可以免除水分对筛分子中溶液的稀释[6]。

目前，已有许多研究结果表明，在多种植物的不同类型的库器官中，SE-CC复合体与周围薄壁细胞间存在着大量的胞间连丝，共质体卸载途径是光合同化物卸出的主要途径，例如生长的根[6,9-10]、幼嫩的叶[11-12]、分泌腺体[13]、马铃薯的块茎[14]、种子[15-16]、果实[17]等。在拟南芥中的研究发现，采用绿色荧光蛋白法可观察到同化物通过共质体途径在拟南芥根尖卸出[18]；Wright等[19]用CF荧光探针得到了类似的结果，同时发现质壁分离抑制了CF的卸出，进一步说明根尖韧皮部的卸载途径是共质体途径。在玉米根中，同化物也是以共质体途径卸出的[9]。Gisel 等[20]的研究表明，茎尖分生组织始终存在着共质体区域，在豌豆茎下胚轴中，同化物通过共质体途径卸载[21]，向日葵子叶下胚轴中也出现了类似的结果[22]。在黑麦的“库”型叶片中，韧皮部与叶肉细胞之间存在高频率的胞间连丝，通过CF和BSMV∶GFP试验进一步研究，明确了其共质体卸载途径[23]。宁代峰[24]的研究表明，南林-95杨的“库”叶、茎尖、根尖韧皮部卸载主要采取的是共质体途径。木薯在发育过程中，块根内SE-CC复合体与周围薄壁细胞都存在较多的胞间连丝，是同化物共质体卸载的证据[25]。对烟草“库”型叶片进行缺氧处理后发现韧皮部卸载并没有受到抑制[26]，这与用外源糖载体抑制剂PCMBS处理甜菜“库”型叶片的结果一致[11]。对于马铃薯块茎，韧皮部细胞和贮藏薄壁细胞之间胞间连丝的存在、荧光素在二者之间的传递以及经过放射性同位素标记证明质壁分离抑制了同化物卸载，都说明其卸载方式是共质体途径[14,16]。有研究已经初步确定黄瓜果实同化物的卸载方式是共质体途径[27]。对柿树品种富有果实的研究发现，其维管组织薄壁细胞与韧皮部伴胞界面上存在中等数量的胞间连丝，认为韧皮部卸载以共质体途径进行[28]。桃种皮中筛分子和伴胞之间、SE-CC复合体与周围薄壁细胞之间都存在发达的胞间连丝，初步判定桃种皮韧皮部是经过共质体途径卸载的[29]。

1.2 质外体卸载途径

质外体卸载途径是指光合同化物从SE-CC复合体中跨膜进入质外体空间，然后再经过机体代谢被周围薄壁细胞吸收的运输过程，通常是在SE-CC复合体与周围薄壁细胞之间的胞间连丝封闭时才会发生[2]。

多数植物的成熟叶片的卸载途径为质外体卸载途径。对玉米“源”型叶片进行超微结构观察发现，SE-CC复合体与周围的细胞间几乎不存在胞间连丝，表明其不太可能进行共质体卸载[30]。南林-95杨的超微结构观察结果显示，其“源”叶侧脉中的SE-CC复合体与周围薄壁细胞之间没有胞间连丝存在，说明二者之间形成了共质体隔离；CF荧光则被限制在次生茎和次生根的韧皮部中未见卸出，说明次生茎和次生根中同化物的卸出以质外体途经为主[24]。有研究发现，某些使用库如龟背竹属的气生根，其代谢活动有利于同化物质外体途径卸载[31]。对木薯根部的超微结构观察发现，初生须根时期胞间连丝较少，细胞间隙较大，韧皮细胞多呈现出质膜内陷的情况，证明此发育时期的同化物卸载途径为质外体途经[25]。某些植物的肉质果实储藏库中同化物的卸出以质外体途径进行。14C示踪结果显示，柑橘果实汁囊与表皮存在着共质体隔离，表明其筛分子后运输是以质外体途径进行的[32]。吕英民等[33]对苹果果实超微结构的观察结果显示，筛分子和伴胞之间存在胞间连丝，韧皮包壁细胞之间也存在着大量胞间连丝，但是SE-CC复合体与周围薄壁细胞间几乎不存在胞间连丝，可以认为二者之间形成了共质体隔离；另外，胞间连丝还大量存在于韧皮薄壁细胞和果肉普通薄壁细胞之间，综合以上研究结果可知，苹果果实同化物的卸出以质外体途径为主，而韧皮部后运输和积累的过程可能是质外体和共质体途径并存。类似的结果也出现在甜菜的贮藏根[34]、草莓果实[35]中。质外体卸载普遍存在于一些茎组织中[5]。在甘蔗的茎中，蔗糖从筛管经过伴胞进入质外体空间，经酸性转化酶作用，水解为己糖，进入贮藏细胞积累，再在液泡中重新合成蔗糖[36]。

1.3 2种途径的交替转换

同化物经筛分子的卸出途径或是共质体途经或是质外体途径，这2个途径并非互相排斥，可以单独发挥作用，也可以同时存在，二者协调共济，互相补充[3]。在豆科植物的种子中以共质体方式进行有机物卸载，但是，母体组织与胚乳之间没有胞间连丝联系，有机物必须先卸入质外体才能被后代组织吸收利用[7]。在小麦颖果的发育过程中，同化物通过合点从韧皮部以共质体途径卸出，然后经过珠心内的转移细胞释放到质外体，最后被胚乳吸收[8]。吴国良[37]对核桃的一系列研究中，无论是超微结构观察、荧光示踪，还是酸性转化酶定位，结果都一致表明核桃果皮韧皮部SE-CC复合体内的同化物主要采取质外体途经进行卸载，而种皮内则采取共质体途径。

在一些器官中，随着发育阶段的不同，同化物的卸载路径在共质体和质外体之间转换进行。荧光示踪证明，马铃薯在块茎形成时期，光合同化物的卸载途径由质外体途径转变为共质体途径[38]，而番茄果实从早期到后期的发育却经历了相反的途径转换方式[2]。葡萄果实超微结构研究表明，在果实发育的整个过程中，SE-CC复合体与周围薄壁细胞之间一直都存在胞间连丝，而在成熟期，明显有一部分胞间连丝被阻塞；羧基荧光素和绿色荧光蛋白在发育前期从韧皮部卸出，但在成熟期，二者均被限制在韧皮部内；酸性转化酶定位结果表明，果实发育后期较前期数量上显著增加。这些都说明在葡萄果实发育的整个过程中，同化物的卸载方式经历了从共质体途径向质外体途径的转变，酶学分析和免疫印迹的试验结果进一步证明了此结论[39-40]。宁夏枸杞果实发育过程中同化物的卸出也经历了由共质体途径向质外体途径的转变[41]。枣果实发育的早期和后期，同化物的卸出以质外体途径进行，而发育中期则以共质体途径进行，说明在果实发育的过程中，同化物卸载的路径发生了2次转变[42]。

2 韧皮部卸载的机制和调控

2.1 共质体卸载的机制和调控

共质体卸载途径是一个被动扩散的过程，依赖于穿越胞间连丝的溶质扩散和溶液集流2种作用[2]，同化物运输到库细胞后被合成储存或分解利用，以此来维持浓度梯度[1,5]。稀释库器官周围的蔗糖溶液后，浓度梯度减小，从而减慢了韧皮部输入，例如玉米、黑麦和豌豆苗的根尖细胞[6,43-44]、发育的小麦种子[45]、成熟菜豆的茎[46]等。同化物以集流方式运输在“库”型叶片[47]、大豆子叶下胚轴[48]和成熟的甘蔗茎中[49]等被发现。处于生长季节的甜菜的根内，溶质浓度梯度和膨压梯度是共质体运输的动力[50]。

胞间连丝不仅是共质体途经的运输通道，对物质的运输还有一定的调控作用。胞间连丝的分布密度、频率和通透性，胞间连丝两端的膨压差和浓度梯度以及胞间连丝通道的数量和大小等都是决定共质体途径运输的重要因素[17]。胞间连丝通道大小极限(size exclusion limit，SEL)会受到发育阶段、环境条件和生理状态的影响而发生相应的改变。细胞内钙、镁离子水平[51-52]、腺苷三磷酸酶(ATPase)活性[53]、低温和水分胁迫[39,54]等都会对胞间连丝通透性造成一定影响。

2.2 质外体卸载的机制和调控

以质外体卸载方式进行韧皮部卸载的过程涉及同化物的跨膜运输，需要载体介导和能量支持，并且伴随着能量的代谢。蔗糖被卸出到质外体空间后，可以直接由蔗糖载体介导进入库细胞，也可以被酸性转化酶分解为葡萄糖和果糖，然后由己糖载体运输至库细胞。若同化物是以蔗糖方式转运，则需要蔗糖转运蛋白和质膜H+-ATPase来参与，但大多数营养型库器官的卸载因是共质体途径而无需蔗糖的跨膜运输[2]。若同化物以己糖的方式运转，就需要细胞壁酸性转化酶来参与。如热带牧草发育中的种子[7]、西红柿的果实[55]等。

细胞壁酸性转化酶是调控韧皮部质外体卸载的主要酶，韧皮部卸载部位的蔗糖浓度梯度与其密切相关。这在豆科植物种子[56]、白杨树[57]、玉米籽粒[58]、葡萄叶片[59]和高粱颖果[60]中都已得到证实。目前，人们已经在豌豆[61]等多种双子叶植物和单子叶植物水稻[62]中克隆得到大量的植物蔗糖转运蛋白基因。由于质外体卸载途径是主动运输，需要ATP的参与，还要求韧皮部汁液pH值比质外体高，SE-CC复合体的质膜通常保持负的膜电势，因此，影响ATPase活性的因素都能直接或间接地调控质外体卸载过程，低温或者抑制呼吸都可减弱ATP的供应从而抑制同化物卸出，激素中的IAA和GA3等对ATPase的活性也有影响[3,34,40]。能影响质膜特性和环境的因素都可能参与质外体卸载的调控，如无机盐KCl和MgCl2可通过改变膜电势影响蔗糖跨膜运转[63]。另外，筛管内膨压的改变对韧皮部的卸载也有显著影响[64]。

3 韧皮部卸载的研究方法

近年来，随着科学技术的发展，各种技术结合应用，细胞间关于物质运输的研究已经从细胞、亚细胞水平进入分子水平，与此同时，对同化物韧皮部卸载的研究也取得了较大得突破性进展，逐渐创建了适应于不同类型器官的试验方法：空中皮技术适用于豆科植物种子[65]，也曾成功应用于非豆科植物中[66]；卸载穴技术适用于具有一定体积、一定硬度的肉质库，如马铃薯块茎[15]和苹果果实[39]等；组织圆片技术则广泛适用于浆果，如葡萄[67]、番茄[68]、草莓[69]等。目前，用于研究植物体内物质运输的细胞学路径的方法主要有活细胞荧光示踪和胶体金免疫定位等。

3.1 活细胞荧光示踪

荧光标记在植物体上的应用研究已经有80余年的历史，虽然曾经几乎被放射性标记技术取代，但随着科学和其他技术的发展，荧光标记又重新受到重视。常用的荧光染料有3类：Lucifer Yellow(LY)、Procion yellow以及荧光素及其衍生物，它们各有优缺点，各有专门的用途。因此，在使用前，需要充分了解荧光染料的理化特性，以免选择不当，并且要重复试验才能得到可靠结论。近些年的研究中，多利用微注射法将荧光染料直接引入韧皮部的筛分子中，这样既可确定韧皮部后运输可能的途径，还能决定胞间连丝的SEL。另外，荧光示踪法随着激光共聚焦显微镜的应用有了较大的进步，通过在荧光显微镜上添加的激光扫描装置，试验结果的表现更加直观。

3.2 胶体金免疫定位

胶体金是氯金酸的水溶胶，电子密度高，能与多种生物大分子结合，是一种较为常用的非放射性示踪剂。胶体金与抗体结合，用于电镜或普通光镜下的研究，技术不断发展提高，操作简单，特异性强，灵敏度高，可用于双重、多重标记，因此，应用范围日渐增广。在该技术的应用中，胶体金颗粒被视为示踪物质标记抗体，进行抗原抗体反应，在普通的电子显微镜下就可以对结果进行直接的观察和检验，可在细胞、亚细胞、超微结构以及分子水平上对抗原抗体反应进行定性和定位研究[38,43]。在常见的模式植物[70]、主要农作物[71-72]以及胡桃[73]等多种果树上已经应用成功。

3.3 其他方法

同化物韧皮部卸载的研究方法还有很多，如植物组织超微结构的电镜观察、显微放射自显影、绿色荧光蛋白、多光子荧光呈像、高效液相色谱、蔗糖跨膜运输抑制剂处理、蔗糖不对称标记以及分子生物学方法等。这些技术的成功运用对于同化物韧皮部卸载领域尚属空白的植物的研究具有重要意义。

4 结语

在过去的几十年里，关于同化物韧皮部卸载的研究主要集中在2种卸载途径的区分和质外体途径中载体介入的部位以及载体的克隆方面，但是，库器官自身结构的复杂多样性以及新型研究技术的匮乏，致使活体卸载体系难以建立，因此，制约糖分在果实、种子等经济库器官中的分配和积累的诸多环节中，韧皮部卸载的研究相对来说仍然比较薄弱，所以，阐明同化物韧皮部卸载的细胞学路径具有重要的理论和实践意义。

现已知胞间连丝是细胞间物质和信号转导的重要通道，但是在共质体隔离的情况下，细胞间如何维持正常的物质流和信息流还不太清楚。在怎样的情况下，细胞间的胞间连丝是不起作用的也尚未探明。多种植物在发育过程中，同化物卸载的路径会发生转变，胞间连丝的数量也有明显的变化，但是还未能量化其数量变化而引起的卸载途径的变化。2种途径的转变还会有哪些重要影响因素、如何调控仍是未知。胞间连丝可以被调节来改变SEL值以适应同化物的大量通过[74]，但现在的技术条件还不能做到定量调控。已有研究表明，筛分子中存在着大量的韧皮特异蛋白(P-protein)，它可以封闭受伤的筛分子，并在韧皮部长距离运输的信号系统中起作用[75]，但还不知道它在同化物从筛分子的卸出以及随后的运输中是否也起作用，它对筛分子与伴胞间、SE-CC复合体与周围韧皮薄壁细胞间的胞间连丝的通透性具体的影响和机制都有待于进一步研究。

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Research Progress on Phloem Unloading Pathway of Plant Photoassimilate

YUE Shengqian,LI Yan,YANG Qiusheng*
(College of Forestry，Henan Agricultural University，Zhengzhou 450002，China)

Phloem unloading contains a series of continuous processes and plays an important role in the transport and distribution of plant photoassimilate.This paper reviewed the pathway of phloem unloading of plant photoassimilate(symplast pathway,apoplast pathway and the alternation and conversion of the two pathways),discussed the corresponding mechanism and regulation and control methods,introduced common research approaches for unloading,and finally pointed out some problems facing this research area.

phloem； unloading； symplast； apoplast

2015-10-17

郑州市重点科技攻关计划项目(30800472)

岳胜钱(1990-)，女，河南南阳人，在读硕士研究生，研究方向：园林植物栽培生理。 E-mail:yueshengqian999@126.com

*通讯作者：杨秋生(1958-)，男，河南南阳人，教授，主要从事园林植物栽培教学和研究。E-mail:qsyang@henau.edu.cn

Q945

A

1004-3268(2016)04-0001-06