杀虫剂对害虫的亚致死效应研究进展

全林发，张怀江，孙丽娜，李艳艳，闫文涛，岳强，仇贵生（中国农业科学院果树研究所，辽宁兴城125100）



杀虫剂对害虫的亚致死效应研究进展

全林发，张怀江，孙丽娜，李艳艳，闫文涛，岳强，仇贵生
（中国农业科学院果树研究所，辽宁兴城125100）

摘要：杀虫剂的亚致死效应研究是害虫可持续治理和杀虫剂科学应用中一项较复杂、重要的课题，其研究的最终目的在于更好地推进化学杀虫剂在害虫综合治理（IPM）中的合理应用，同时实现“农药减量控害”的目的。鉴于此，笔者根据近年文献资料，分类整理了杀虫剂对害虫生长发育、繁殖力、生态行为和抗药性等方面的亚致死效应，阐述了有关解毒酶及性信息素通讯系统的亚致死效应作用机制，并对杀虫剂亚致死效应的研究前景进行了展望，旨在为更全面深入了解杀虫剂的亚致死效应及科学应用提供参考和理论依据。

关键词：亚致死效应；杀虫剂；害虫；生长发育；解毒酶；性信息素通讯系统

0　引言

化学杀虫剂使用是害虫防治中最常用的、经济可行的治理措施［1］。杀虫剂施于田间后，杀虫剂的毒力会随着时间推移及环境的差异逐渐递减到亚致死剂量［2-3］；部分个体接触到杀虫剂剂量不足以致死，从而产生亚致死效应［4］。对于亚致死效应的研究自20世纪70年代以来就开始，杀虫剂亚致死剂量对害虫种群往往具有抑制或延缓效应［5-7］，而这种对害虫的生物系统慢性的亚致死作用相比其急性致死的危害更加严重［1］。部分杀虫剂的亚致死浓度则刺激害虫生长发育和促进增殖，这也是导致部分害虫再猖獗的重要原因［6-8］。同时，害虫体内生理生化机制的变异可能是导致害虫对杀虫剂产生抗性的重要机制之一。为此，了解杀虫剂的亚致死效应是评价其药效和评估农药风险管理的关键。2014年1月，欧盟各成员国为实现农药的可持续应用及贯彻IPM策略通过了农药出口CE认证指令2009/ 128/EC并建立相关法律体系［9］。加之农业部“双减”（化肥减量提效、农药减量控害）行动方案的提出，又一次引起全国范围内对杀虫剂的可持续科学应用的重视，化学杀虫剂对害虫的亚致死效应顺势上升为研究重点。其研究的意义在于：为新成分药剂科学、合理推广使用过程中的关键环节；指导农药的科学合理使用和管理，减少杀虫剂的田间施用量，减缓害虫抗药性发展及农药对生态系统的压力和环境的污染；同时也为加强农药的登记注册及安全规程标准化体系制定提供理论根据；从而对农药的经济、生态、社会效益进行多方位、深层次的综合评价。

1　杀虫剂的亚致死剂量

不同学者对杀虫剂的亚致死剂量定义不同，对于亚致死剂量的确定则更是仁者见仁智者见智。Haynes［10］认为亚致死剂量是使昆虫个体受到一定的毒害，但不足以致死，仍具有一定的行为能力的剂量。一般认为，杀虫剂的亚致死剂量是一个不高于致死中浓度的区间，亚致死剂量的取值因不同的研究而有所差异，基本分布在LC1～LC50之间［11］。也有研究将田间推荐剂量的1/10作为处理试虫的亚致死剂量［12］。另外部分学者则建议用X·LC50（如0.1 LC50、0.5 LC50）作为杀虫剂的亚致死剂量，LC50值是根据试验条件和试验昆虫种群来确定的［4］；X的取值应参考杀虫剂的田间实际使用剂量。

2　杀虫剂亚致死剂量对害虫的影响

2.1对害虫生态行为的影响

杀虫剂的亚致死剂量可以改变昆虫的行为，主要分为2类：一是多数杀虫剂作为神经毒剂，能改变害虫神经膜的渗透性使得受药害虫神经系统异常兴奋，导致其活动增强或减弱；而另一些药剂则对害虫具有拒食、忌避、引诱等作用［13］。

2.1.1对害虫取食行为的影响杀虫剂亚致死剂量对害虫的觅食、取食等行为产生明显影响，表现为觅食时间延长，部分出现较明显的拒食反应。崔丽等［14］利用刺探电位图谱（EPG）技术测定了亚致死剂量对禾谷缢管蚜（Rhopalosiphum padi）成虫的取食行为影响时发现，处理后的蚜虫从刺探到持续吸食植物汁液的时间相比明显延长，持续取食的时间明显缩短。都振宝［13］在研究荻草谷网蚜（Sitobion miscanthi）取食行为时也表明吡虫啉和噻虫嗪亚致死剂量下能抑制荻草谷网蚜的取食活动。4种拟除虫菊酯类农药的亚致死剂量（LC50）处理棉铃虫48 h后，均表现较明显的非选择性拒食反应［15］。上述行为的反应可能是由于杀虫剂亚致死剂量影响害虫的嗅觉或视觉感受能力及消化系统代谢酶活性，从而导致害虫觅食时间延长，取食量减少等行为的改变。2.1.2对害虫化学通讯行为的影响谢建军等［16］报道闹羊花素-III亚致死剂量可以引发昆虫触角电位漂移及产生异常的信号，导致害虫行为变化。此外，许多研究表明亚致死剂量药剂短期作用可降低两性间的交配率，进而影响下一代种群增殖；长期作用则可能影响多种昆虫的性信息素通讯系统，使信息素通讯系统发生漂移，进而影响昆虫两性的求偶和生殖行为［17］。Shen等［18］用亚致死复配杀虫剂Bt阿维菌素处理棉铃虫3龄幼虫后，存活雌蛾的求偶节律与对照组差异不显著，但是求偶百分比显著小于对照组的雌蛾，求偶高峰期略有延迟。周弘春等［19］发现亚致死浓度溴氰菊酯显著影响亚洲玉米螟（Ostrinia furnacalis）的信息素通讯行为，具体表现为起飞反应时间延长，反应率下降等。用几种不同作用方式的杀虫剂处理梨小食心虫（Grapholitha molesta）雄蛾后，不同程度影响了雄虫持续飞行，Z字形的逆风飞行行为以及雄蛾的交配能力［20］。

2.2对害虫繁殖力的影响

对于不同类型的杀虫剂、不同的使用剂量、不同的作用对象，杀虫剂亚致死浓度对害虫繁殖力影响是不同的［21］。很多研究发现亚致死剂量对害虫的刺激增殖作用是导致害虫再猖獗的重要原因之一［22-23］。如：Yin等［24］研究认为多杀菌素亚致死浓度（LC25）连续作用下刺激小菜蛾增殖，可能是小菜蛾种群的大暴发和再猖獗的诱因之一。Nandihalli等［22］也报道了溴氰菊酯等3种菊酯类药剂的亚致死剂量引起的棉蚜再猖獗现象。然而，亚致死剂量对害虫的生殖刺激还具有滞后效应，从而导致害虫猖獗的延迟［25］。曾春祥等［26］报道了吡虫啉亚致死剂量处理桃蚜（Myzus persicae）导致当代种群的繁殖力下降，但子一代平均产蚜量明显增加，Hui［27］对豌豆蚜的研究也得到相似结果。

另一方面，杀虫剂的亚致死剂量会抑制害虫的产卵及胚胎发育，降低繁殖力。这可能是由于雌性成虫的卵巢发育直接受到抑制或发育畸形引起的，也可能是由于取食减少、营养不良间接造成的。Zbigniew等［28］发现亚致死浓度的杀螟硫磷处理甜菜夜蛾幼虫后，成虫产的大部分卵畸变，表现为卵孔堵塞，卵壳表面的受精孔区花饰部分大量减少。段祥坤等［29］用新型杀螨剂丁氟螨酯亚致死剂量处理土耳其斯坦叶螨后，其产卵量和次代卵的孵化率均显著降低；同样用其处理次代种群，其净生殖率（Ro）和平均每雌日产卵率也显著降低。

2.3对害虫生长发育的影响

大量文献报道，杀虫剂亚致死剂量处理可导致害虫生长缓慢、发育历期延长、幼虫体重、蛹重、化蛹率、羽化率及成虫寿命的改变，部分药剂的亚致死效应并能持续影响多代［30］。游灵［31］和Yin等［24］用不同杀虫剂亚致死浓度处理小菜蛾后，均对其正常生长发育有明显的抑制、延缓作用，具体表现为幼虫发育历期延长，雌雄蛹重减轻，化蛹率和羽化率显著降低，且表现出明显的剂量效应。近年来，关于酰胺类杀虫剂对甜菜夜蛾、斜纹夜蛾、玉米螟等鳞翅目害虫的亚致死效应研究也得到了一致结论［32-34］。但部分研究发现低剂量杀虫剂能刺激害虫蛹质量增加，可能是由于药剂处理淘汰掉体弱个体，存活下来的个体比较强壮，而且药剂延长了幼虫期，减缓了幼虫向蛹的变态发育［33,35］。另外，杀虫剂亚致死剂量在影响害虫生长发育的同时还会造成部分卵、幼虫、蛹等个体形态的改变［36］。杀虫剂对昆虫生长发育的影响，很可能是干扰了昆虫的中枢神经组织的发育所致［37］，但杀虫剂对昆虫生长发育的亚致死效应的具体机制尚未有直接报道。

2.4对害虫抗药性的影响

世界卫生组织（WHO）对昆虫抗药性作了如下定义：昆虫具有耐受杀死正常种群大部分个体的药量的能力在其种群中发展起来的现象。其特点是这种长期由药剂胁迫选择而增大的抗药力具有可遗传性。大量文献表明杀虫剂亚致死剂量有助于害虫抗药性能力的积累和发展，特别是对于那些繁殖速率快、发生世代多的害虫如螨类、蚜虫、小菜蛾等［38］。Nandihalli等［22］研究报道亚致死剂量下的溴氰菊酯、氯氰菊酯和氰戊菊酯引起的棉蚜再猖獗相比推荐使用剂量下更为严重。吴青君研究发现阿维菌素室内对小菜蛾选育10代，就出现抗性趋势［39］；Wang等［40］用LC25的吡虫啉和氰戊菊酯处理蚜虫后，种群增长明显加快。Gong等［41］用LC25的多杀菌素连续处理西花蓟马36代后发现诱导了5.2倍的低水平抗性。但Husesin等［42］发现室内禾谷缢管蚜在溴氰菊酯、甲胺磷和乐果亚致死浓度的连续胁迫下仅产生了轻微的抗性。随着生产、生活中对各种杀虫剂的大量使用，害虫抗药性问题日渐成为一个世界性难题。为此，研究杀虫剂亚致死剂量对害虫抗药性影响意义深远。

3　杀虫剂亚致死剂量的作用机制

3.1诱导增强或抑制害虫体内的酶系

近年来，通过测定解毒酶、保护酶、靶标酶活性等生化分析方法研究杀虫剂的亚致死效应，进而预测害虫种群动态已成为害虫耐药性或抗性监测的重要内容［43-44］。Rumpf等［45］明确提出酶比活力可以作为一种生物标记来测定杀虫剂的亚致死效应。CarE是昆虫体内的重要解毒酶系，害虫可以通过大量产生该酶并与杀虫剂结合，使杀虫剂在到达靶标位点之前被阻断或降解，从而达到解毒的目的［46］。张友军等［46］报道多杀菌素在活体条件下能诱导增强虫体内CarE活性，从而降低了害虫对杀虫剂的敏感度。邢静等［47］研究表明氯虫苯甲酰胺对小菜蛾羧酸酯酶有一定的诱导作用，尤其是用亚致死的氯虫苯甲酰胺连续处理小菜蛾幼虫5代后，其CarE比活力相比对照显著增强。同样，氟虫腈亚致死剂量能诱导增强二化螟CarE比活力，且诱导产生的CarE对底物的亲和力显著降低［48］。GST是对杀虫剂产生代谢抗性的重要酶系［24］。Dhiraj［49］认为GSTs和酯酶（general Esterases, GE）活性的增强与田间茶细蛾的抗药性密切相关。同样，Sarker等［50］和Zhu等［51］研究表明在田间害虫种群体内GE和GST活性相比敏感种群均不同程度增强。另外，溴氰虫酰胺亚致死剂量处理甜菜夜蛾幼虫后，可诱导试虫体内羧酸酯酶活性和谷胱甘肽S-转移酶活性呈先升高、后降低的趋势，具有明显的剂量效应时间效应［32］，可能是由于短时间内药剂摄入量较少，羧酸酯酶和谷胱甘肽S-转移酶被激活参与药剂代谢，之后随取食量增加，酶活性逐渐被抑制。多功能氧化酶是昆虫体内一类重要的氧化代谢酶系，能够参与有机氯、有机磷、氨基甲酸醋、除虫菊酯及其类似物等各种类型杀虫剂的解毒作用，其中O-脱甲基作用是多功能氧化酶代谢杀虫剂的重要途径之一［52］。尹飞等［52］研究了氯虫苯甲酰胺LC50和LC25剂量处理小菜蛾3龄幼虫，MFOs酶活性相比对照受到不同程度的抑制，且表现出一定的浓度和时间效应。目前，杀虫剂亚致死剂量对害虫体内酶活的作用没有统一的定论，原因可能是作用机制不同的杀虫剂对特定解毒酶的影响不同，另外与害虫个体抗药性强弱、杀虫剂摄入量等有直接关系。而且目前多数研究对这些解毒酶活性的测定都是在抗性水平较低或药剂短期胁迫下进行的，因此要明确某种解毒酶是否参与了害虫对特定药剂的抗性，仍需进一步的系统研究。

3.2干扰或刺激增强害虫性信息素通讯系统

昆虫的性信息素通讯系统是昆虫完成两性交配过程的重要环节，具有高度的敏感性与种间特异性［4］。昆虫的性信息素通讯系统虽然具有相对稳定的种间特异性，但是若在杀虫剂持续的选择压力下，其性信息素通讯系统也可能会产生一些变化。早在20世纪80年代，已有研究证实亚致死剂量的扑灭司林（Permathrin）能够影响棉红铃虫雌蛾的求偶行为，以及雄蛾对雌性性信息素的振翅反应［37］。研究表明，雄虫需要神经传递效能通读信息素分子，并将信号传递给效应器；雌虫则是合成和释放性信息素，并受神经、信息素生物合成激活神经肽（pheromone biosynthesis activating neuropeptide, PBANZU）或激素因子的调控［17,53］。目前，关于对菊酯类神经毒剂对蛾类害虫信息素通讯系统作用机制主要认为亚致死剂量的杀虫剂影响雄虫嗅觉感受能力，向中枢神经系统的传递过程中也由于毒剂的干扰使信号失真而形成“乱码”，使雄蛾不能准确识别和获取性信息素信号，因而表现出行为反应率下降或行为的异常；对雌虫则影响性信息素各组分的滴度、比例及求偶和交配行为［17］。研究表明，斜纹夜蛾的幼虫在溴氰菊酯、马拉硫磷和西维因作用后，雄虫在风洞中对雌性性信息素的行为反应能力和定向能力降低，处理试虫的交配成功率明显降低［54］。棉铃虫幼虫在亚致死剂量的复配杀虫剂Bt阿维菌素的胁迫下，其中能够羽化的雌虫在暗期的性信息素释放量显著提升，性信息素不同组分之间比例的变异系数（coefficients of variation, CV）有所增加，且能够羽化的雄虫在风洞内对性信息素的反应有所降低，导致雌虫性信息素释放量下降的机制很可能是影响雌虫体内信息素生物合成激活蛋白（Pheromone Biosynthesis Activating Neuropeptide Receptor, PBANr）的活性［55］。

但另外的研究表明，有些杀虫剂对昆虫雄虫感受性信息素的能力有一定刺激增强作用。这一作用被称为“超敏感”（hypersensitivity）现象［56］。例如梨小食心虫（Cydia molesta）雄虫［20］和苹果蠹蛾［57］，会出现对性信息素的超敏感现象。同样，亚致死剂量的溴氰菊酯处理的亚洲玉米螟种群中很可能存在这样一种互相补偿机制，即处理后的雄虫通过释放更多的性信息素来弥补雄虫对处理雌虫的行为反应能力的下降［58］。研究杀虫剂及亚致死剂量对昆虫性信息素通讯系统的影响，有利于更好的利用昆虫信息素进行害虫防治，以及了解害虫化学防治中，农药大量使用的选择压下对害虫化学通讯系统的分化及其导致的种群分化过程都具有十分重要的意义［59］。

综上所述，杀虫剂亚致死剂量会影响害虫的生长发育、繁殖力、生态行为及生理生化等各方面。一般来说，杀虫剂对害虫的亚致死效应会随着其在害虫体内残留时间的延长而增强，同时受害虫的种类、性别、化学杀虫剂和处理浓度的影响［60］。一些药剂的亚致死剂量能刺激害虫生殖，从而导致害虫的再猖獗［61］，另一些杀虫剂则对害虫的生长发育表现为抑制效应，如：害虫生长减缓，发育历期延长，幼虫体重、蛹重、化蛹率和羽化率等降低，部分药剂还会抑制害虫产卵或发育畸形等。杀虫剂对害虫生态行为的亚致死效应一方面抑制害虫生态行为，另一方面则刺激雌虫释放性信息素或提高雄虫的定向感知能力，对部分昆虫种群有刺激增殖的效应。这种亚致死效应多以生物个体的生物活性、繁殖率及生态行为或种群生命表等方面的参数来评价和评估［62］。有一些研究从害虫体内解毒酶变化来阐明杀虫剂对害虫耐药性及其他各方面行为能力的亚致死影响，也有一些研究从杀虫剂对害虫神经系统及性信息素通讯系统的传递造成了干扰或刺激作用等对不同的现象做出了解释。同时基于害虫体内重要酶系变化制定害虫抗性快速诊断技术有利于害虫抗性风险的早期预警及抗性的综合治理。目前，关于杀虫剂对害虫亚致死效应更多还集中在害虫生物学特性的表象上，而造成杀虫剂对害虫亚致死效应的内在机制仍无法明晰。因此，加强农药亚致死剂量对昆虫种群动态、生态群落影响的系统研究，更深层次探讨杀虫剂亚致死效应的酶动力学、电生理学及分子生物学机制，是害虫可持续治理中一项重要的较复杂课题，同时对于杀虫剂的合理使用，避免或减少其对害虫种群的后续风险积聚及环境毒性和杀虫剂的减量高效化具有积极的意义［49］。

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Research Advances in Sublethal Effect of Pesticide

Quan Linfa, Zhang Huaijiang, Sun Lina, Li Yanyan, Yan Wentao, Yue Qiang, Qiu Guisheng
（Institute of Pomology, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Xingcheng 125100, Liaoning, China）

Abstract:The sublethal effect of pesticides is a complex and important subject in pest management, the ultimate object of the subject is to promote the rational application of chemical pesticides in integrated pest management（IPM）, and realize“pest control with pesticide reduction”. Based on literatures published in recent years, sublethal effects of pesticides on pest growth, fecundity, ecological behavior and resistance were reviewed. The mechanisms of sublethal effect of detoxifying enzyme and sex pheromone communication system were elaborated in this paper, and research prospects of sublethal effect were discussed. Overall, this review aimed at offering basic knowledge of sublethal effect and scientific application of pesticides.

Key words:Sublethal Effects; Pesticide; Pest; Growth Development; Detoxifying Enzyme; Sex Pheromone Communication System

中图分类号：S481+.2

文献标志码：A论文编号：cjas15100014

基金项目：辽宁省苹果科技创新团队“苹果病虫害监测及防控岗位”（2014204004）。

第一作者简介：全林发，女，1991年出生，广东湛江人，在读硕士，研究方向：农业昆虫与害虫防治。

通信地址：125100辽宁省兴城市兴海南街98号中国农业科学院果树研究所，E-mail：lemontree319@126.com。 125100辽宁省兴城市兴海南街98号中国农业科学院果树研究所，Tel：0429-3598118-000000，E-mail：guoshu2008@163.com

通讯作者：仇贵生，男，1973年出生，辽宁兴城人，研究员，研究方向：果树害虫防治。

收稿日期：2015-10-19，修回日期：2016-01-04。