氧化石墨烯抗菌机理研究进展

邵文尧，闫梦文，谢全灵

（1.厦门大学，福建 厦门 361005；2.国家海洋局第三海洋研究所，福建 厦门 361005）

综述与进展

氧化石墨烯抗菌机理研究进展

邵文尧1，闫梦文1，谢全灵2

（1.厦门大学，福建 厦门 361005；2.国家海洋局第三海洋研究所，福建 厦门 361005）

石墨烯自2004年被发现以来便引起全世界广泛关注。由于其热力学、电学和机械强度等方面的特性，在电子、物理、信息、能源和材料领域一直有广泛的应用前景。氧化石墨烯（graphene oxide， GO）作为石墨烯的衍生物，是一种尺寸可调节的新型纳米材料。GO有着独特的生物化学特性，近年来在抗菌方面的研究一直有被报道。其抗菌机理有很多不同版本的研究报道，但对于其真正的抗菌机理一直未被阐述清楚，且存在争议。本文综述及回顾了近年对于GO抗菌机理的不同描述，包括物理破坏理论（包括边缘切割和机械包裹）、过氧化作用理论和磷脂分子抽提破坏理论，并对未来机理研究作了展望。

氧化石墨烯；GO；抗菌；机理；综述

石墨烯是碳原子以sp2杂化形成的六角形蜂巢状二维纳米材料。英国Manchester大学的Novoselov和Geim等人通过微机械剥离法于2004年首次获得单层石墨烯［1］，它的厚度仅为1个碳原子，是世界上已知最薄的材料。氧化石墨烯作为石墨烯的衍生物，一般由石墨经强酸氧化制得。单层GO表面含有大量-OH基团，而片层边缘处则有很多-COOH基团［2］。GO拥有的大量含氧活性基团使其水溶性和表面活性明显优于石墨烯，因此开拓了其在生物医学领域应用的优势［3］。

作为一种尺寸可调的新型纳米材料，GO在抗菌方面的应用也日渐引起关注。2010年由中国科学院上海应用物理所黄庆林课题组［3］首次提出GO的抗菌作用。纳米型的抗菌材料一般是基于纳米材料本身的特性，如较大的比表面和较小的颗粒数，使得颗粒表面键态失调而出现很多活性中心，这些活性中心对氧原子、氧自由基有很强的吸附能力，从而达到抗菌目的。虽然纳米材料抗菌机理目前未被完全清晰地描述，像纳米银和C60这两种纳米材料的抗菌活性甚至存在相反解释［5］，但其大致情况如下:一般金属纳米颗粒的抗菌机理是通过金属的强氧化能力破坏细胞代谢作用，阻止了微生物繁殖。纳米氧化物如TiO2和ZnO2等的抗菌机理主要是基于光催化机理，当金属氧化物被光照后产生电子-空穴对，与空气中的水和氧结合生成羟基自由基·OH和超氧化物阴离子自由基·O2，这两种自由基均具有较强的氧化活性，能够与细菌内的有机物及其分泌的毒素作用，破坏其繁殖，减少细菌的生命力，同时能攻克细菌和外层细胞，穿透细胞膜，破坏细菌的细胞膜结构，从而彻底杀灭细菌［6］。

氧化石墨烯作为纳米材料的一员，其抗菌机理一直有被报道，但就像很多纳米材料一样，目前还是没有统一意见，并且有些报道表示氧化石墨烯可以促进细胞生长［7］。但与纳米材料成员相似，氧化石墨烯的抗菌机理报道一般归结于氧化石墨烯与细胞膜表面直接接触从而破坏、氧化内部代谢物质等原因。具体可以总结出几个理论:物理破坏理论（包括边缘切割和机械包裹）、氧化应激理论和磷脂分子抽提破坏理论。

对氧化石墨烯抗菌机理的研究可以帮助科学家更加深入地了解氧化石墨烯的性质，以期根据其特征设计出更好的抗菌材料。下面对几种理论分别作介绍。

1 机械破坏理论

Hu Wenbing等人［8］在2011年发表的文献中，用胎牛血清蛋白（FBS）和牛血清蛋白（BSA）包裹住氧化石墨烯颗粒使其无法与细胞直接接触，从而反证明出GO胞毒性是通过与细胞的直接接触获得。在实验中他们证明GO对细胞的胞毒性是几乎不随时间变化的，从而对GO造成细胞氧化损伤这一原先机理［9-10］提出了质疑。他们在实验中对不同温度下（4℃和37℃）的细胞通透性进行表征，进一步证明了细胞与GO直接接触造成其物理损伤。实验发现暴露在被FBS或BSA包裹的GO下的细胞的通透性要好于直接暴露在GO下的细胞，而且4℃直接与GO接触的细胞要比37℃与GO直接接触的细胞通透性要好，但正常情况下4℃细胞膜的通透性要比37℃的差，所以这间接表明GO是与细胞膜表面作用改变了膜的完整性［11］。在接下来的研究中这种与膜的直接接触抑菌机理包括机械包裹和边缘切割两类。

1.1 机械包裹

这种抗菌机制主要是在菌悬液中发现的。2010年中国科学院上海应用物理所黄庆林课题组首次发现氧化石墨烯悬液与大肠杆菌作用2h后抑菌率达90%以上。O.Akahavan等人［12］在其2011年发表的文献中进一步探讨并指出氧化石墨烯抗菌的机理，他们认为在悬液中，大量聚合的片层氧化石墨烯把细菌包裹起来使其与外界环境隔离无法吸取营养，从而抑制细菌的生长。在实验中，由改进的Hummers法制备的［13］单层氧化石墨烯片层（graphene oxide sheets， GOS）被分散在一定浓度的大肠杆菌菌悬液中，然后加入N-乙酰-5-甲氧基色胺（melatonin）来还原氧化石墨烯（还原性的氧化石墨烯有很大的连续单层结构，但还保留有很多含氧官能团）。在原子力显微镜（AFM）的观测下发现，4～8个nm片层厚度的氧化石墨烯能很好地覆盖在细菌表面，这意味着GOS可以包裹住大肠杆菌。为进一步证明细菌被困在了GOS中，他们用不同浓度梯度的GOS并往里面加细菌的营养物葡萄糖来表征大肠杆菌浓度变化，结果表明当不存在褪黑素来制备出大尺寸的GOS时，GOS浓度变化对抑菌性是很不明显的。Oscar N. Ruiz等人报告过，小尺寸氧化石墨烯在悬液中可以作为一种凝结核吸附溶液中的营养物质，避免了其与菌种的直接接触从而没有明显抑菌效果。Hui Liwei等人［14］也证明，若GO吸附很多其他无关物质会降低其抗菌活性。在实验中他们比较了在等渗盐溶液［15］和有LB培养基物质的悬液中GO对大肠杆菌的生长抑制情况，结果表明10%的LB浓度会让GO的抑菌效果完全消失，而且会观测到100倍的细菌生长数量。因为氧化石墨烯已经被报道了对很多生物小分子有吸附作用［16-17］，所以他们假设LB培养基中的营养物质是导致GO失去抗菌性的原因。

Chen Juanni等人［18］于2014年发表的一篇文献认为，氧化石墨烯的抗菌机理是来源于机械的包裹。不过他们提出了其他的假设，认为氧化石墨烯是通过包裹、缠绕住微生物，造成其膜电位的降低或电解质的泄漏从而达到抗菌的目的。在实验中，他们用了两种细菌病原体和两种真菌孢子与GO接触后，在扫描电镜（SEM）的检测下，发现这些细菌病原体都被GO包裹住或者刺到了，导致其细胞变得畸形，而几微米长的真菌孢子则被GO缠绕住了。于是他们假设GO对细菌病原体的抑制作用可能是来源于对其膜基质完整性的破坏，而这会表现在膜电位的改变上。为验证膜电位的改变，他们用流式细胞仪观测红绿荧光密度比的变化，结果发现在与不同浓度GO作用后，其密度比发生了很大变化，高浓度的GO作用完后其密度比变化更明显，这表明GO确实破坏了细菌病原体的膜完整性。在对真菌孢子电解质量进行检测后发现，在500μg·mL-1的GO与真菌孢子作用300min后，50%以上的电解质都泄漏出去了，而电解质是让真菌孢子发芽很重要的物质，所以这种泄漏会有效抑制其生长繁殖。在后期的研究中［19］他们发现，GO确实是通过大面积薄尺寸的片层包裹并困住这些微生物，然后在SEM下发现它们最后都被聚集成块状。而J.Katoch等人［20］的实验也表明，GO与细胞膜磷脂双分子层间的电荷作用是造成微生物容易被包裹住的主要原因。

1.2 边缘切割

2010年Omid.Akahavan等人［21］发表的论文认为，氧化石墨烯对细菌的破坏是由于其锋利的边缘对细菌进行物理切割，破坏了细菌的细胞膜从而达到抑菌作用。他们首先用电泳沉积法（Electrophoretic deposition，EFD）在基底上沉积GO得到了氧化石墨烯纳米纸墙（GONWs），然后用肼蒸气还原得到了还原的氧化石墨烯纳米纸墙GONWs、rGONWs，这两种物质在TEM下，GONWs表现出边缘有很多皱褶并且很多是垂直沉积在基底上的，而rGONWs则是很平坦的结构，没有太多突起结构。他们用滴加革兰氏阴性（G+）和革兰式阳性（G-）两种细菌于两种纸墙上的方式来实现细菌与GO/rGO作用，结果表明，在适当的接触时间后，发现GONWs有很强的抑菌率，而rGONWs则效果比较差，而且G+的死亡率要比G-高出许多。因为G-有外膜而G+没有外膜，加上扫描电镜的结果，他们推测可能是GO锋利的边缘导致其对细菌细胞膜的破坏。于是他们通过RNA的流出量来检测细菌细胞膜的破坏程度，发现RNA的浓度在与GONWs和rGONWs接触后的菌悬液中都是很高的，进一步证明GO是用其边缘对细菌细菌细胞膜的破坏来达到抑菌目的。Chen Juanni等人［22］紧跟其后，在2013年发表了一篇文章，也用类似的方法证明了GO对细胞膜物理破坏的作用，并且采用紫外（Ultra-violet，UV）的手段表征了细菌细胞的DNA和RNA流出物，其结果与Akahavan当初所发表的一致。Tu等人［23］于2013年利用计算机模拟技术，也证明了边缘切割破坏膜完整性这一机理的正确性。

但在2014年Li J.［24］和Hui L.的课题组发表的文章认为，GO的边缘并不是其抑菌的原因。他们在GO的悬液中给GO蒙上一层基底（basal plane），从而使GO的边缘部分无法与细菌直接接触，但GO依然表现出抑菌效果，所以他们认为，GO边缘切割并不是其抑菌机理。J.D.Mangadlao等人［25］于2015年发表的论文进一步在固定平面上证明，边缘切割并不是GO抑菌的机理之一。他们用Langmuir-Blodgett沉积法［26-27］将GO大面积连续地沉积在一个平面并固定住，这样GO的边缘部分在平面上是很少的并且是固定的。实验结果表明，这样形态的GO依然有很好的抑菌效果，从而证明了Li J.和Hui L.两人的观点。

2 氧化应激理论

石墨烯一族纳米材料基于氧化应激形成的胞毒性或抑菌性机理早年一直有被报道。Zhang Y.B.等人［28］于2010年有报道过石墨烯的胞毒性是基于氧化应激。氧化应激也被认为是碳纳米管（Carbon nanotubes， CNTs）和C60主要的抑菌机理［5］。一般而言，石墨烯一族导致氧化应激的机理分几种情况:第一种就是通过产生活性氧簇（ROS）引起氧化应激，这是由Zhang Y.B.等人提出的。第二种就是独立于ROS的一种氧化应激反应，石墨烯一族材料会通过破坏或氧化细胞内的结构或组分来扰乱微生物代谢进程，这种机理在C60中已经发现［29］。2011年Liu Shaobin等人［15］基于以上知识背景提出了GO基于氧化应激的抑菌机理。实验中他们用大肠杆菌作为实验对象，考察了GO与大肠杆菌（E.coli）在盐溶液中卵化不同时间和GO浓度对大肠杆菌的影响。结果表明GO对E.coli的抑菌率随时间的增加而增加，随GO浓度的增加而增加。于是仿照Vecitis，C.D.［30］对单层碳纳米管（SWCNTs）抑菌机理的步骤，提出了GO的抑菌三步骤:1） E.coli在卵化过程中与GO直接接触；2） E.coli与GO的接触造成其膜损伤；3）GO造成E.coli产生氧化应激反应，氧化其内部物质使其迅速衰亡。为了证明GO确实能让微生物产生氧化应激，他们做了几个实验。第一个是用XTT方法［31］检测溶液中是否会产生过氧根来促进细胞氧化，结果表明产生量很少并且也不是随时间变化的。第二个他们用GSH来表征溶液中的氧化机制［28］。GSH是一种有巯基的三肽物质，它是抗氧化的，如果溶液中氧化物质很多，巯基（-SH）就会被氧化成（-S-S-）。实验结果表明确实有部分GSH被氧化，因此证明GO确实可以产生氧化基团让微生物产生氧化应激。但实验中有一个未解决的问题是:在把rGO与GO作比较时发现，rGO的抑菌效果明显比GO差，但是rGO氧化GSH的效果却比GO强很多。

2012年Gurunathan等人［32］发表文章支持氧化应激这一抑菌机理。他们用假单胞菌与GO作用，考察了GO浓度和作用时间对抑菌的影响，结果与Liu Shaobin等的一致。他们后来用硝基蓝四氮唑（NBT）考察GO溶液中ROS的水平。由于H2O2可以诱导ROS的产生，所以他们在相同条件下又考察了H2O2在溶液诱导产生ROS的水平，发现H2O2产生ROS的水平要更高，这表明GO应该不是产生H2O2来诱导ROS产生从而导致细胞氧化应激。接下来他们又将GSH注入细胞体内考察这样会不会减少假单胞菌的死亡率，结果表明确实可以有效减少其死亡率。这可以很好地证明GO确实会造成微生物氧化应激反应。Viraka Nellore等人［33］于2015年发表的文章也支持氧化应激这一抗菌机制并进一步提出小尺寸GO由于活性更强所以产生的刺激氧化活性能力更强。Krishnamoorthy等人［20］证明了氧化石墨烯可以通过脂质的过氧化作用来达到抑菌目的，这间接证明了GO的抑菌机理与微生物的氧化应激有关。

3 磷脂抽提理论

2010年一项分子模拟实验表明，小尺寸的GOS（约5.9×6.2 nm2）可以被含有磷脂的细胞膜套住，间接意味着GOS可以与细胞作用［34］。Tu Yusong等人于2013年在Nature nanotechnology上提出了GO抑菌新机理:通过大规模直接抽提细胞膜上的磷脂分子来破坏细胞膜从而杀死细菌。他们以E.coli作为研究对象，在透射电镜（TEM）下观察到了E.coli细胞膜被破坏的三个阶段:第一阶段是E.coli在低GO浓度下，短时间内可以表现出较完整的细胞膜结构。第二阶段是E.coli部分细胞膜被破坏，显现出比较稀疏的磷脂密度。第三阶段是E.coli细胞完整性失去，表现在细胞膜被严重破坏，胞内基质大量外泄。他们用计算机分子模拟方式指出，GO的二维平面结构可以通过范德华力和强疏水力与细胞膜上的磷脂分子产生强作用力，最后磷脂被吸附到了GO的表面。这对GO的抗菌机理做出了新解释。Liu.X［35］于2015年进一步研究了GO与磷脂双分子层的作用关系。在实验中他们用石英晶体微天平（QCM-D）［36］来研究GO对磷脂膜层的吸附倾向和GO-磷脂膜在液体环境中的吸附反转能力。结果表明GO确实对磷脂有抽提作用，并且这种对磷脂的抽提是与尺寸有关的，尺寸越大，效果越好。

4 总结与展望

本文总结了近年来对氧化石墨烯抗菌机理的研究进展，氧化石墨烯作为一种新型纳米材料，研究表明其有很优异的抗菌性能。而氧化石墨烯的抗菌机理围绕着几种理论在近年来被持续报道，其中比较多的是机械包裹、边缘切割、氧化应激和磷脂抽提这几种。这些理论的验证手段都不太一致，导致虽然一些文献可以很好地证明一种理论，但是这几种理论并不能很好地统一起来。比较不统一的就是有关GO尺寸对抗菌的影响，机械包裹和磷脂抽提理论表明尺寸越大的GO能表现出更好的抗菌能力，而边缘切割和氧化应激理论则认为GO尺寸越小抗菌效果越好。可以说GO作为一种很有市场前景的新型纳米材料将来在生物医药领域方面的应用将会增多，而对其抑菌性的研究也可能会使其作为一种新型抗生素剂对抗目前的一些耐药菌，因此深入研究其抗菌机理，以期更好去使用这种材料显得很必要。

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Process in Antimicrobial Mechanisms of Graphene Oxide

SHAO Wen-yao1， YAN Meng-wen1， XIE Quan-ling2
（1. Xiamen University， Xiamen 361005， China； 2. Third Institute of Oceanography， State Oceanic Adiministration， Xiamen 361005， China）

Graphene had attracted worldwide attention since its discovery in 2004. Its electrical， thermodynamical， mechanical and other aspects of the characteristics made it possible to apply in a wide range of fi elds included electronics， physics， information，energy， materials and etc. Graphene oxide（GO）， as one of the derivatives of graphene， was a new nanomaterial with adjustable size. GO has unique biochemical characters， and had been reported to be a good antimicrobial materials in many different researches. Though some antibacterial mechanisms of GO had been reported， the truth was still vague and some were even controversial. So this review just focued on different antimicrobial mechanisms of GO in the past few years， included physical damage theories （edge cutting and mechanical wrapping）， oxidative stress theory， and molecular extraction and damage theory. In the end， there was a prospect for the future in this area.

graphene oxide； GO； antimicrobial； mechanism； review

TQ 127.1

A

1671-9905（2016）10-0032-05

国家自然科学基金（21406185）；福建省科技计划重点项目（2014H0017）；国家海洋局第三海洋研究所基本科研业务费专项资金资助项目（2013015）

通讯联系人：谢全灵，男，高级工程师，研究方向:膜材料制备及应用、天然产物应用开发； 邵文尧，男，工程师，研究方向:膜材料制备及应用、纳米功能材料的制备及应用、天然产物应用开发。电话:0592-2188848，E-mail: wyshao@xmu.edu.cn

2016-08-18