家蚕等昆虫贮存蛋白的研究进展

侯成香 覃光星 郭锡杰

(江苏科技大学蚕业研究所，江苏镇江 212018)

家蚕等昆虫贮存蛋白的研究进展

侯成香 覃光星 郭锡杰

(江苏科技大学蚕业研究所，江苏镇江 212018)

介绍了家蚕等昆虫贮存蛋白的种类、结构和分子量，贮存蛋白在家蚕等不同昆虫体内的表达差异及调控研究进展;总结了家蚕等昆虫贮存蛋白所具有的作为蛋白质与氨基酸的储存库、参与昆虫新表皮的形成、载体运输、抗逆免疫，以及参与卵的形成和成虫蛋白的合成等功能;展望了家蚕等昆虫贮存蛋白今后的研究应用方向。

昆虫;家蚕;贮存蛋白;脂肪体;血淋巴

昆虫拥有开放式的循环系统，血淋巴是其体内组织、器官进行物质交换的媒介，其中含有贮存蛋白(storage protein，SP)等大量可溶性蛋白质。贮存蛋白，是昆虫体内的一种特异性蛋白，一般在幼虫末龄或倒数第2龄期的脂肪体内大量合成并进入血淋巴;在化蛹前被脂肪体选择性吸收，以蛋白颗粒的形式贮存于脂肪体中;在隐成虫期水解、为成虫的生长发育等生理活动提供各种必须氨基酸，故被称为贮存蛋白［1］。在昆虫可溶性血蛋白中贮存蛋白的含量最高达60%;该蛋白为昆虫在氨基酸的储存与正常代谢(如蜕皮、变态及卵壳形成等)之间提供了一个缓冲环节，对昆虫的生长发育、免疫等生理功能起着重要的调节作用［1］。

自20世纪60年代在红头丽蝇中发现贮存蛋白后，鳞翅目、直翅目、半翅目、双翅目等昆虫也有相关报道［2－3］。贮存蛋白普遍存在于昆虫血淋巴中，因此对其分类、表达、调控及功能等方面的研究对进一步了解昆虫体内的物质代谢、能量转化与利用、免疫等功能具有重要的意义。本文就昆虫贮存蛋白的分类、表达、调控及功能展开论述，供同仁参考。

1 昆虫贮存蛋白的分类

贮存蛋白具有明显的多样性，依据其氨基酸组成、进化史、功能等可将其分为以下几类:第1类，鳞翅目、双翅目、鞘翅目等昆虫的芳基贮存蛋白(酪氨酸和苯丙氨酸的含量超过15%)，是一类常见的贮存蛋白;第2类，双翅目幼虫贮存蛋白2，与芳基贮存蛋白在进化上无关，但合成过程相似、数量少;第3类，鳞翅目昆虫的富甲硫氨酸蛋白(甲硫氨酸含量超过4%);第4类，主要存在于保幼激素浓度低的幼虫末龄期的保幼激素抑制蛋白;第5类，先后在烟草夜蛾、大蜡螟等昆虫中发现的核黄素结合蛋白;第6类，极高密度脂蛋白，该类蛋白具有蓝色与密度极高2大特征;第7类，富酪氨酸蛋白，该类蛋白中酪氨酸含量高达27%，仅在化蛹前的幼虫体内合成并积累［4］。

尽管贮存蛋白曾被看作是幼虫特异性蛋白，但不完全变态昆虫在幼虫期与成虫期均有表达，这2个时期的贮存蛋白分别被称为幼虫特异性贮存蛋白与成虫持续性贮存蛋白;不同于完全变态昆虫中贮存蛋白在幼虫期急剧表达及高浓度的状况，不完全变态昆虫如蚜虫，其贮存蛋白在若蚜期与成虫期积累程度与含量无明显变化［5］。因此，完全变态与不完全变态昆虫中贮存蛋白的结构、功能等方面的异同有待于进一步研究。

贮存蛋白大都属于六聚体蛋白家族，由6个相同或相似的分子量为70～90 kD的亚基组成，其分子量约为500 kD;家蚕芳基蛋白由2种异源六聚体BmSP2与BmSP3以3∶3的比例组合而成［6］。进化上昆虫贮存蛋白与节肢动物的血蓝素和酚氧化酶(prophenoloxidase，PPO)前体、双翅目的贮存蛋白受体属于同一个家族，其中贮存蛋白因丧失了Cu2+连接位点而不具有输氧功能;在这个家族中，PPO是起源蛋白，血蓝素紧随其后进化，贮存蛋白则从血蓝素中进化而来［7］。

目前报道的家蚕具有贮存功能的蛋白主要有富甲硫氨酸蛋白的BmSP1、芳基贮存蛋白BmSP2与BmSP3、30K蛋白等［8－9］。其中30K蛋白属于鳞翅目昆虫低分子量载脂蛋白家族，是末龄幼虫与蛹血淋巴中含量较高的一类蛋白，也是胚胎中的卵黄原蛋白的重要组成部分。家蚕中目前已经鉴定了46个30K蛋白，根据结构可以将其分为3个亚家族:典型30K蛋白、富含丝氨酸和苏氨酸的30K蛋白、ENT肽结合蛋白。

2 昆虫贮存蛋白的表达与调控

2.1 昆虫贮存蛋白的表达

昆虫中，贮存蛋白主要在脂肪体中合成、表达，但其转录本在诸如表皮、中肠、脑及生殖腺等组织中也有表达。一般变态昆虫的幼虫在末龄或倒数第2龄期阶段的脂肪体中大量合成贮存蛋白，随后将之分泌到血淋巴中并积累到一个很高的浓度，化蛹时由特异性的贮存蛋白受体调节、通过内吞的方式被脂肪体选择性摄取、在细胞内形成贮存蛋白颗粒，为成虫器官、组织的形成提供氨基酸来源。

不同昆虫中贮存蛋白的表达状况存在差异。如在印度谷螟［10］、果蝇［11］体内，幼虫早期阶段贮存蛋白的表达水平很低，从3龄开始表达量迅速上升，至末龄最后阶段达到峰值;然后从预蛹期表达水平开始下降，至成虫期降到最低水平。这些昆虫的贮存蛋白在幼虫发育的早期阶段就能检测到，而在烟草天蛾［12］及家蚕［13］等昆虫体内，仅在幼虫发育的后期阶段才特异性地出现。

家蚕的贮存蛋白从4龄末期在脂肪体中开始合成并分泌到血淋巴中，血淋巴中该蛋白的浓度在5龄初期便不断上升，至吐丝期达到峰值，随后浓度逐渐降低，同时脂肪体中该蛋白的浓度则不断上升，直到蛹的中后期逐渐水解。尽管家蚕的贮存蛋白具有相似的表达模式，但它们之间仍然有一些区别，如BmSP1具有明显的性特异性，即在雌蚕中表达量很大、雄蚕中几乎不表达;而BmSP2与BmSP3虽然不是雌性幼虫特异性蛋白，但雌蚕中的表达量仍然明显大于雄蚕。

30K蛋白也是由脂肪体合成、分泌进入血淋巴，但在幼虫期和成虫期都有表达;尽管家蚕的各30K蛋白表达的提升水平、起始时间及持续时间等方面存在差异，但总体上是协同调控的［9］。家蚕贮存蛋白与30K蛋白除了均具有贮存功能和在家蚕基因组中的排列具有相同的线性关系外，两者间还有一些差异。如蛹期血淋巴中30K蛋白减少时，生殖腺中的量增加，而贮存蛋白则是脂肪体中的量增加;大多数家蚕30K蛋白基因位于nscaf2795重叠群的970 kbp区域内，而家蚕贮存蛋白基因位于 scaffold17上［9，12］。

2.2 昆虫贮存蛋白表达的调控

尽管贮存类蛋白在昆虫发育中具有多重功能［13］，且家蚕芳基蛋白的晶体结构也已阐明［6］;然而其调控机制仍不明确。有研究表明，昆虫20－羟基蜕皮激素(20－hydroxyecdysone，20E)、保幼激素(juvenile hormone，JH)在贮存蛋白的表达调控中起了重要作用［14－18］。

米蛾中，20E调控了脂肪体中含芳基蛋白在内的贮存蛋白的表达、增加了该蛋白在转录与蛋白水平上的表达［14］;在分析米蛾［14］、烟草天蛾［15］的贮存蛋白基因时发现，这些基因的启动子中存在蜕皮激素应答元件(ecdysone response element，ERE)、且ERE是核因子连接物;说明20E可能具有促进核因子、蜕皮激素受体等的连接，再连接到ERE上，进而以不同的蜕皮激素应答基因调控芳基蛋白的表达［16］。JH强烈抑制了富蛋氨酸类贮存蛋白的表达，但对芳基蛋白的表达无影响［17－18］。

家蚕30K蛋白的合成可能受其体内保幼激素的影响，因为摘去家蚕幼虫中能分泌保幼激素的咽侧体后，其血淋巴中30K蛋白的表达量会迅速上升;另外，从蚁蚕到4龄末期的家蚕血淋巴中检测不到30K蛋白，但在保幼激素含量开始迅速降低的5龄起蚕体内，30K蛋白的浓度迅速升高［19－20］。

3 昆虫贮存蛋白的功能

昆虫贮存蛋白具有多样性，不同物种的贮存蛋白之间存在差异，同一物种也能合成1～5种不同的贮存蛋白，且不管是同一物种的不同贮存蛋白还是不同物种的贮存蛋白的同源物之间，其合成模式、积累、使用方式等方面也存在差异，这导致了这些贮存蛋白的功能存在差异。它们不仅可作为昆虫变态时氨基酸和能量的储存库，也可以作为激素的载体以调控白蚁等群居昆虫的等级制度［21］，还具有参与表皮合成、性腺成熟、卵的产生及免疫等功能［1，13，22－23］。

3.1 蛋白质与氨基酸的储存库

MUNN等［2］发现正在取食的红头丽蝇幼虫能合成名为“丽蝇蛋白”的贮存蛋白，且以蛋白晶体的形式储存在蛹脂肪体细胞中，成虫期几乎全部降解为氨基酸;因此认为，该蛋白可能是以蛋白质和氨基酸储存库的方式起作用，其降解所得的寡肽或游离氨基酸为成虫发育、生殖所利用。小菜蛾中也有类似的情况:从幼虫末期逐渐大量表达贮存蛋白，在蛹的早期阶段贮存蛋白含量达到峰值，随后逐渐降低，雌蛹在羽化蜕皮4 h时贮存蛋白含量迅速上升至峰值的2/3左右，随后再继续下降［24］。

3.2 参与昆虫新表皮的形成

应用放射性技术研究发现，昆虫体内的贮存蛋白参与其表皮的形成［25－26］。LEVENBOOK等［26］将含放射性标记14C的苯丙氨酸注入到末龄红头丽蝇体内，SDS－PAGE和放射自显影研究发现，在7日龄幼虫与蛹壳中均检测到了未经降解而直接进入表皮的丽蝇蛋白;另外，运用电泳、放射性标记等技术手段发现红头丽蝇、烟草天蛾等昆虫的芳基贮存蛋白参与了表皮、肠、围食膜、气管、马氏管等含几丁质的组织的构建。

3.3 载体运输功能

昆虫贮存蛋白在体内亲脂性物质的运输中具有重要作用。用亚致死剂量的拟除虫菊酯处理小菜蛾的雌性幼虫后，其体内贮存蛋白的mRNA表达量明显增高［27］。HAUNERL等［28］用等电聚焦技术研究发现:棉铃虫体内的2种贮存蛋白(即载脂贮存蛋白与芳基贮存蛋白)均能与疏水性杀虫剂结合，并将其输送到靶组织中，其中载脂贮存蛋白能非特异性地结合疏水性杀虫剂，而芳基贮存蛋白与中等极性的杀虫剂的结合能力很强;载脂贮存蛋白中含有大量的脂类成分，主要将杀虫剂溶解在其脂类成分中再进行输送，而芳基贮存蛋白的氨基酸与糖基残基可能构成了它与杀虫剂的结合位点。

家蚕30K蛋白不仅能输送甘油二酯、胆固醇、类胡萝卜素等成分，也可以运送体内非极性最强的石蜡，为防止家蚕体表干燥、适应外界环境起着重要作用。

3.4 免疫功能

在昆虫发育进程中，贮存蛋白扮演了一个很复杂的角色。它可能作为环境和营养应答因子以帮助生物体在营养、疾病压力下存活［21］，同时也具有免疫等功能［1，7］。

库蚊与棉铃虫在应对细菌侵染的过程中，产生了可继代的抗性个体;在这些抗性个体的血清中发现了有促凝集、可诱导的贮存蛋白［23，29］，且这些蛋白可能是库蚊抗性产生并遗传、继代的原因［23］;贮存蛋白被脂肪体吸收时需要特定的受体，而库蚊抗性的产生正是由于其功能受体丧失了中肠上皮细胞上的连接位点［30］。在苏云金杆菌处理的烟芽夜蛾幼虫体内，贮存蛋白表达时Cry毒素(苏云金杆菌分泌的毒素)的毒力降低了;且该蛋白在Cry毒素损伤的中肠的再生中有一定的潜能，而中肠的再生是昆虫应对Cry毒素的抗性机制［22］。这些实验证实了免疫诱导与昆虫贮存蛋白的高水平表达有关。

在抵御细菌侵染的过程中，贮存蛋白的高表达现象不仅出现在双翅目、鳞翅目昆虫中，也出现在半翅目昆虫中［31］。螺原体侵染叶蝉时，编码贮存蛋白的基因上调表达;RNA干扰(RNA inteference，RNAi)抑制贮存蛋白基因的表达导致了类过氧化物酶(peroxidase，PO)活性的显著降低及感染叶蝉死亡率的增高，说明贮存蛋白与被感染叶蝉体内的PO活性及被感染宿主的存活率有关。该蛋白可能在其中扮演了一个双重角色，即为螺原体和宿主细胞提供能量和氨基酸，以及促进宿主体内PO活性的作用。

昆虫贮存蛋白应对细菌侵染时会上调表达，在应对真菌侵染时表达量也会增高。大蜡蛾应对较高浓度的真菌孢子(105个/μL)侵染时，宿主的细胞和体液免疫被诱发，表现为血细胞密度的增加及连接到孢子或菌丝上的芳基贮存蛋白、载脂蛋白等表达量显著增高［32］。这表明昆虫能“感觉”到微生物侵染的程度并作出“适度”应答以确保存活。

家蚕30K蛋白能与真菌表面的葡聚糖连接，并参与PPO的激活从而干扰被注入家蚕蛹体内的真菌菌丝的生长，这表明30K蛋白可能参与了家蚕免疫［33］。KIM等［34］发现家蚕30K蛋白的过表达可抑制细胞的凋亡，以延长宿主细胞的存活时间;但不同的30K蛋白对提高宿主细胞的存活能力有不同的效果［35］。

很多研究表明，昆虫在应答病原物侵染时其贮存蛋白的表达量上调;但在一些昆虫中发现外源物入侵时该类蛋白表达量降低，一般认为昆虫应答微生物的侵染对宿主来说代价高昂，因为它需要利用内源性资源，如特异性的贮存蛋白和与生殖能力相关的基因转录，以通过抑制代谢、营养贮存、生殖等生物过程中的相关基因的表达，作为免疫基因表达的代价，最终在代谢和免疫之间达到一个平衡，来维持机体的自身平衡［36－37］。

3.5 其他功能

OGAWA等［38］发现雌性家蚕体内富甲硫氨酸贮存蛋白中的大量蛋氨酸被用于构造卵壳、转化为其它氨基酸，参与卵的发育。PAN等［22］发现，贮存蛋白尽管在成分与抗原上有分歧，但在利用上都参与卵的形成和成虫组织蛋白的合成。

KOOPMSNSCHAP等［39］研究发现，马铃薯甲虫的芳基贮存蛋白对昆虫成虫的发育有一定的滞育作用。而在红萤火虫成虫体内，滞育个体中贮存蛋白的含量明显高于同时期的非滞育个体［40］。

大部分的富含丝氨酸和苏氨酸的30K蛋白基因也有一定的性特异性，即在精巢中大量表达而卵巢中几乎不表达，可能与精子形成或受精过程有关;另外，30K蛋白在胚胎发育后期被吞入胚胎肠腔，并在其内水解，为蚁蚕的孵化提供能量［9］。

4 展望

贮存蛋白是一类从功能上进行分类的蛋白，该类蛋白经历了幼虫、蛹、成虫阶段，为昆虫的生长发育、变态、繁殖等生理功能提供氨基酸来源;同时，由于它具有较高的可诱导性、抵御外源物的特性及发育时期的独特性，且与昆虫发育、繁殖、免疫抗性关系密切，也是研究昆虫进化、生长发育及变态期蛋白质合成、代谢、功能、基因调控、性别与营养机制等方面的很好的模式分子。

目前在昆虫贮存蛋白的研究领域中，合成与选择性摄取以及从mRNA水平上揭示其表达的时期、性别和组织特异性方面研究得比较多，而对其调控机制、降解机制和降解后游离氨基酸合成新蛋白的具体过程等方面的研究较少。因此，从分子水平探究贮存蛋白的表达调控、激素调控、免疫等重要生理过程的关系是今后该类蛋白的重要研究方向。此外，作为亲脂性杀虫剂的载体，将杀虫剂输送到靶器官等方面的研究，对了解杀虫剂的作用机制和害虫防治也有重大意义。

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S881.2

B

1007－0982(2016)04－0001－05

10.16839/j.cnki.zgcy.2016.04.001

2016－07－20;接受日期:2016－09－08

国家自然科学基金(编号 2735011202、31672358);江苏省自然科学基金(编号BK20161364)。

第1作者信息:侯成香(1972—)，女，安徽马鞍山，博士，副研究员。Tel:0511－85616550，E-mail:cxhou587@163.com