壳寡糖控制果蔬采后病害及诱导抗病性研究进展

闫佳琪，张忆楠，赵玉梅，曹建康，姜微波

（中国农业大学食品科学与营养工程学院，北京 100083）

壳寡糖控制果蔬采后病害及诱导抗病性研究进展

闫佳琪，张忆楠，赵玉梅，曹建康*，姜微波

（中国农业大学食品科学与营养工程学院，北京 100083）

壳寡糖（oligochitosan，OCH）是一类由N-乙酰氨基葡萄糖或氨基葡萄糖通过β-1,4-糖苷键连接起来的低聚合度水溶性的氨基葡聚糖，在农业、食品、医药等领域具有广泛用途。本文综述了OCH对果蔬采后病原菌生长的抑制活性，以及OCH相对分子质量和使用浓度对其抑菌活性的影响。进一步综述了OCH对采后病害的控制作用，对果蔬诱导抗病性、活性氧代谢和抗病相关酶活性的影响。OCH是一种对环境友好的、生物源采后病害诱导剂。OCH及其复配处理在果蔬采后病害防治方面将具有重要应用前景。

壳寡糖；果蔬；抑菌活性；采后病害；诱导抗病性

壳寡糖（oligochitosan，OCH）是由壳聚糖经过部分水解而得到的产物，由2～10 个N-乙酰氨基葡萄糖或氨基葡萄糖通过β-1,4-糖苷键连接而成的低聚糖[1-2]。与壳聚糖相比，OCH具有黏度低、水溶性好、易被生物体吸收等优点，因此具有更多的生物活性和生理功能，在生物化工、医疗保健、食品加工、农业生产等领域得到广泛的应用。研究表明，OCH不仅具有广谱的抑菌活性，还可诱导果蔬对病原菌侵染的抗病性，从而抑制采后病害和减少腐烂损失[3-16]。OCH还能够通过抑制果蔬呼吸代谢、阻止水分的散失、保持果实硬度、推迟转色、延缓可溶性固形物、抗坏血酸和可滴定酸等含量的下降，从而改善贮藏品质[13-22]。因此，OCH在果蔬贮藏保鲜和病害控制方面具有广阔的应用前景。曾有学者报道过OCH诱导植物抗病性的综述[1-2,23-24]，但至今尚未见到有关OCH抑制采后病原菌生长、控制果蔬采后病害和诱导抗病性的综述。

1 OCH对果蔬病原菌的抑制作用

离体实验研究表明，OCH能对多种果蔬采后病原菌的生长产生抑制作用（表1）。但是，由于受到制备工艺、聚合度（degree of polymerization，DP）、相对分子质量（molecular weight，MW）、脱乙酰度（degree of deacetylation，DD）、使用浓度等因素的影响，OCH对果蔬采后病原菌的抑制效果具有较大差异。

表1 壳寡糖对果蔬主要采后病原菌生长的抑制作用Table 1 Inhibitory effect of OCH on the growth of the main invading postharvest pathogens in fruits and vegetables

1.1 MW对OCH抑菌活性的影响

MW是影响OCH抑菌活性的重要因素（表1）。MW过高或过低都可能影响OCH的抑菌活性，如3 kD和5 kD的OCH抑菌效果要明显高于2 kD和7 kD的OCH[32]。一般地，较低MW的OCH具有较强的抑菌活性，例如OCH对番茄灰霉病菌生长的抑制作用随着其MW的减小而增强[11]；15 kD比357 kD的OCH更能有效地抑制柑橘青霉病菌的生长[17]。然而，过低MW的OCH的抑菌活性却会下降，如3 kD的OCH对杏主要病原菌的抑菌作用显著低于5 kD和10 kD的OCH[6]；1～2 kD的OCH能对多种植物病原菌的生长产生抑制作用，而500 D的OCH基本没有抑菌活性[33-34]；3 726 D比2 133 D的OCH对草莓炭疽病和番茄枯萎病菌具有更强的抑菌效果，而425 D的OCH基本没有抑菌活性[25]；20 kD的OCH能强烈抑制构巢曲霉菌的生长，而800 D的OCH不但没有抑制反而促进了该菌的生长[35]。然而，也有报道认为OCH的MW与其抑菌活性之间无明显关系，如17.4、23.8、30.7 kD的OCH都可有效地抑制番茄软腐病菌孢子萌发和菌丝体生长，但不同MW的OCH之间差异并不显著[8-9]。

1.2 OCH质量浓度对其抑菌活性的影响

一般地，OCH的抑菌活性具有浓度效应（表1）。OCH对梨黑斑病菌和轮纹病菌孢子萌发、芽管伸长和菌丝体生长的抑制作用均随OCH浓度的增加而增强，OCH抑制这两种病原菌菌丝体生长的半抑制浓度（50% inhibiting concentration，IC50）分别为1.46 g/L和0.35 g/L[4]。OCH抑制苹果和桃褐腐病菌菌丝体生长的IC50分别为0.8 g/kg[3]和0.5 g/L[12]。OCH抑制枣黑霉病菌菌丝体生长的IC50分别为0.76 g/L和1.69 g/L（分别在培养4 d和6 d时测定）[13]。4 g/L的OCH就能有效地抑制香蕉炭疽病菌的生长[10]。20 g/L的OCH能对多种侵染杏果实的病原菌的生长产生强烈的抑制作用[6]。40 g/L的OCH甚至能完全抑制大部分植物病原真菌的生长[34]。

不同质量浓度OCH抑菌活性也可能无明显差异。如1.5、2.0、2.5、3.0 g/L的OCH均能有效地抑制番茄软腐病菌孢子萌发和菌丝体生长，但不同质量浓度之间差异不显著[8-9]。OCH对柑橘炭疽病菌孢子萌发的抑制作用随其质量浓度的增加而加强，但是对菌丝体生长的抑制作用却随其质量浓度的增加反而下降[14]。

1.3 OCH抑制果蔬病原菌的机制

OCH的抑菌活性与其能改变菌丝体生长形态有关[29]。OCH可引起尖孢镰刀菌细胞内液泡的扭曲、变形、质膜的加厚和特殊芽管的生成[27]；引起香蕉炭疽病菌菌丝体的扭曲、凹陷变形、断裂破损和变细[10]；引起桃褐腐病菌细胞质膜的完整性降低[12]，从而抑制病原菌的正常生长。OCH还能致使番茄灰霉病病原菌菌丝分枝增多、菌体分隔增加，使分生孢子形成受阻，并使菌丝细胞膜透性改变而造成菌丝体内含物的渗漏[7]。OCH处理可导致番茄软腐病菌生长滞缓，胞壁增厚[36]。研究发现，OCH还能渗入病原菌细胞内部干扰细胞的正常生长，如穿透疫霉病菌的细胞膜而进入细胞质中，与细胞内DNA、RNA等目标物强烈结合，从而抑制病原菌的生长繁殖[26]。

2 OCH对果蔬采后病害的控制作用

采前喷施OCH或采后OCH浸泡处理都能够抑制多种果蔬采后病害。OCH抑制采后病害的效果呈一定的质量浓度效应（表2）[3-4,10-11,15-19]。如5 g/L比0.5 g/L的OCH更能有效地抑制由桃褐腐病菌侵染引起的桃果实褐腐病的发生[15]。但是，OCH处理后能够进入或残留在果蔬上的量往往低于其半抑菌浓度[3,10,12-13,16]，可能难以直接抑制果蔬上病原菌的生长。

表2 壳寡糖对主要果蔬采后病害的抑制作用Table 2 Inhibitory effect of OCH on main postharvest diseases of fruits and vegetables

OCH的MW对其抑制采后病害的效果影响较大。Chien等[17]报道低MW（15.1 kD）比高MW的OCH（357 kD）更能有效地抑制由柑橘青霉病菌、意大利青霉菌、蒂腐病菌和灰霉病菌等多种病原菌侵染引起的柑橘果实病害和自然腐烂。Badawy等[11]则认为一定MW（5.7×104g/mol）的OCH对番茄果实灰霉病具有较强的抑制作用，MW过高或过低都会降低OCH的防治效果。Yan Jiaqi等[16]报道10 kD的OCH抑制枣果实采后褐腐病和黑霉病的效果较好，但与其他MW的OCH的差异并不显著。OCH对果蔬病害的防治效果还可能与其聚合度及脱乙酰度有关[23]，但目前尚无相关报道。

3 OCH诱导果蔬抗病性的作用及机制

3.1 OCH对果蔬抗病性的诱导作用

OCH被认为是一种“植物疫苗”，它能诱导激活蛋白激酶抗性信号传导途径，诱发病程相关蛋白基因的表达并建立诱导抗病性，从而增强植物自身防御系统对病原物侵染的抵抗能力[23-24,39-40]。H2O2可能是介导OCH诱导植物抗病性的重要抗性信号分子[24,41-43]。在植物细胞壁和细胞膜上均有OCH专一性结合位点，OCH能在几分钟内穿过细胞壁与细胞膜结合，激发一系列抗性反应[44]，如激发表皮细胞中H2O2的产生和累积[43]。研究表明，MW为1.5 kD左右的OCH诱导植物抗病性的效果较为明显[41,45-46]。OCH的抗性诱导活性还与其聚合度及脱乙酰度密切相关。低聚合度及高脱乙酰度的OCH诱抗活性较高，特别是乙酰化程度为95%或聚合度大于7的OCH往往具有高效的抗病诱导生物活性[23]。至于OCH控制采后病害的作用，可能与其激发果蔬生化防御反应和诱导抗病性有关[3-5,10-13,15-17]，但仍需要深入地研究。

3.2 OCH诱导果蔬抗病性的机制

尽管有报道表明OCH能诱导果实病程相关蛋白基因PR1、PR10、几丁质酶基因及β-1,3-葡聚糖酶基因的表达[37]，但是关于OCH诱导果蔬抗病性分子机制的研究仍然很少。目前，有关OCH诱导果蔬抗病性机制的研究主要集中在其对活性氧代谢和抗性相关酶活性的影响上。

3.2.1 OCH对果蔬活性氧代谢的影响

H2O2作为抗性信号分子介导了OCH对植物组织抗病性的诱导[24,41-43]。在采后，OCH处理也能激发果实H2O2的产生和积累，从而诱导增强果实抗病性[38]。超氧化物歧化酶（super oxide dismutase，SOD）和过氧化氢酶（catalase，CAT）是重要的活性氧代谢相关酶，SOD能催化超氧阴离子转化形成H2O2，而CAT能催化H2O2进一步转化形成H2O[38]。采前喷施OCH的枣果实在采收后具有较高的SOD活性和较低的CAT活性，这种变化有利于果实组织中H2O2的积累和抗病性的诱导[16]。OCH处理影响活性氧代谢的作用可能是多方面的，如OCH可使桃果实CAT活性先升高随后逐渐降低并低于对照[15]，能提高柑橘果实SOD和CAT等酶活性以及还原型谷胱甘肽、抗坏血酸等抗氧化物质的水平[38]，这些变化实际上有利于果实组织清除活性氧分子和保护自身免受自由基的伤害。进一步研究发现，OCH处理能诱导草莓悬浮培养细胞的活性氧迸发，峰值出现在诱导后20～30 min；同时，OCH处理也诱导了SOD和CAT等酶活性的上升，但最大值出现在处理后60～90 min[42]。可见，OCH首先激发组织活性氧快速积累和诱导增强果蔬抗病性，随之，也激发了果蔬活性氧代谢系统的自我保护机制，以清除过量积累的活性氧对自身造成的可能危害[16,38,42]。

3.2.2 OCH对果蔬抗性相关酶活性的影响

OCH能诱导植物组织中几丁质酶（chitinase，CHT）和β-1,3-葡聚糖酶（β-1,3-glucanase，GLU）等病程相关蛋白的表达，激活苯丙氨酸解氨酶（phenylalanin ammonialyase，PAL）和过氧化物酶（peroxidase，POD）等抗性相关酶的活性，从而诱导增强抗病性[1,16,24,46]。GLU和CHT可水解病原微生物细胞壁的主要成分几丁质和β-1,3-葡聚糖，破坏真菌细胞壁成分，具有直接的抗菌作用。POD和PAL参与了植物组织抗性生化代谢和防御生化反应。据报道，OCH处理可激活梨中POD、CHT和GLU等酶活性，增强果实对黑斑病和轮纹病的抗性[4]；激活并维持香蕉较高水平的PAL、GLU、CHT活性，增强果实对炭疽病的抗性[10]；激发桃中POD、CHT和GLU等基因转录表达和酶活性的提高，增强果实对褐腐病的抗性[15,37]；维持枣采后较高的POD和GLU活性及普遍抗性[16]。此外酚类物质也可能参与了OCH诱导的果蔬生化防御反应和抗病性的形成[11]。比如OCH可诱导葡萄叶片白藜芦醇的积累以及刺激CHT和GLU等酶活性的升高，增强对灰霉病和霜霉病的抗性[45]。可见，激发抗性相关酶活性是OCH诱导果蔬抗病性的重要方式。

4 结 语

OCH无毒、无味，可生物降解，具有良好的生物相容性、水溶性和成膜性，这些特性为OCH在果蔬采后保鲜和贮藏病害控制方面的应用提供了广阔的前景。由于OCH来源、制备、分离与纯化工艺的限制，单一聚合度或MW的OCH不易获得。实际应用的OCH往往是由不同聚合度或MW的单体所组成的混合物，这对研究OCH的抑菌、诱导抗病性等生物活性与其结构、浓度、MW、聚合度、脱乙酰度等理化性质之间的关系带来一定影响。随着制备工艺与分离技术的发展，将来有望获得具有更高纯度、更高生物活性的OCH。此外，将OCH与一些化学物质如硅[3]、硫酸铜[45]、1-甲基环丙烯[47]等复配使用，可以进一步提高其抑菌活性和诱导果蔬抗病性的能力，这为扩大OCH在果蔬等园艺产品采后保鲜防腐领域的应用提供了有效的途径。

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Progress of Research on Control of Postharvest Diseases of Fruits and Vegetables and Induction of Disease Resistance with Oligochitosan

YAN Jiaqi, ZHANG Yinan, ZHAO Yumei, CAO Jiankang*, JIANG Weibo
(College of Food Science and Nutritional Engineering, China Agricultural University, Beijing 100083, China)

Oligochitosan (OCH) is a water-soluble low carbohydrate polymer consisting of β-1,4-linked 2-acetamido-D-glucose and β-1,4-linked 2-amino-D-glucose units. OCH has been universally used in the fields of agriculture, food and medicine. Antifungal activity of OCH on the growth of pathogens causing postharvest diseases of fruits and vegetables, and how its application is affected by molecular weight and concentration are reviewed in this paper. Inhibitory effect of OCH on postharvest diseases, and the effect of OCH on the induced infection resistance, the metabolism of reactive oxygen species (ROS) and the activities of defense-related enzymes in fruits and vegetables are further discussed. Therefore, OCH is an environment-friendly biological inducer for the resistance to postharvest diseases. The application of OCH and its combinations with other materials will provide a promising method for the prevention of postharvest diseases of fruits and vegetables.

oligochitosan; fruits and vegetables; antifungal activity; postharvest diseases; induced disease resistance

TS255

A

1002-6630（2015）21-0268-05

10.7506/spkx1002-6630-201521050

2015-01-14

国家自然科学基金面上项目（31371846；31071625）；国家高技术研究发展计划（863计划）项目（2012AA101606）

闫佳琪（1984—），女，硕士，研究方向为果蔬采后病理。E-mail：jiaqideyouxiang@163.com

*通信作者：曹建康（1976—），男，副教授，博士，研究方向为果蔬采后病理与贮藏保鲜。E-mail：cjk@cau.edu.cn