蓝藻毒素影响植物生长发育及其机制研究进展

陈建中，郭铃，汤玲燕，张慧丽，周慧丹，凌露露

湖州师范学院生命科学学院，浙江 湖州 313000

蓝藻毒素影响植物生长发育及其机制研究进展

陈建中*，郭铃，汤玲燕，张慧丽，周慧丹，凌露露

湖州师范学院生命科学学院，浙江 湖州 313000

随着工农业生产的发展，工业废水以及生活污水等导致水体富营养化日益加剧。在适宜的条件下，富营养化水体中的蓝藻可在短时间内迅速繁殖并聚集形成蓝藻水华，某些水华蓝藻能产生蓝藻毒素。蓝藻毒素不仅会对植物和水生动物的生长发育产生影响，而且会对人类的健康产生潜在危害。文章介绍了蓝藻毒素及其危害，重点围绕蓝藻毒素对植物生长发育的影响及其机理的研究状况进行了综述，为进一步研究蓝藻毒素影响植物生长发育机制提供信息。国内外的研究表明，蓝藻毒素影响许多植物的种子发芽、根系和地上部的生长，并在植物组织中积累，从而影响植物的产量和品质。蓝藻毒素影响植物生长发育的机理研究主要集中在组织结构损伤、蛋白磷酸酶的抑制、氧化胁迫和DNA损伤等方面，但传统的研究方法难以揭示植物复杂的蓝藻毒素胁迫响应机制，今后应加强分子生物学新技术（如芯片技术和深度测序技术等）在植物蓝藻毒素胁迫响应机制研究中的应用。

蓝藻水华；蓝藻毒素；植物；生长发育；抑制机理

蓝藻又称蓝绿藻，是生物界中最简单、最原始的生物类群，其分布广、适应性强。近年来，由于水体富营养化，蓝藻水华频频暴发。水华发生时，蓝藻疯长使水体的透明度和溶解氧浓度降低，导致鱼虾等水生生物死亡。当水体中的营养被耗尽时，蓝藻大量死亡，某些藻体（主要包括微囊藻属、鱼腥藻属、颤藻属和念珠藻属中的某些种）在分解过程中将蓝藻毒素释放到水体中（Carmichael，1994；戴瑾瑾等，2009）。已有研究表明，蓝藻毒素不仅直接污染水源，而且能在水生生物体内积累和存留，并通过食物链对人体产生潜在危害（Bell和Codd，1994；Carmichael，1994；Chen等，2004；姜锦林等，2011；杨涛和陈华，2011；Corbel等，2014），如何降低蓝藻毒素对水生生物和人体的危害已成为当前亟待解决的问题。目前，国内外关于蓝藻毒素影响植物生长发育的研究相对较少，本文综述了近年来关于蓝藻毒素影响植物生长发育及其机制的研究成果，以期为蓝藻毒素影响植物生长发育及其机理的进一步研究提供参考。

1 蓝藻毒素概述

1.1 蓝藻毒素及其结构与分类

蓝藻毒素是蓝藻代谢过程中产生的有毒次生代谢产物，主要为细胞内毒素，当细胞壁破裂或藻体分解时，毒素被释放到水体中。蓝藻毒素的种类和分类方式繁多，若根据化学结构，蓝藻毒素可以大致归纳为两类，一类是环肽类，此类包括微囊藻毒素（microcystins，MCs）和节球藻毒素；另一类是生物碱，主要有拟筒孢囊藻毒素、变性毒-a、甲藻毒素等（戴瑾瑾等，2009）；若按照毒素作用的靶器官分类，主要有肝毒素、神经毒素、皮肤毒素和细胞毒素等，其中肝毒素为肝癌促进剂，其代表毒素为微囊藻毒素（Corbel等，2014）。

微囊藻毒素（MCs）是一类环状七肽，目前已知有 80多种异构体，其中 MC-LR、MC-RR和MC-YR是最为普遍、毒性较强的3种变异体（姜锦林等，2011）。微囊藻毒素广泛存在于地表水中，是与人类关系最为密切的一类蓝藻毒素（靳红梅和常志州，2013；Corbel等，2014）。微囊藻毒素的一般结构为 D-丙氨酸-L-X-赤-β-甲基-D-异天冬氨酸-L-Z-Adda-D-异谷氨酸-N-甲基脱氢丙氨酸，相对分子质量1000左右（Carmichael，1994；苏雅玲和邓一荣，2013）。

1.2 蓝藻毒素的污染及其危害

中国是一个湖泊众多的国家，近些年蓝藻水华污染了大面积的湖泊河流，如武汉东湖、江苏太湖、安徽巢湖、云南滇池、大理洱海等以及长江、黄河和松花江中下游等主要河流。大量调查结果显示很多地区的河流、湖泊中的鱼虾等水生生物体内有MCs的积累，甚至在饮用水中也检测到了MCs的存在（Lahti等，2001；姜锦林等，2011）。早在1878年就有报道关于动物食用含有蓝藻的水而中毒死亡的现象（戴瑾瑾等，2009）。人或动物接触或食用含 MCs的水，会出现乏力、呕吐、腹泻、呼吸急促等症状，严重时将导致肝肿大出血和肝坏死，甚至因呼吸阻塞而死亡（苏雅玲和邓一荣，2013）。近来研究结果发现蓝藻毒素不仅对肝脏有危害，对肾脏、心脏、大脑甚至生殖系统也有毒害作用（王昊和徐立红，2011）。由于蓝藻毒素既可通过饮用水进入人体，也可在浮游生物、水生无脊椎动物、鱼体和高等植物中积累，并通过食物链威胁到人类健康（Lahti等，2001；McElhiney等，2001；Chen等，2004，2010；Falconer，2008；Lehman等，2010；Corbel等，2014），因此，蓝藻毒素产生的环境危害不容小觑。

机械收集蓝藻生物量的不合理堆放、肥田等资源化处理以及使用蓝藻水华污染的水进行农业灌溉活动等均可使蓝藻毒素进入土壤界面（宋立荣和陈伟，2009）。蓝藻毒素进入土壤界面后的生态和环境安全性评价同样不可忽视。

2 蓝藻毒素对植物生长发育的影响

离体培养条件下，0.005 µg·mL-1MC-LR即能显著抑制马铃薯(Solanum tuberosum)组培苗的生长，0.05 µg·mL-1MC-LR处理16 d后显著降低了组培苗的叶绿素含量，其茎叶组织上出现坏疽（McElhiney等，2001）。Romanowska-Duda和Tarczyńska（2002）研究了MC-LR和蓝藻毒素提取物对水生植物少根紫萍（Spirodela oligorrhiza）的影响，结果表明质量浓度为0.01～0.2 µg·mL-1的MC-LR处理24～96 h对少根紫萍的生长没有明显影响，而处理4 d后，MC-LR对少根紫萍具有明显的生长抑制作用。MC-LR能够影响芥菜（Sinapis alba）幼苗侧根的形态发育（M-Hamvas等，2003）。Gehringer等（2003）研究发现 1 µg·mL-1MC-LR可明显抑制水芹（Lepidium sativum）根的生长，10 µg·mL-1MC-LR处理后，整个植株的生长受到抑制。尹黎燕等（2004）研究了微囊藻毒素对沉水植物苦草（Vallisneria spiralis）生长发育的影响，结果显示：0.0001～10 µg·mL-1质量浓度的MC-RR在一定程度上抑制了苦草种子的发芽率，但各浓度梯度之间并没有明显的差异；MC-RR对苦草根毛生长的抑制作用随着其处理浓度的增大而增强，苦草鲜质量也随着MC-RR处理浓度的升高而降低。水稻和油菜对微囊藻毒素的敏感程度存在差异，0.6 µg·mL-1的微囊藻毒素显著抑制了油菜种子的发芽，质量浓度达 3 µg·mL-1时无正常油菜苗发生，其种子发芽率为0；质量浓度高于0.12 µg·mL-1的微囊藻毒素显著抑制了油菜幼苗的生长，其苗高显著低于对照；不同浓度的微囊藻毒素处理后，油菜幼苗还表现为不同程度的黄化和坏死；虽然微囊藻毒素处理后，水稻种子的发芽率并无显著差异，但当毒素质量浓度达1.5 µg·mL-1时，水稻的生长发育显著被抑制；水稻和油菜种子暴露于微囊藻毒素中的另一重要生物学效应是幼苗根系受到显著抑制，3 µg·mL-1微囊藻毒素导致 96%的水稻幼苗主根坏死（Chen等，2004）。薛延丰等（2009）以白三叶（Trifolium repens）的种子和幼苗为材料，研究了不同浓度MC-RR对白三叶种子萌发及幼苗的影响，结果表明发芽率和发芽势随着处理浓度的增加而降低，株高随着MC-RR处理浓度增加而显著降低，根长和鲜重在低浓度处理下显著增加，在高浓度处理下显著降低。

Chen等（2010）研究结果表明微囊藻毒素可显著影响苹果组培苗的生长，当毒素质量浓度达到0.3 μg·mL-1时，植株生长受到明显抑制，苹果试管苗的增殖系数骤减，植株叶片狭长，节间变短，植株呈浅黄色，表现出非正常幼苗症状。耿志明等（2011）通过研究微囊藻毒素（MC-LR）对小白菜、番茄幼苗生长发育的影响及其在它们体内的积累，证明了高质量浓度MC-LR（0.5～2.5 μg·mL-1）会显著降低2种种子的发芽率，当毒素质量浓度高于0.1 μg·mL-1（或0.5 μg·mL-1）时，小白菜（或番茄）幼苗的苗高、根长均受到显著抑制；微囊藻毒素在小白菜中的积累随MC-LR处理浓度的增大和处理时间的延长而增加，但在番茄中未能检出微囊藻毒素的积累（耿志明等，2011）。MCs 22.24 μg·mL-1的蓝藻水华粗提液显著抑制了番茄种子的萌发，其抑制率达85%；处理30 d后，其植株高度和生物量显著低于对照（El Khalloufi等，2012）。Chen等（2012）研究显示低浓度水平的 MC-LR对水稻根系的生长影响不大，高浓度的MC-LR通过抑制根的伸长、根冠的形成以及横向根源基的生长而影响水稻根系的形态。2和4 μg·mL-1的MC-LR处理水稻种子5 d后，其幼苗根长和鲜质量明显受到抑制（Chen等，2013）。

总之，蓝藻毒素对许多植物的生长发育具有抑制作用，但由于不同种植物对蓝藻毒素的敏感程度不一，其对植物种子发芽率、植物根系的生长、植株高度和鲜重等的影响程度也各不相同。

3 蓝藻毒素影响植物生长发育的机理

3.1 组织结构损伤

MC-LR处理后，芦苇（Phragmites australis）试管苗根茎部的通气组织被类愈伤组织堵塞，对照试管苗的根仅在外皮层和木质组织中发生木质化，MC-LR引起皮层薄壁组织和中柱鞘细胞壁木质化，皮质细胞间隙被木质化物质所堵塞，MC-LR还造成芦苇根外皮组织坏疽，表明蓝藻毒素MC-LR可通过诱导组织学变化而抑制芦苇的生长（Máthé等，2007）。10～40 μg·mL-1MC-LR处理5 d后，芦苇根细胞骨架发生变异（微管降解），其主根和侧根发生肿胀和变形（Máthé等，2009）。Saqrane等（2008）研究表明含MC-LR的蓝藻提取物能延迟豌豆（Pisum sativum）的根器官分化和维管束的形成，抑制侧根原基的形成；处理后的豌豆初生根横切面缺乏内皮和中柱鞘细胞，没有侧根原基的形成，并且延迟初生木质部的形成，缺乏纤维。分析表明MCs通过抑制植物器官分化和根维管组织的形成，影响植物营养和生物量（Saqrane等，2008）。

3.2 蛋白磷酸酶的抑制

MCs对真核生物最为重要的分子致毒机理是其能强烈并特异性地抑制丝氨酸或苏氨酸蛋白磷酯酸合成酶 1和 2A（PP1和 PP2A）的活性（MacKintosh等，1990；Kurki-Helasmo和Meriluoto，1998），而蛋白磷酸酶PP1和PP2A参与许多重要的胞内过程，如细胞生长、分化、蛋白质合成和细胞信号传导等。MacKintosh等（1990）报道MC-LR是植物体中PP1和PP2A的特异性和强有力的抑制剂。0.5 μg·mL-1MC-LR处理10 d后，芦苇根中的PP1和 PP2A总活性仅为对照的 38%，10 μg·mL-1MC-LR对 PP1和 PP2A总活性的抑制率达 80%（Máthé等，2009）。

研究证实MCs与PP1和PP2A之间是一种不可逆的共价结合（Craig等，1996；Holmes等，2002；姜锦林等，2011），MCs进入细胞后主要通过与细胞内 PP1和 PP2A的活性中心形成牢固的共价结合，而不可逆地抑制酶活性，从而造成细胞内一系列生化反应的紊乱。已有的研究结果表明，微囊藻毒素可能通过抑制植物PP1和PP2A而对植物带来不利影响，这些影响主要表现在抑制植物生长发育以及导致植物叶片坏死等方面（Chen等，2004；Máthé等，2009；耿志明等，2011）。MCs强烈抑制PP1和PP2A，打破了体内磷酸化的平衡，这可能导致 ROS的生成（Yin等，2005；Amado和Monserrat，2010）。MCs的受体目前可以确定是PP1和PP2A，但关于PP1和PP2A与ROS以及抗氧化体系各种酶之间的联系还有待进一步研究（姜锦林等，2011）。

3.3 氧化胁迫

微囊藻毒素能够诱导细胞产生氧化胁迫，这可能是微囊藻毒素致毒机理的一个重要方面（朱枫等，2010）。MCs处理后，MDA（丙二醛）具有随时间剂量增加的现象，表明 MCs可以造成细胞内的脂质过氧化（Hu等，2005）。在紫花苜蓿与小麦中，也发现 MCs的聚集与脂质过氧化现象（Anja等，2007）。

受 MCs胁迫的植物会产生氧化应激反应，如增加超氧化物歧化酶（SOD）、过氧化物酶（POD）、抗坏血酸过氧化物酶（APX）、过氧化氢酶（CAT）、谷胱甘肽S转移酶（GST）和谷胱甘肽过氧化物酶（GSH-PX）等的酶活性，并可增加酚物质含量（靳红梅和常志州，2013）。在正常情况下，植物体内SOD、POD和CAT等清除活性氧的酶类活性较强，可及时清除植物受环境胁迫时产生的过量活性氧，从而使活性氧的产生和清除保持一种动态平衡（薛延丰等，2009）。实验表明50 μg·mL-1MC-RR处理组织细胞后，细胞的生存能力与活性氧（reactive oxygen species, ROS）、SOD、CAT、GSH-PX和POD 5个生化参数相关；MC-RR可导致植物细胞中的 ROS含量增加，与此同时，植物细胞也会提高其抗氧化能力来对抗 MC-RR产生的氧化损伤（Yin等，2005）。研究发现当植物体遭受MC-RR胁迫时，其细胞内活性氧含量的改变会引起抗氧化酶活性的改变，3种抗氧化酶（SOD、CAT、POD）活性随着MC-RR处理浓度的改变而变化（薛延丰等，2009）。高浓度的MC-LR将刺激水稻幼苗根中ROS的产生，ROS对水稻根部抵抗MC-LR的氧化胁迫起重要作用（Chen等，2012）。薛延丰等（2009）研究显示在低浓度MC-RR处理下白三叶幼苗体内的SOD和CAT活性增加；随着MC-RR处理浓度的增加，SOD活性呈现先降低后增加，CAT活性先降低后增加最后降低，POD活性呈现先增加后降低的趋势。Chen等（2004）研究结果表明蓝藻毒素影响了油菜幼苗SOD和POD活性，SOD和POD可能参与了植物抵抗MCs胁迫的过程。研究证实金鱼藻（Ceratophyllum dermesum）能够吸收水中的MC-LR，诱导植株ROS水平升高，同时提高了微粒体和GST活性（Takenaka，2001）。

众多研究者基本达成共识：MCs能刺激 ROS的产生（Chen等，2004；Yin等，2005；Chen等，2012；靳红梅和常志州，2013），ROS导致细胞损伤和脂质过氧化，并有可能通过某些通路诱导细胞凋亡（姜锦林等，2011）。Chen等（2012）研究证明 ROS的积累受植物细胞的抗氧化系统控制，环境胁迫会打破ROS平衡，从而刺激ROS的产生，过量的 ROS会攻击细胞膜脂质，导致脂质过氧化膜损伤。

3.4 DNA损伤

MCs的遗传毒性主要表现为对 DNA的损伤（朱枫等，2010)。20～40 μg·mL-1L MC-LR处理2 d后，在芦苇根尖分生组织细胞中即可观察到细胞核皱缩和染色质凝聚现象（Jámbrik等，2011），同样，MC-RR也可导致烟草BY-2细胞的染色质发生凝聚（Yin等，2006）；染色质凝聚往往伴随着细胞核破碎和细胞凋亡，该现象已在高浓度甲基软海绵酸（okadaic acid）处理后的烟草细胞中被证实（Zhang等，1992），甲基软海绵酸是一种蛋白磷酸酶PP1和PP2A抑制剂。Chen等（2011）通过DNA片段化和 RAPD（random amplified polymorphic DNA）分析，研究了苹果、油菜和水稻经蓝藻水华提取物（含MCs）处理后的DNA损伤效应，结果表明蓝藻毒素污染后可引起植物DNA损伤。目前国内外关于蓝藻毒素在植物组织细胞中的DNA损伤作用等方面的研究相对较少，主要集中在动物组织细胞方面。

3.5 其他生理生化响应

El Khalloufi等（2012）研究发现 MCs 22.24 μg·mL-1的蓝藻水华粗提液显著抑制了番茄植株的光系统 II活性，而处理番茄植株根中的矿物质如Na+和K+的浓度显著高于对照植株。MCs能导致微丝和微管解聚，胞内谷胱甘肽（GSH）与氧化型谷胱甘肽（GSSG）的稳定态被破坏（朱枫等，2010）。Máthé等（2009）报道MC-LR可导致芦苇根尖间期分生组织细胞中的微管发生降解，同时引起细胞有丝分裂异常，高质量浓度（10～40 μg·mL-1）MC-LR处理2 d后即可抑制细胞有丝分裂。蛋白质组学研究表明水稻幼苗通过改变新陈代谢而对MC-LR发生响应，MC-LR处理后，水稻幼苗中最受影响的生化过程涉及蛋白质折叠和应激反应、蛋白质生物合成、细胞信号和基因表达调控以及能量和碳水化合物代谢（Azevedo等，2014）。

4 总结与展望

日益严重的水体富营养化导致蓝藻水华频频暴发。蓝藻水华衍生的蓝藻毒素已危及到人类健康及其他生物的生长发育。如何防控蓝藻水华和对蓝藻毒素污染的水体进行治理已成为亟待解决的问题。使用含有蓝藻水华的水进行农业灌溉，会造成蓝藻毒素在植物体内积累并影响植物的生长发育。蓝藻毒素胁迫下的植物会产生应激反应，使机体内ROS失衡，过量ROS导致脂质过氧化膜损伤。蓝藻毒素还可通过抑制植物PP1和PP2A而影响植物的生长发育。目前，有关蓝藻毒素影响植物的毒性分子机制仍鲜有报道。然而，随着科技的发展，越来越多的分子生物学新技术（如基因芯片技术和深度测序技术等）的应用必将有助于揭示植物对蓝藻毒素胁迫响应的分子调控网络。

AMADO L L, MONSERRAT J M. 2010. Oxidative stress generation by microcystins in aquatic animals: Why and how [J]. Environment International, 36(2): 226-235.

ANJA P, SHUMON C, STEPHAN P. 2007. Uptake of microcystins-LR and LF (cyanobacterial toxins) in seedings of several important agricultural plant species and the correlation with cellular damage [J]. Environmental Toxicology, 22(4): 436-442.

AZEVEDO C C, AZEVEDO J, OSÓRIO H, et al. 2014. Early physiological and biochemical responses of rice seedlings to low concentration of microcystin-LR [J]. Ecotoxicology, 23(2): 107-121.

BELL S G, CODD G A. 1994. Cyanobacterial toxins and human health [J]. Reviews in Medical Microbiology, 5: 869-872.

CARMICHAEL W W. 1994. The toxins of cyanobacteria [J]. Scientific American, 270(1): 78-86.

CHEN J Z, DAI J, ZHANG H Y, et al. 2010. Bioaccumulation of microcystin and its oxidative stress in the apple (Malus pumila) [J]. Ecotoxicology, 19(4): 796-803.

CHEN J Z, SONG L R, DAI J, et al. 2004. Effects of microcystins on the growth and the activity of superoxide dismutase and peroxidase of rape (Brassica napus L.) and rice (Oryza sativa L.) [J]. Toxicon, 43(4): 393-400.

CHEN J Z, YE J Y, ZHANG H Y, et al. 2011. Freshwater toxic cyanobacteria induced DNA damage in apple (Malus pumila), rape (Brassica napus) and rice (Oryza sativa) [J]. Journal of Hazardous Materials, 190(1-3): 240-244.

CHEN J, HAN F X X, WANG F, et al. 2012. Accumulation and phytotoxicity of microcystin-LR in rice (Oryza sativa) [J]. Ecotoxicology and Environmental Safety, 76(2): 193-199.

CHEN J, ZHANG H Q, HU L B, et al. 2013. Microcystin-LR-induced phytotoxicity in rice crown root is associated with the cross-talk between auxin and nitric oxide [J]. Chemosphere, 93(2): 283-293.

CORBEL S, MOUGIN C, BOUAÏCHA N. 2014. Cyanobacterial toxins: Modes of actions, fate in aquatic and soil ecosystems, phytotoxicity and bioaccumulation in agricultural crops [J]. Chemosphere, 96: 1-15.

CRAIG M, LUU H A, MCCREADY T L, et al. 1996. Molecular mechanisms underlying the interaction of motuporin and microcystins with type-1 and type-2A protein phosphatases [J]. Biochemistry and Cell Biology, 74(4): 569-578.

EL KHALLOUFI F, EL GHAZALI I, SAQRANE S, et al. 2012. Phytotoxic effects of a natural bloom extract containing microcystins on Lycopersicon esculentum [J]. Ecotoxicology and Environmental Safety, 79: 199-205.

FALCONER I R. 2008. Health effects associated with controlled exposures to cyanobacterial toxins [J]. Advances in Experimental Medicine and Biology, 619: 607-612.

GEHRINGER M M, KEWADA V, COATES N, et al. 2003. The use of Lepidium sativum in a plant bioassay system for the detection of microcystin-LR [J]. Toxicon, 41(7): 871-876.

HOLMES C F, MAYNES J T, PERREAULT K R, et al. 2002. Molecular enzymology underlying regulation of protein phosphatase-1 by natural toxins [J]. Current Medicinal Chemistry, 9(22): 1981-1989.

HU Z Q, LIU Y D, LI D H, et al. 2005. Growth and antioxidant system of the cyanobacterium Synechococcus elongatus in response to microcystin-RR [J]. Hydrobiologia, 534(1-3): 23-29.

JÁMBRIK K, MÁTHÉ C, VASAS G, et al. 2011. Microcystin-LR induces chromatin alterations and modulates neutral single-strand-preferring nuclease activity in Phragmites australis [J]. Journal of Plant Physiology, 168(7): 678-686.

KURKI-HELASMO K, MERILUOTO J. 1998. Microcystin uptake inhibits growth and protein phosphatase activity in Mustard (Sinapis alba L.) seedlings [J]. Toxicon, 36(12): 1921-1926.

LAHTI K, RAPALA J, KIVIMAKI A L, et al. 2001. Occurrence of microcystins in raw water sources and treated drinking water of Finnish waterworks [J]. Water Science and Technology, 43(12): 225-228.

LEHMAN P W, TEH S J, BOYER G L, et al. 2010. Initial impacts of Microcystis aeruginosa blooms on the aquatic food web in the San Francisco Estuary [J]. Hydrobiologia, 637(1): 229-248.

MACKINTOSH C, BEATTIE K A, KLUMPP S, et al. 1990. Cyanobacterial microcystin-LR is a potent and specific inhibitor of protein phosphatases 1 and 2A from both mammals and higher plants [J]. FEBS Letters, 264(2): 187-192.

MÁTHÉ C, BEYER D, ERDÖDI F, et al. 2009. Microcystin-LR induces abnormal root development by altering microtubule organization in tissue-cultured common reed (Phragmites australis) plantlets [J]. Aquatic Toxicology, 92(3): 122-130.

MÁTHÉ C, M-HAMVAS M, VASAS G, et al. 2007. Microcystin-LR, a cyanobacterial toxin, induces growth inhibition and histological alterations in common reed (Phragmites australis) plants regenerated from embryogenic calli [J]. New Phytologist, 176(4): 824-835.

MCELHINEY J, LAWTON L A, LEIFERT C. 2001. Investigations into the inhibitory effects of microcystins on plant growth, and the toxicity of plant tissues following exposure [J]. Toxicon, 39(9): 1411-1420.

M-HAMVAS M, MÁTHÉ C, MOLNÁR E, et al. 2003. Microcystin-LR alters the growth, anthanocyanin content and single stranded DNase enzyme activities in Sinapis alba L. seedlings [J]. Aquatic Toxicology, 62(1): 1-9.

ROMANOWSKA-DUDA Z, TARCZYNSKA M. 2002. The influence of Microcystin-LR and hepatotoxic cyanobacterial extract on the water plant Spirodela oligorrhiza [J]. Environmental Toxicology, 17(5): 434-440.

SAQRANE S, GHAZALI I E, OUDRA B, et al. 2008. Effects of cyanobacteria producing microcystins on seed germination and seedling growth of several agricultural plants [J]. Journal of Environmental Science and Health Part B, 43(5): 443-451.

TAKENAKA S. 2001. Covalent glutathione conjugation to cyanobacterial hepatotoxin microcystin LR by F344 rat cytosolic and microsomal glutathione S-transferases [J]. Environmental Toxicology and Pharmacology, 9(4): 135-139.

YIN L Y, HUANG J Q, HUANG W M, et al. 2005. Microcystin-RR-induced accumulation of reactive oxygen species and alteration of antioxidant systems in tobacco BY-2 cells [J]. Toxicon, 46(5): 507-512. YIN L Y, HUANG J Q, LI W, et al. 2006. Microcystin-RR-induced apoptosis in tobacco BY-2 cells [J]. Toxicon, 48(2): 204-210.

ZHANG K, TSUKITANI Y, JOHN P C L. 1992. Mitotic arrest in tobacco caused by the phosphoprotein phosphatase inhibitor okadaic acid [J]. Plant and Cell Physiology, 33(6): 677-688.

姜锦林, 宋睿, 任静华, 等. 2011. 蓝藻水华衍生的微囊藻毒素污染及其对水生生物的生态毒理学研究[J]. 化学进展, 23(1): 246-253.

宋立荣, 陈伟. 2009. 水华蓝藻产毒的生物学机制及毒素的环境归趋研究进展[J]. 湖泊科学, 21(6): 749-757.

尹黎燕, 黄家权, 李敦海, 等. 2004. 微囊藻毒素对沉水植物苦草生长发育的影响[J]. 水生生物学报, 28(2): 147-150.

戴瑾瑾, 陈德辉, 高云芳, 等. 2009. 蓝藻毒素的研究概况[J]. 武汉植物学研究, 27(1): 90-97.

朱枫, 钱晨, 卢彦. 2010. 微囊藻毒素诱导细胞氧化胁迫的研究进展[J].生态毒理学报, 5(6): 769-775.

杨涛, 陈华. 2011. 微囊藻毒素污染现状及其生殖发育危害[J]. 海峡预防医学杂志, 17(2): 23-25.

王昊, 徐立红. 2011. 微囊藻毒素研究的当前进展和未来方向[J]. 水生生物学报, 35(3): 504-515.

耿志明, 顾迎迎, 王澎. 2011. 微囊藻毒素对小白菜、番茄生长发育影响及其在它们体内积累的研究[J]. 江西农业学报, 23(9): 21-24.

苏雅玲, 邓一荣. 2013. 富营养化湖泊中微囊藻毒素及其控制去除技术[J]. 环境科学与技术, 36(6): 62-66.

薛延丰, 李慧明, 易能, 等. 2009. 微囊藻毒素(MC-RR)对白三叶种子萌发及幼苗生理生化特性影响[J]. 草业学报, 18(6): 180-185.

靳红梅, 常志州. 2013. 微囊藻毒素对陆生植物的污染途径及累积研究进展[J]. 生态学报, 33(11): 3298-3310.

Advances in the Effect of Cyanobacterial Toxins on Plant Growth and Its Mechanism

CHEN Jianzhong, GUO Ling, TANG Lingyan, ZHANG Huili, ZHOU Huidan, LING Lulu
School of Life Sciences, Huzhou University, Huzhou 313000, China

With the development of industrial and agricultural production, industrial wastewater, life sewage and agricultural wastewater can cause eutrophication of water bodies. In appropriate conditions, the cyanobacteria in eutrophic waters propagate rapidly and gather to form blue-green algae blooms. Some cyanobacterial species can produce cyanobacterial toxins. Cyanobacterial toxins can potentially pose health hazard on aquatic animals and even human beings, and also affect the growth and development of plants via contaminated irrigation water. In this paper, the cyanobacterial toxin and its potential hazards are introduced, and the effect of cyanobacterial toxins on plant growth and development and its mechanism are reviewed in detail in order to provide some information for further research on inhibition mechanism. Cyanobacterial toxins can inhibit seed germination, root and shoot growth, and can be accumulated by plant tissues, and thus the yield and quality of plants decrease. The inhibition mechanisms include tissue structure damage, protein phosphatase inhibition, oxidative stress and DNA damage. However, it is difficult to reveal the complex cyanotoxins response mechanisms in plants by traditional methods. Future research on cyanotoxins response mechanisms in plants by using new techniques of molecular biology, such as microarray assay and deep sequence, should be strengthened.

cyanobacterial bloom; cyanobacterial toxins; plant; growth and development; inhibition mechanism

10.16258/j.cnki.1674-5906.2015.04.026

X171.5

A

1674-5906（2015）04-0724-05

陈建中，郭铃，汤玲燕，张慧丽，周慧丹，凌露露. 蓝藻毒素影响植物生长发育及其机制研究进展[J]. 生态环境学报, 2015, 24(4): 724-728.

CHEN Jianzhong, GUO Ling, TANG Lingyan, ZHANG Huili, ZHOU Huidan, LING Lulu. Advances in the Effect of Cyanobacterial Toxins on Plant Growth and Its Mechanism [J]. Ecology and Environmental Sciences, 2015, 24(4): 724-728.

国家自然科学基金项目（31070451）；浙江省自然科学基金项目（Y5110353）；浙江省重大科技专项（2008C12009）

陈建中（1967年生），男，副教授，博士，从事环境毒理学研究。E-mail: jzchen@hutc.zj.cn。*通信作者。

2015-01-07