基于氮稳定同位素的九龙江口鱼类营养级研究

廖建基，郑新庆，杜建国*，陈彬

（1.国家海洋局第三海洋研究所，福建厦门361005）

基于氮稳定同位素的九龙江口鱼类营养级研究

廖建基1，郑新庆1，杜建国1*，陈彬1

（1.国家海洋局第三海洋研究所，福建厦门361005）

采用氮稳定同位素技术对2013年6—8月九龙江口采集到的隶属于13目42科61属共71种鱼类的营养级进行研究。结果表明，九龙江口鱼类的δ15N值跨度较大，介于7.23‰～14.66‰之间。以菲律宾蛤仔（Ruditapes philippinarum）为基准生物估算出鱼类的营养级介于1.70～3.89之间，营养级最低与最高的鱼类分别为少牙斑鲆（Pseudorhombus oligodon）与多鳞鱚（Sillago sihama）。与Eishbase同种鱼类的营养级数据进行比较，83.1%的鱼类的营养级均值处于Eishbase同种鱼类的营养级范围内，但81.7%的鱼类的营养级均值比Eishbase同种鱼类的营养级均值略低；与传统的胃含物分析结果比较，58.3%的鱼类的营养级在0.5个营养级的误差范围内。基于氮稳定同位素估算的鱼类营养级较低的原因可能与本研究样品中低龄鱼及幼鱼比例较大有关。与其他方法相比，稳定同位素法在研究体型较小的幼鱼和低龄鱼营养级更具优势。鱼类营养级随其个体大小的变化明显，但存在种的差异性：不同体长的髭缟鰕虎鱼（Tridentiger barbatus）和绿鳍鱼（Chelidonichthys kumu）的营养级跨度较大，分别为1.54和1.43；而鳓（Ilishaelongata）等的营养级则跨度较小，这可能与不同鱼类的食性变化有关。

稳定同位素；九龙江口；鱼类；营养级

廖建基，郑新庆，杜建国，等.基于氮稳定同位素的九龙江口鱼类的营养级研究［J］.海洋学报，2015，37（2）：93—103，doi：10.3969/ j.issn.0253-4193.2015.02.010

Liao Jianj i，Zheng Xinqing，Du Jianguo，et al.Study on trophic level of main fishesin the Jiulong River Estuary based on stable nitrogen isotope［J］.Haiyang Xuebao，2015，37（2）：93—103，doi：10.3969/j.issn.0253-4193.2015.02.010

1　引言

营养级是海洋食物网研究的重要内容，能够反映海洋生态系统动态变化的多种信息［1］，是认识和管理生态系统的重要指标。营养级既强调了系统内各物种的功能地位，也反映了物质和能量在生态系统中流动和传递的模式［2］。鱼类营养级的变化能够反映鱼类饵料生物的变化及食性变化，鱼类群落平均营养级的变化能够反映鱼类生态系统群落结构的变化［3］，还可反映鱼类资源变动对海洋生态系统营养动力学的影响等。营养级的研究方法主要有胃含物分析法和稳定同位素分析法。

稳定同位素作为一种天然的示踪物，对于研究特定生态系统中各种生物种群之间的摄食关系、营养物质和能量流动这一生态学难题提供了新的研究手段［4］。在一定环境条件下，动物组织δ15N值在相邻营养级间存在明显的同位素分馏，故氮稳定同位素常用来测定食物网的结构和营养级［5—6］，结合碳稳定同位素，已成为研究生态系统食物网结构和营养关系及其变化的重要方法和技术支撑，目前已广泛应用于稻田、潮间带、湖泊、海湾［7—11］等不同水域生态系统营养级与食物网研究。然而，目前我国采用稳定同位素技术开展的海洋鱼类营养级研究中，研究区域大多集中在海湾，而对河口的研究则比较少；研究对象大多为成鱼，对幼鱼或低龄鱼的关注不够［11—15］。而河口是许多渔业资源的哺育场，具有重要的生态价值和经济价值［16］；幼鱼尚处于发育阶段，其营养级随着体长的变化而变化也比较明显［17—18］。因此，在近年来渔业资源出现小型化和低龄化的背景下，采用稳定同位素研究河口鱼类，尤其是低龄鱼的营养级具有重要意义。本文选取九龙江口鱼类的低龄鱼及少数幼鱼作为研究对象，应用氮稳定同位素分析其营养级，并与该海域的胃含物分析结果及Eishbase营养级数据进行比较，旨在为该海域鱼类生态营养动力学研究和食物网营养结构提供基础数据，为鱼类资源及生态系统的保护与修护提供科学依据。

2　材料与方法

2.1研究区概况

九龙江位于福建省西南部，全长1 923 k m，是福建省第二大河流。九龙江河口区的总面积为854.03 k m2［19］，附近有大小岛屿共31个，岸线曲折，水质肥沃，滩涂广阔，浅水面大，是很多经济鱼虾蟹类天然索饵、繁殖和生长的良好场所［20］。九龙江口常见鱼类为234种类，并可分为6种食性类型和4个营养级，其中低级肉食性鱼类占绝对优势；常见稚幼鱼有33种，定置网和流刺网对低龄鱼的危害比较严重［21—26］。

2.2样品的前处理

样品取自2013年6—8月九龙江口采集到的71种（每种选取最小的3尾）鱼类，样品放置于内含冰块的便携式冰箱速冻保存，带回实验室鉴定及分析。鱼类样品的种类鉴定、称重、计数及生物学测量均按照《海洋调查规范第6部分：海洋生物调查》（G B 12763.6-2007）［27］的有关规定进行。每尾鱼类样品利用干净的镊子及剪刀取适量背部去掉鱼皮和鱼骨白肌肉（约1～2 g）于冻存管中，每取一次样即用超纯水清洗取样工具，避免相互污染，样品-20℃冷冻保存，经冷冻真空干燥机于-40℃以下干燥至恒重，干燥后的样品用玛瑙研钵充分研磨成粉末状以便混合均匀，100目筛绢网过滤，将粉末状样品按质谱仪测试要求的质量范围（0.150～0.200 mg）用十万分之一分析天平准确称取于锡杯中，压成无棱角圆球状（里面不留空气）。

2.3氮稳定同位素测定

所有样品均采用国家海洋局第三海洋研究所的同位素比率质谱仪（Delta V advantage）测定，经气化、纯化、电离等一系列的分析，直至测定结果输出。氮以国际原子能委员会（IA E A）和美国国家标准和技术研究所（NIST）颁布的大气氮气（R=0.003 676）作为参考标准。为保持实验结果的准确性和仪器的稳定性，每测定12个样品后插测1个标准样，并且对个别样品进行2～3次复测。氮稳定同位素比值精密度为±0.2‰。

δ15N值按以下公式计算：

式中，R（15N/14Nsample）表示样品的氮同位素比值，R（15N/14Nair）为标准大气氮同位素比值。

营养等级计算公式：

式中，T L为营养级，δ15Nsample和δ15Nbaseline分别表示鱼类样品和基线生物的δ15N值；T E E表示相邻营养级的氮稳定同位素富集度；本研究选择初级消费者作为评估营养级的基准生物，λ为基线生物的营养级，通常定为2。

2.4基线δ15N值和富集度的确定

从营养级的计算公式可看出，基线值和同位素富集度对营养级计算结果均有影响。同位素基准的目的是反映食物网生物最初物质来源的同位素特征，基线生物的选择以及基准同位素的准确性对推断和分析不同层次与尺度的生态学问题至关重要［28］。本研究选取与鱼类样品采集相同时间及地点的菲律宾蛤仔（Ruditapes philippinarum）闭壳肌δ15N平均值8.24‰作为本研究的基线值。富集度则参考有关综述性文献［29-31］及相关书籍［32-33］，取平均值3.4‰。

2.5鱼类营养级数据获取与校正

采用胃含物分析时，国内对海洋营养级的划分标准并不统一，主要体现在将第一营养层次的初级生产者营养级定为1或0的问题上，从而导致研究结果难以进行比较分析和进一步的深入研究［34］。本研究采用国际上通用的划分标准，即将第1营养级的绿色植物和碎屑营养级定为1级。故在参考九龙江口邻近海域的鱼类营养级［35—36］时，加1进行修正，附录表1中胃含物分析法营养级数据为修正后结果。另外，登陆Eishbase官网［37］，按照拉丁文名查找相关鱼类营养级，并将利用稳定同位素法得到的营养级结果分别与Eishbase、胃含物分析法营养级相比较。

2.6营养级随体长变化分析

根据稳定同位素测定结果（见附录表1），选取4种营养级随体长变化较大及1种体长相差较大、但营养级变化小的鱼类相关数据进一步分析。

3　结果

3.1样品分析

九龙江口采集鱼类71种，分别隶属于13目42科61属（表1），其中软骨鱼类5种，硬骨鱼类66种。

表1　九龙江口鱼类种类组成Tab.1 Species composition of fishes in Jiulong River Estuary

3.2δ15N值与营养级

九龙江口71种鱼类的体质量、体长、δ15N值及营养级计算结果见附录表1，并将其与鱼类生物学资料库Eishbase中的鱼类营养级以及胃含物分析法得到的营养级结果相比较。结果显示九龙江口主要鱼类的δ15N值跨度较大，范围介于7.23‰～14.66‰之间。其中少牙斑鲆（Pseudorhombus oligodon）的δ15N平均值为7.23‰，小于本研究基线生物菲律宾蛤仔的δ15N平均值8.24‰，其营养级为（1.70±0.09），明显小于Eishbase营养级（4.2± 0.73）。此外，斑鰶（K onosirus punctatus）、短棘银鲈（Gerreslimbatus）、木叶鲽（Pleuronichthys cornutus）的δ15N值也仅略高于基线值。

九龙江口主要鱼类营养级范围为1.70～3.89，最低与最高分别为少牙斑鲆与多鳞鱚（Sillago sihama），营养级主要集中在2.1～3.8之间。

3.3稳定同位素法与胃含物分析法、Fishbase营养级比较

与Eishbase中的营养级数据相比较，有58种（81.7%）鱼类的营养级平均值比Eishbase平均值低；有50种（70.4%）鱼类的营养级与Eishbase的结果在0.5个营养级的误差范围内；剩余21种在0.5个营养级误差范围外的鱼类中，除了纵带副緋鲤（Upeneus subvittatus）体型稍大外，其余皆为幼鱼或低龄鱼。有59种（83.1%）鱼类的营养级平均值在Eishbase营养级的范围内。

与利用胃含物分析法研究该海域鱼类营养级的36种鱼类营养级比较（见图1），有21种鱼类的分析结果在0.5个营养级的误差范围内，约占58.3%；有13种鱼类的营养级结果比胃含物分析结果大（六指多指马鲅与金色小沙丁，仅大0.01个营养级）。而与闽南台湾浅滩渔场的研究对比，在17种共有种中，除二长棘鲷（Parargyropsedita）稍低外，其余16种鱼类都在其计算的营养级范围内，有很好的一致性。

图1　稳定同位素法与胃含物分析法营养级对比图Eig.1 Comparison plot of trophic levels based on stable isotope technique and stomach content method

3.4不同体长鱼类营养级

由于鱼类在生长过程中食性的变化以及环境中饵料丰度的季节变动，相同鱼类的营养级容易受到个体大小的影响。有鉴于此，通过附录1中稳定同位素测定结果，选取4种营养级随体长变化较大及1种体长相差较大，但营养级变化小的鱼类相关数据组成表2，结果表明：髭缟鰕虎鱼（Tridentiger barbatus）、绿鳍鱼（Chelidonichthys kumu）、鲬（Platycephalus indicus）和海鳗（M uraenesox cinereus）随着个体大小的增加，其δ15N也相应增加，它们的营养级跨度较大，分别为1.54、1.43、1.40和0.72；而鳓（Ilisha elongata）等体长相差较大，但δ15N值与营养级变化较小。

表2　九龙江口不同体长鱼类营养级变化Tab.2 Variation of trophic levels with body length in Jiulong River Estuary

4　讨论

4.1δ15N值与营养级分析

九龙江口71种鱼类的δ15N值跨度较大。其中少牙斑鲆的δ15N平均值小于基线生物菲律宾蛤仔的δ15N，其营养级为（1.70±0.09），明显小于Eishbase营养级（4.2±0.73），此外，斑鰶、短棘银鲈、木叶鲽的δ15N值也仅略高于基线值，这与采集的样本体型过小及不同生活史阶段的食性有关。短棘银鲈摄食端足类、多毛类、桡足类等、斑鰶以浮游生物为食；少牙斑鲆、木叶鲽等鲽形目鱼类的幼鱼，经变态发育后，转为底栖生活，以底栖端足类等甲壳动物为主食［38］。此外，两种鲽形目鱼类按照食物网中各营养级的相对量度方法，低级肉食性动物营养级为3.0～3.8［35］（加1修正后），与本文研究结果差异较大，除了本研究样品与前人研究样品相比，体型较小外，是否与鲽形目特殊的系统发育及食性变化有关还需进一步认证。

九龙江口鱼类营养级主要集中在2.1～3.8之间，这些营养级谱中段的鱼类在食物链中起着承上启下的连接作用，这些种类往往是海洋生态系统的关键类群，其数量波动和种类变化等营养标签信息是生态系统的结构和功能变化的主要表现［39］。

4.2基线值的确定

同位素基准的目的是反映食物网生物最初物质来源的同位素特征，基准生物的选择取决于具体问题与所研究的生态系统。理论上，应该以第一营养级自养生物（海洋植物）的氮稳定同位素值确定营养级的基准，但是生产者的营养来源较复杂，稳定氮同位素值随种类、时间、空间的变化范围很大，而基准生物的稳定同位素季节变化在一定程度上可以通过加密时间尺度上样品密度以及选择同位素周转速率慢、寿命长的生物来克服［28，40］。此外，由于动物各组织新陈代谢速率不同，不同组织同位素值能反映不同时间尺度的食物特征［41］，肌肉相比外套膜、内脏团、腮等组织，更能反映一段时间内环境中稳定同位素的变化。本研究综合考虑了基准生物的分类地位、取样部位、时空变化等因素后，选取与鱼类样品采集相同时间及地点的6—8月九龙江口菲律宾蛤仔闭壳肌δ15N平均值作为本研究的基线值。

但本研究中少牙斑鲆的δ15N平均值为7.23‰，小于基线值，斑鰶、短棘银鲈、木叶鲽的δ15N值也仅略高于基线值。这让我们对基线值的确定提出思考，很多利用稳定同位素法对海域食物网结构的研究中，部分次级消费者并不以研究中的基线生物为食，从物质循环及能量流动的角度考虑，各自的食物链并无相交于同一食物网中，因此，如何更好的确定不同生态系统的基线值，能够全面的反映所研究食物网的结构，还需进一步研究。

4.3营养级测定方法的比较

近年来，稳定同位素技术在动物生态学研究中的应用越来越广泛，在食物来源及比例、食物网构建、迁徙洄游等研究中的应用迅速发展。在鱼类营养级研究中也能克服很多胃含物分析法的缺陷，对于已经灭绝、大型珍稀动物、小型动物（浮游生物、底栖生物、仔稚鱼）的摄食情况，稳定同位素方法显示了其优越性，使我们能更深入的了解生物在物质循环及能量流动中的作用［42—44］。

幼鱼期性腺尚未发育成熟，第二性征不明显或无，此期通常是鱼类生长快速期，与外界营养的关系日益重要［45］。本研究中羽鳃鲐（Rastrelliger kanagurta）、金色小沙丁（Sardinella aurita）、斑鰶、长体蛇鲻（Sauridaelongata）等多种鱼类还处于幼鱼期，未达到最小性成熟体长。对于多数幼鱼，采用胃含物分析法难度较大，且很难保证数据的准确性；对于仔稚鱼、小型腹足类、双壳类软体动物难度更大，而稳定同位素法所需样品量很少（0.150～0.200 m g），而这也正是稳定同位素法分析幼鱼的优势之一。目前，全球近海渔业资源衰退严重，出现小型化、低龄化等特征，在此背景下利用稳定同位素技术分析鱼类幼鱼期甚至仔稚鱼的摄食、食物网、营养关系等，可更精确、便捷地研究海洋生态系统食物网的结构与能量流动。

4.4个体大小对鱼类营养级的影响

海洋生物的个体大小是影响生物间生态相互作用的一个重要特征。个体大小直接影响生理与生态习性，包括新陈代谢速率、生长率与死亡率［46］，产卵数量、卵细胞重量、繁殖时间、存活时间及其它生活史特征［47］，种群数量及密度［48］，物种分布［49］等。海洋生物个体大小与许多生活史特征间的关系表明个体大小的变化能显著影响从个体到生态系统的不同层次。对海洋生物不同个体大小的营养级的研究有助于加深对海洋生态系统生物间相互作用的了解。

鱼类营养级取决于其食性。同一种类不同阶段及个体大小间由于食性的变化，从而导致营养级的变化。鱼类食性发生转变时，其稳定同位素比值发生变化的原因有两方面：一是个体的生长，即生长过程中新生组织（稳定同位素组成不同）对旧组织稳定同位素组成的稀释作用；二是个体组织的代谢周转速度，即新生组织对旧组织的替换作用，这种机制在鱼类没有净增长的情况下依然发挥作用［50］。

个体大小对鱼类营养级的影响因鱼而异。利用稳定同位素对雷州湾海域的长体蛇鲻（Saurida elongata）及大头狗母鱼（Trachinocephalus myops）营养级研究发现，营养级跨度分别达到了1.5、0.9［11］，本研究中，绿鳍鱼、鲬、髭缟鰕虎鱼、海鳗等同种鱼类个体的营养级差异比鱼类的种间营养级差异更大，这可能与其在生长过程中，食性发生较大的转变有关，许多种类生长增加4～5个数量级时，营养级可能会出现3次重要的转折点［51］。对于本研究中鳓等体长相差较大，但营养级相差较小，这同样可能也与其食性有关。因此，在利用稳定同位素或胃含物分析法计算鱼类营养级时，需注明鱼类体长、不应忽略其对营养级的影响。

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附录：

Study on trophic level of main fishesin the Jiulong River Estuary based on stable nitrogen isotope

Liao Jianj i1，Zheng Xinqing1，Du Jianguo1，Chen Bin1
（1.Third Institute of Oceanography，State Oceanic Ad ministration，Xiamen361005，China）

Stable isotope technique has been increasingly appl ied in food web studiesin the past two decades.In the study，we used the stable nitrogen isotope to analyze the trophiclevels（T Ls）ofthe 71 fishes belonging to 61 genera，42 fami l ies and 13 orders，which were sampled from June to August 2013 in the Jiulong River Estuary.The δ15N values of fishes showed the significant variation，ranging from 7.23‰to 14.66‰.Benthic filter-feederRuditapes philippinarumwas used as basel ine organism，and the estimated T Ls of fishes ranged from 1.70 ofPseudorhombusoligodonto 3.89 ofSillagosihama，respectively.Compared to the data from Eishbase，it was found that the T Ls of a majority offishes（83.1%）fell within the range of Eishbase，but 83.1%offish species was modestly lowerin T L than Eishbase data.The T Ls of 58.3%species estimated by stable isotope technique differed by less than 0.5 with T Ls by traditional stomach content analysis.Relatively low T Ls based on stable nitrogen isotope may attribute to the fact that the collected samples in our study were mainly composed of young and juveni le fishes.Our results demonstrate that stable isotope technology is a more useful toolin the estimation of T Ls of juvenile fishes.In our study，T Ls of some fishes varied significantly with the body size and showed species-specific characteristics：T Ls ofTridentiger barbatusandChelidonichthys kumuspanned 1.54 and 1.43 with body size increasing，respectively，which was far higher than that ofIlisha elongate.Dietary shift of differentfishes may be the main factors leading to the difference.

stable isotope；Jiulong River Estuary；fishes；trophic levels

附录表1 九龙江口主要鱼类体重、体长、δ15N值及营养级（平均值±标准差）

续附录表1

S917.4

A

0253-4193（2015）02-0093-11

2014-07-15；

2014-09-13。

国家自然科学基金（31101902）；国家海洋局第三海洋研究所基本科研业务费专项资金（海三科2011006）；福建省自然科学基金（2012J05074，2014J01127）；国家留学基金（201309660067）；海洋公益性行业科研专项经费项目（201305030-4，201405007）。

廖建基（1988—），男，福建省三明市人，从事海洋生物与生态学研究。E-mai l：l iaoj ianj i@tio.org.cn

杜建国（1981—），男，博士，副研究员，从事海洋生物与生态学研究。E-mai l：duj ianguo@tio.org.cn