水生植物去除重金属机制及生理响应研究综述

乔 旭，王沛芳，郑莎莎，雷 阳,包子云

(河海大学 a. 浅水湖泊综合治理与资源开发教育部重点实验室；b. 环境学院，南京 210098)

水生植物去除重金属机制及生理响应研究综述

乔 旭a,b，王沛芳a,b，郑莎莎a,b，雷 阳a,b,包子云a,b

(河海大学 a. 浅水湖泊综合治理与资源开发教育部重点实验室；b. 环境学院，南京 210098)

重金属是水环境中的典型污染物，存在着潜在的生态风险。利用水生植物去除重金属的处理方法具有高效、环保、经济等特点，成为当前研究的热点领域。阐述了植物对重金属的去除机制主要有植物吸收、根际微生物活动、植物根系微环境作用及植物富集，综述了植物在重金属胁迫下发生的生理响应，包括植物生长、细胞结构、酶活性等方面的生理变化。并讨论分析了pH、温度、底泥性质等对水生植物去除重金属过程的影响。同时，提出了植物去除重金属及响应机理方面还需深入研究的几个问题。

水生植物；重金属；去除机理；生态环境；生理响应

重金属是广泛存在于环境中的有毒有害污染物，对生态环境、食品安全乃至人类健康均可造成不利影响。这些污染物进入水体首先影响的是水生植物[1]，然后通过食物链的形式影响整个水生态系统。国内外学者用水生薄荷、穗花狐尾藻、黑藻、金鱼藻、菹草、浮萍、香蒲、苦草等不同水生植物去除重金属，研究表明植物对重金属有较高的吸收富集能力[2-6]。黄永杰等[7]用8种不同水生植物处理重金属，发现不同类型植物对重金属去除效果存在差异。同时，植物的不同部位对重金属富集能力也不同，大部分植物水下根茎部分富集能力要大大高于其它部位[8]。Lee等[9]研究了水生植物去除重金属过程的影响因素。

植物对重金属的去除存在着多种机制，本文主要探究了利用植物处理重金属的机理，讨论植物去除重金属离子的影响因素及其去除效果，为采用水生植物修复受重金属污染水体提供理论依据，为重金属污水处理中水生植物的选择提供了指导。

1 植物对重金属的去除

1.1 植物对重金属的去除效果

水生植物按其生活类型可以分为3类：沉水植物、挺水植物、浮水植物。一般来说，3类植物去除重金属能力大小顺序为沉水植物> 浮水植物>挺水植物，根系发达的植物>根系不发达的植物。同一种植物对不同种金属的去除效果也有差异，如狐尾藻对Zn和Cu的去除率较低，而对Hg的去除率高达99%(见表1)。

1.2 植物对重金属的去除机理

植物修复是一种新兴的绿色生物技术，主要通过植物的吸收、挥发、根滤、降解、富集等作用净化去除水环境中的重金属。

表1 几种水生植物去除重金属的特征

1.2.1 植物吸收

生长过程中水生植物需要从周围环境中吸收营养物质，某些重金属如Fe，Zn，Cu，Mn等与这些营养物质相似，也是植物生长所必需的元素。这些元素通过膜表面的转运蛋白运输进入植物细胞。非必需元素如Cd，Pb，Hg和As等进入植物体可能是由于它们能与体内的羰基糖醛酸结合[10]。植物根或者其他部位从底泥颗粒或上覆水中吸收重金属离子，减小环境中重金属的含量，再将植物进行处理，从而达到去除重金属的目的。

Chaney等[11]研究发现Mn，Zn，Cd，Mo，Se容易被植物吸收并转移到地上部分，Ni，Co，Cu较容易被吸收，而Cr，Pb，Hg等很难被吸收转移。植物的吸收效果还受底泥中重金属元素的形态的影响，只有部分溶解性的重金属才能被植物吸收，而不溶金属由于不能转移到植物根部因而不具生物有效性。交换态重金属具有较大的溶解性，比其它形态更易被植物吸收。Pb2+能像磷酸盐或碳酸盐似的与根部细胞壁上的离子交换点位结合进入植物体[12]。水生植物的不同部位对重金属的吸收蓄积能力不同[7]。漂浮植物凤眼莲有发达的纤维状根系，能够有效地吸收水环境中Cd，Cr，Se等金属[12]。Zou等[13]研究发现天名精、华中蹄盖蕨等根际周围的有效铅浓度明显高于非根际周围且华中大蹄盖蕨根部铅浓度明显高于芽部。

1.2.2 植物根系微环境作用

植物在生长过程中根系会产生分泌物。根系分泌物主要包括高分子化合物(如植物高铁载体、植物络合素、类金属硫蛋白等)和低分子化合物(如HCO3，H+，CO2，氨基酸，有机酸等)。植物根系分泌物可以直接影响根际酸化、沉淀、螯合作用及氧化还原反应，进而影响重金属离子的溶解度和生物可利用性[14]。

Cieslinski等[15]发现硬质小麦根际环境中有许多水溶性低分子量有机酸，而在非根际环境中未检测到。通常pH>7时，Fe不易溶解，植物缺Fe下可释放柠檬酸和苹果酸，有效的络合Fe和诱导不溶Fe转化为Fe3+，同时还可促进Zn，Cu，Mn的溶解[16]。许多低分子有机酸通过与Cd形成镉-有机酸复合物影响土壤Cd的释放率，植物积累的Cd含量与根际周围的有机酸的含量成正比[15]。根系分泌物除能活化重金属络合溶解作用外[17]，还能影响土壤氧化还原电位。根系释放的有机质促进了微生物的生理活动，加剧根际氧的消耗，根际的氧化还原电位降低，使土壤中重金属尤其是如Fe，Mn溶解度提高。

1.2.3 根际微生物活动

植物根系和根际微生物共同作用改变根际环境。 植物根际周围的微生物数量明显高于其他区域。 植物根际存在着多种微生物群体， 根际微生物可以通过分泌生物表面活性剂、有机酸、氨基酸和酶等来提高根际环境中重金属的生物有效性，从而促进植物对重金属的吸收富集。

Whiting等[18]研究表明， 根际细菌蒙氏假单胞菌产生的一些促进锌溶解的化合物(如螯合物)， 使根际环境中的水溶性生物有效态锌浓度显著增加， 从而促进了天蓝遏蓝菜对锌的吸收。 有些根际微生物在结构上能够产生含Fe的细胞， 它不仅可以增强Fe3+的可利用性， 还能提高对其他金属阳离子的吸收[19]。 而有些微生物如Xanthomonas maltophyla， 它能催化移动性强的Cr6+还原成移动性差的Cr3+， 降低了Cr的生物有效性， 同时也降低了它的毒性[17]。

1.2.4 植物富集

水生植物通常是通过鳌合和区室化等作用来耐受并吸收富集重金属[20]。GSH(谷胱甘肽)对植物体内重金属的解毒发挥重要作用。GSH是PCs(植物螯合肽)的前体[21]。PCs是植物体内产生的新型的重金属结合肽，是在PCs合成酶催化下形成的，在高等植物中普遍存在。GSH自身或转化成PCs与重金属的结合，降低细胞内游离重金属离子，从而减轻重金属尤其是Cd对植物的毒害[22]。

张正庆等[20]报道，根系所吸收的Cd以Cd-PC或Cd-GSH结合物形式存在。重金属进入后，GSH被快速催化转化为PCs。接着Cd-PC结合物被吸收进入液泡。在液泡中Cd-PC结合物最终解离。金属被存储起来，同时PC肽被降解。除Cd外，PC还能与Cu，Pb，Zn，Ni等重金属结合。

植物可通过区域化作用把吸收的重金属隔离在其体内特定部位从而降低重金属的毒害。重金属一旦进入植物细胞中，就被液泡吸收，从而从细胞液中去除，减轻了重金属对植物的直接毒害。因此液泡是植物体内重金属贮存的重要场所[23]。液泡中含有质子泵，尤其是ATP酶和质子焦磷酸酶能够促进液泡对重金属的摄入[22]。PC和金属的结合也主要发生在液泡中。液泡膜上的Cd/H+逆转运蛋白和ATP结合盒转运载体蛋白为PC-Cd结合物向液泡运输提供了通道[24]。

2 重金属对植物的胁迫及植物的生理响应

环境中的重金属对生物体有多重功能。低浓度的Fe，Cu，Zn和Mn等是植物进行正常的生理代谢所必需的元素，但当浓度过高时对植物体有害。而非必需元素如Cd，Pb，Hg等即使在低浓度下对生物体也有毒害作用[22]。

2.1 重金属对植物生长的影响

重金属可以抑制植物整株或植物某些部位的生长，其中对根部的抑制最强烈。重金属主要通过抑制根部细胞分裂或细胞分化阻碍根的生长。研究发现高浓度的Fe和Cu会使细胞的生存能力降低，使植物根浮肿、弯曲、变短，根毛衰竭，并且影响根对必需元素的吸收，导致矿质营养元素不平衡。

据报道，芥菜根部Cr沉淀物的积累妨碍了水和营养元素的运输[25]。重金属胁迫下，植物外部形态改变，表现为叶片、叶鞘枯黄，根部尤其是根尖颜色变暗。Gupta[26]用受重金属污染的水灌溉西红柿发现其表型呈现畸形症状如生长萎缩、分枝和果实减少。浓度为1，5，10 μmol/L的重金属(Cu，Zn，Mg)处理下，小麦、水稻种子的发芽率与对照相比明显减少[22]。

2.2 重金属对植物细胞结构的影响

细胞壁和细胞膜是植物细胞进行自我保护的第一道屏障，保证细胞质和细胞膜结构的稳定性是细胞进行正常生命活动和新陈代谢的基础。Cu，Cd，Pb等有毒重金属能与细胞壁的组成成分，如游离氨基酸、羧基、羟基等基团结合，降低细胞壁的可塑性，阻碍细胞的分裂和生长。

Kaur[27]研究表明50 μmol/L的Pb2+处理下小麦细胞壁发生膨胀褶皱，使细胞壁变薄，并且出现细胞间隙。当浓度达到250 μmol/L时，细胞壁出现裂缝。重金属影响细胞膜的结构主要表现在重金属通过诱导自由基的产生使脂质发生过氧化反应。脂质的改变使细胞结构发生异常变化。MDA是衡量膜脂过氧化反应程度的重要指标。Gonnelli[28]发现高浓度的Ni2+使细胞内MDA含量增高，破坏了细胞膜的功能，打破细胞质中离子(尤其是K+)的平衡。此外，重金属还具有基因毒性，通过破坏微管网络诱导染色体畸变，影响基因表达。Wierzbicka[29]研究发现铅能在植物分生组织中积累，破坏细胞微管结构，影响细胞内物质运输、有丝分裂，同时使细胞的形态发生极化。

2.3 重金属对活性氧和酶活性的影响

重金属胁迫下植物会产生过多的活性氧ROS，包括超氧物阴离子自由基(O2-)、羟基自由基(OH)及H2O2等。具有氧化还原活性的重金属如Fe和Cu能够通过芬顿和哈伯-维斯反应直接诱导活性氧的产生，不具氧化还原活性金属如Pb，Zn，Cd间接诱导氧化应激[21]。ROS有多方面的反应活性，如使膜发生过氧化作用、增强细胞的氧化速率、促进蛋白质裂解甚至DNA链裂解。为减小这些自由基的毒害，植物细胞演化出抗氧化酶系统来防御，此酶系统包括超氧化物歧化酶(SOD)、过氧化氢酶(CAT)、抗环血酸过氧化物酶(APX)。植物细胞内ROS的产生和清除在正常情况下处于动态平衡状态，由于自由基水平较低，细胞不会受到伤害，而重金属胁迫则打破了这种平衡。

Li等[30]将小麦幼苗暴露在不同浓度Fe下，发现100和300 μmol/L的Fe能诱导APX的活性，但当Fe浓度达到500 μmol/L时酶的活性降低了28%。这可能是由于低浓度重金属诱导酶活性提高以控制ROS量。但当重金属浓度过大时，活性氧自由基大量产生，膜组分中不饱和脂肪酸发生过氧化[21]，且SOD和CAT的活性失调，大大减弱对自由基的清除能力。

2.4 重金属对植物呼吸作用和光合作用的影响

重金属影响植物呼吸和ATP的含量。低浓度重金属能够促进植物呼吸作用，而浓度高时抑制呼吸。Romanowska等[31]用5 mmol/L的Pb2+处理大麦24 h发现，铅能刺激暗呼吸作用，而对光呼吸作用几乎没有影响。叶片中ATP含量和ATP/ADP值增加。植物体进行呼吸作用结构基础是线粒体。高浓度重金属破坏下，线粒体肿胀，高尔基体、内质网囊泡化，同时抑制线粒体中ATP酶的活性，影响植物呼吸作用[22]。

重金属对植物光合作用的抑制主要是由于重金属阻碍光合电子的传递，抑制质体醌和类胡萝卜素的合成，同时重金属引起植物叶片气孔关闭导致CO2浓度不足。叶绿素是植物进行光合作用的主要色素，其含量的高低及叶绿素a/b值的大小能直接反映光合作用的强弱。研究表明植物遭受重金属毒害后叶绿素总量降低，叶绿素b比叶绿素a更敏感，因而叶绿素a/b值也下降[32]。Stobart等[33]认为，叶绿素含量下降有2方面原因，一是由于重金属影响氨基乙酰丙酸的合成，二是能抑制NADPH-原叶绿素酯氧化还原酶活性。

3 植物去除重金属的影响因素

一般认为pH、温度、植物种类、吸附时间、重金属的形态、底泥的性质等都对吸附效果有影响。

3.1 pH值的影响

pH值是植物去除重金属最重要的影响因素之一。它不仅影响重金属的形态，而且会影响重金属的吸附位点[9]。对于水生植物来说一般最适宜pH在4～8之间，在其它条件相同时，最适宜pH条件下的吸附量最大。Keskinkan等[34]研究表明，pH<6时，金鱼藻对重金属的吸附效果较好。水生态系统底泥中重金属离子在高pH值下，会以不溶解的氧化物、氢氧化物形式存在，植物吸收过程无法进行。而当底泥的pH降低时，部分底泥颗粒表面的吸附位点被H3O+取代，使底泥对重金属的吸附量降低，导致溶解性重金属浓度增高。这就提高了重金属污染物对植物吸收的可用性，但同时也加大了对植物的毒害作用。

3.2 Eh的影响

底泥的氧化还原电位能够影响变价金属元素的形态，从而决定它的溶解度和对植物的相对可用性。Kelderman等[35]研究发现底泥Eh由-150 mV增高到200mV过程中，Cu，Zn和Pb的交换态和碳酸盐结合态逐渐提高，有机结合态逐渐降低。且二价重金属在Eh低时能与硫化物(AVS)生成难溶性硫化物，硫化物结合态重金属增高，其生物有效性下降。Eh高时，AVS氧化，与之结合的重金属被释放到水体中。如Cu在还原条件下与AVS生成难溶性CuS沉淀。而当底泥处于氧化状态时硫化物不稳定，Cu被释放出来[36]。

3.3 温度的影响

温度对水生植物的影响主要表现在季节上，不同季节植物的生长状况不同。在适宜的温度、合适的季节里种植水生植物，其生长代谢旺盛，对重金属的蓄积能力和去除效果高[1]。如水芹在15～20℃下植株生长良好，超过25℃生长衰弱，低于5℃停止生长。

3.4 底泥CEC的影响

CEC是指底泥中交换性阳离子的总量。底泥的矿物组成(主要是黏土的含量)不同造成其CEC的差异，从而影响对重金属的吸附效果。由于底泥中的黏土和有机质带负电，使得重金属阳离子能够被这些底泥颗粒吸附，从而减弱了重金属向植物中的迁移[37]。底泥CEC越高，对重金属颗粒物亲和力越强，重金属迁移转化能力越弱。

4 展 望

水生植物对重金属的去除机制及生理响应的研究结果还带有猜想性，很多问题还有待研究。应采用先进的分析仪器和分子生物学的技术手段加强以下方面的研究：

(1) 结合生物化学和分析化学的学科知识探究非必需金属元素进入植物细胞的途径。

(2) 从分子生物学和植物生理学的角度研究植物体内重金属的迁移、转化和贮存机制。

(3) 加强水生植物根系的生理生态特性研究，开展根系分泌物的原位收集及鉴定技术研究。

(4) 植物受重金属的毒害及其生理响应是多种生理过程的综合反应，因此应加强对此方面的研究，进一步探讨植物受重金属毒害和抗性的关键因子。

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(编辑：陈 敏)

更 正 说 明

《长江科学院院报》编辑部2015年第1期和第2期更正内容如下表。

期号页码修改前修改后第1期第2期P97P101P76方宏伟，赵丽军方宏伟1，赵丽军2(辽宁省交通高等专科学校道桥系，沈阳110122)(1．东北电力大学建筑工程学院，吉林吉林132012；2．辽宁省交通高等专科学校道桥系，沈阳110122)FANGHong⁃wei，ZHAOLi⁃junFANGHong⁃wei1，ZHAOLi⁃jun2(DepartmentofRoadandBridge，LiaoningCollegeofCommunication，Shenyang110122，China)(1．SchoolofCivilEngineeringandArchitecture，NortheastDianliUniversity，Jilin 132012，China；2．DepartmentofRoadandBridge，LiaoningCollegeofCommunication，Shenyang 110122，China)图8无小图名图8增加的小图名为：(a)Toyoura砂；(b)Hanford冰川土

(本刊编辑部)

Review of Studies on the Mechanism of Removing HeavyMetals by Aquatic Plants and the Physiological Response of Plants

QIAO Xu1，2, WANG Pei-fang1，2, ZHENG Sha-sha1，2, LEI Yang1,2, BAO Zi-yun1，2

(1.Key Laboratory of Integrated Regulation and Resources Development on Shallow Lakes of Ministry of Education, Hohai University, Nanjing 210098, China； 2.College of Environment, Hohai University, Nanjing 210098, China)

Heavy metal is a typical pollutant in aquatic ecosystem. The ions of heavy metals enter food chain resulting in healthy risks. Phytoremediation is emerging as the most potential technique of removing heavy metals due to its low expense and high efficiency. Toxic metals can inhibit plants growth, destroy the cell structure of plants , reduce enzyme activity and affect respiration and photosynthesis of plants. But the aquatic plants also suffer from heavy metal pollution to some degrees. The mechanism of removing heavy metals by aquatic plants is simply summarized from four aspects in this paper: phyto uptake, bioaccumulation and activities of rhizosphere microorganisms and removal by root system. Furthermore, factors affecting the removal efficiency are analysed, including pH, temperature, and soil characteristics. The study provides an overall theoretical basis for alleviating metal pollutions by using aquatic plants. Meanwhile, the prospects and several problems of the removal mechanism and the response of plants are presented.

aquatic plants; heavy metal; removal mechanism; ecological environment; physiological response

10.3969/j.issn.1001-5485.2015.05.004

2015,32(05):15-20

2014-01-21;

2014-03-03

国家重大基础“973”研究项目(2010CB429006);国家水体污染控制与治理科技重大专项(2012ZX07101-008)

乔 旭(1991-)，女，江苏连云港人，硕士研究生，主要从事水环境保护与生态修复研究，(电话)18751958577(电子信箱)qiaoxu.good@163.com。

王沛芳(1973-)，女，河北保定人，教授，主要从事水环境保护与生态修复研究，(电话)13701475568(电子信箱)Pfwang2005@hhu.edu.cn。

X52

A

1001-5485(2015)05-0015-06