十种湿生植物根际真菌群落参数和土壤肥力的比较

曾 欣， 刘树元， 李朝辉， 赵守龙， 林梦露， 李晓珊， 刘文莉

(台州学院建筑工程学院，浙江台州 318000)

十种湿生植物根际真菌群落参数和土壤肥力的比较

曾 欣， 刘树元， 李朝辉， 赵守龙， 林梦露， 李晓珊， 刘文莉*

(台州学院建筑工程学院，浙江台州 318000)

【目的】利用人工湿地是目前我国进行点源污水处理的一项重要技术，人工湿地的湿生植物及其根际微生物对污水处理有重要影响。目前人们普遍关注的是湿生植物根际细菌的群落结构和功能，而对根际真菌群落结构的信息较少。本文主要研究10种湿生植物根际的土壤肥力、真菌数量、生物量和真菌的碳代谢，目的在于筛选出根际土壤真菌生物量和活性均较大的植物种类，为今后人工湿地的建设提供参考依据。【方法】采用“向后抛石法”随机选取采样点，收集10种湿生植物根际土壤。采用常规方法测定土壤有机碳、全氮和全磷含量；真菌数量采用稀释平板法，真菌生物量(麦角固醇含量)采用高效液相色谱法(HPLC)测定；真菌碳代谢指纹采用 FF板进行分析。【结果】银边石菖蒲、花叶香蒲和黄菖蒲根际土壤分别有较高的有机碳、全氮和全磷含量(P<0.05)。黄菖蒲根际土壤真菌数量和生物量最大(P<0.05)。相关分析表明，土壤全磷与真菌数量和生物量有极显著的正相关关系 (P<0.05)，是制约土壤真菌分布的重要因素。碳代谢指纹分析表明，水生美人蕉土壤真菌对95种碳源的平均利用活性以及对6种碳源群的利用强度均大于其它植物，土壤全氮显著地影响了真菌群落对碳水化合物的利用(P<0.05)。【结论】10种湿生植物根际土壤肥力和真菌群落有显著性差异，因而土壤肥力和真菌群落可以作为筛选人工湿地植物的重要依据，但这一结论还有待从分子生物学的角度进一步验证。

湿地植物； 根际土壤； 真菌生物量； 碳代谢指纹

湿地是地球生态环境系统的重要组成部分，植物在湿地系统中起着重要作用[1-2], 湿地植物不仅可以直接去除污染物，更重要的是植物会影响湿地的氧气、土壤肥力及微生物的群落结构和活性，进而影响湿地系统对污染物的去除效果。

根据根区理论，植物的根系常形成一个网状结构，并通过通气组织向根系周围的基质输送氧气，从而在根区形成一种脉冲式缺氧-好氧环境，影响好氧或厌氧微生物的分布[3]。同时植物在其生长过程中不断地分泌多糖和有机酸等有机物进入根际土壤，这一方面改变了土壤的碳、氮组分和含量，另一方面为根区微生物的生长繁殖提供了营养和能源物质，促进了根际微生物的代谢活动[4]。而微生物活动反过来又能加快土壤中有机磷、有机氮的分解及其它矿质元素的转化。

然而，不同的植物由于其生长速率、光合速率、根系类型、根系分泌物的化学组成等方面均有所差异，因此不同植物其根际土壤肥力、微生物群落结构与功能也不尽相同[5]。目前人们普遍关注的是不同湿生植物根际细菌的群落结构和功能[6-7]，然而近来的研究表明，湿生植物根区中真菌数量虽然不如细菌多，但其生物量较大，在物质循环和污染物去除中同样发挥着重要的作用[8-9]。遗憾的是，目前关于湿生植物根区真菌群落结构及土壤肥力的信息却十分有限。

基于此，本研究在杭州天景植物园湿生植物栽培园地分别收集了10种湿生植物根际土壤，对不同植物根际土壤的肥力、真菌数量、生物量进行了比较分析，并利用 BIOLOG公司生产的FF板对10种湿地植物根际真菌的碳源利用能力进行了测定，目的在于揭示10种湿地植物根际真菌数量、生物量、碳源代谢活性和土壤肥力的差异及其相互关系，为今后人工湿地的建设提供植物选择方面的参考依据。

1 材料与方法

1.1 试验材料

湿地植物采集地位于西湖区三墩镇境内的杭州天景水生植物园(30°15′ N，120°16′ E)，属于亚热带季风气候，年均气温16.5℃，年均降水量1435 mm。土壤由人工调配而成，属于砂壤(砂 ∶土=3 ∶1)。水源为流动河水。所有植物均培育于塑料大棚内，棚温为25℃左右。

1.2 样品采集

在植物园内选择10种常用的湿地植物(表1)，于2013年4月中旬采集根际土壤样品。采样方法为： 在每种植物的大棚中首先用“向后抛石法”确定3个采样点，然后将植物用铁锹挖出，并将附着于根系上的土用力抖落到事先铺好的塑料布上。将土分为两部分，分装于2个塑料封口袋内，立即运回实验室。在实验室内，一袋土样风干，用于土壤肥力指标的测定；一袋储存于4℃ 的保鲜柜内，用于真菌数量、生物量以及碳代谢指纹的分析。

1.3 分析项目和方法

1.3.1 土壤肥力因素分析 土壤含水率采用烘干称重法，全氮采用凯氏定氮法，全磷用碱熔—钼锑抗比色法，有机碳采用重铬酸钾容量法测定[10]。

表1 10 种湿生植物的分类归属

1.3.2 微生物参数分析 1)真菌数量采用稀释平板法进行分析[11]。称5 g新鲜根际土壤样品，加入到含45 mL 无菌水的三角瓶中，摇床振荡15 min，进行连续10倍稀释，稀释至10-3。移取50 μL的土壤悬液(10-3)，均匀涂抹至已冷却的马丁氏固体培养基表面，培养皿倒置，于28℃恒温箱中培养3 d后对真菌菌落进行计数，并换算成每克干土中的真菌数量。 2)真菌生物量的测定采用麦角固醇-高效液相色谱法(HPLC)[12]。首先将3 g鲜土放入100 mL的茄形瓶中。加入KOH、甲醇和乙醇，70℃水浴冷凝回流30 min，冷却、正己烷萃取、浓缩，溶剂替换，高效液相色谱仪(Agilent 1200, USA)测定麦角固醇含量。HPLC的测定条件为：反向C18柱，95%甲醇为流动相，流速1 mL/min，紫外检测器检测波长为282 nm。

1.3.3 真菌群落功能多样性的测定 采用美国BIOLOG的FF板(Filament fungal plates)[13]：在 BIOLOG-FF板上的每个孔内加入100 μL 土壤悬浮液(含适量硫酸链霉素)，将所有FF板放在干净的塑料盒里(底部放有浸湿的纸巾，以防FF板中的水分蒸发)，置于25℃黑暗条件下培养。在 490 nm波长下，每隔一定时间(20、24、30、36、48、72、96、120、144、168、192、216、240 h)用酶标仪(Multiskan spectrum, Thermo, USA)测定FF板中各孔的吸光度值，并用每个样品孔的吸光度值减去对照孔的吸光度值。

采用平均每孔颜色变化率(AWCD)分析真菌对不同底物的利用能力。AWCD值=[∑(Ci-R)]/95式中：Ci指第i个样品孔在490 nm下测定的吸光度值(OD)； R为对照孔的吸光度值。Ci-R < 0, 计算中记为零[13]。

根据Zak[5]等建议的标准，FF板中95种碳源划分为6大类碳源群： 即碳水化合物(CH)、羧酸(CA)、胺/酰胺(AM)、氨基酸(AA)、聚合物(PL)以及杂合物(MS)。由于培养192 h后FF板中的AWCD值不再发生显著变化，所以每个碳源群的利用强度计算作培养192 h时群内所有碳源的平均吸光度。

1.4 数据处理

不同植物种类根际土壤肥力和真菌参数的差异显著性用单因素方差分析检验，不同植物种类间的真菌群落代谢指纹比较采用主成分分析(Principal component analysis，PCA)方法，以检验真菌群落的整体差异。所有统计均用 SPSS 软件(版本为11.5)完成。

2 结果与分析

2.1 不同湿生植物根际土壤肥力

不同植物根际的土壤肥力各指标如表2所示。从表中可以看出，根际土壤中的总有机(Total organic carbon)含量水生美人蕉(23.1 g/kg)、黄菖蒲(23.2 g/kg)、香蒲(28.3 g/kg)、再力花(26.5 g/kg)、天景伞草(28.5 g/kg)、银边石菖蒲(30.1 g/kg)和路易斯安那鸢尾(22.8 g/kg)显著高于其它3种植物(P< 0.05)。全氮(Total N)含量以花叶香蒲根际土最高为3.38 g/kg，其它9种植物相对较低(P< 0.05)。全磷(Total P)含量在10种植物根际土壤之间也有显著差异，其中黄菖蒲(Ip)根际土壤中全磷含量最高，为0.65 g/kg，其次是百花海寿花(Pc)，含量为0.60 g/kg，与其它植物的差异显著(P< 0.05)。

表2 不同湿地植物根际土壤肥力比较

注(Note): 同列数据后不同小写字母表示不同植物种类间差异达5%显著水平 Different small letters in the same column indicate significant difference(P< 0.05) among different macrophytes.

2.2 不同湿地植物根际土壤真菌数量和真菌生物量

不同植物根际土壤真菌数量和真菌生物量见图 1。单因素方差分析表明，不同植物间的土壤真菌数量及其生物量差异显著(P< 0.05)。其中黄菖蒲根际土壤中的真菌数量和真菌生物量最大，为 1.909×103cfus/g和1.53 erg μg/g。其次是银边石菖蒲土壤，为0.67×103cfus/g和0.85 erg μg/g，路易斯安那鸢尾的真菌数量和生物量最小，为0.38×103cfus/g和0.32 erg μg/g(P< 0.05)。

图1 10种湿地植物根际土壤真菌数量和生物量Fig.1 Fungal number and biomass in 10 macrophytes rhizosphere soils[注(Note)： erg — 麦角固醇 Ergosterol. 柱上不同小写字母表示不同植物种类间差异达5% 显著水平 The bars with different lettersrepresent significant difference(P<0.05) among different macrophytes.]

2.3 不同植物根际土壤真菌对碳源的利用情况

采用BIOLOG FF 板进一步分析了 10 种植物根际土壤真菌的功能多样性，在分析过程中，首先计算了土壤真菌对FF板中的95种碳源的平均利用活性(AWCD)，并绘制了AWCD随着培养时间的变化趋势图(图 2)。结果表明，10 种植物根际土壤真菌的潜伏期(即AWCD不随时间进展而改变)长短有显著差别，其中花叶香蒲的根际土壤真菌几乎没有潜伏期，水生美人蕉和百花海寿花土壤真菌的潜伏期为24 h，天景伞草、香蒲、黄菖蒲、银边石菖蒲和常绿萱草土壤真菌的潜伏期为48 h，路易斯安娜鸢尾和再力花土壤真菌对 95 种碳源的AWCD在整个培养期间一直处于潜伏期状态，没有表现出利用活性(P> 0.05)。另外，从培养192 h的植物根际土壤真菌群落的AWCD值来看，水生美人蕉(Cg)>天景伞草(Ci)>黄菖蒲(Ip)>花叶香蒲(Tl)>常绿萱草(Ha)>百花海寿花(Pc)>香蒲(To)>银边石菖蒲(Ag)>路易斯安娜鸢尾(Ih)>再力花(Td)。

从表 3可以看出，10 种植物根际土壤真菌对 BIOLOG-FF板6种碳源群的利用程度为，对碳水化合物(CH)、羧酸(CA)和聚合物(PL)的利用没有表现出显著差异(P> 0.05)，而对胺类(AM)、氨基酸(AA)和杂合物(MS)的利用却有显著差异(P<0.05)。其中水生美人蕉、常绿萱草和香蒲根际土壤真菌对胺/酰胺类(AM)的利用强度最大， 平均吸光度分别为0.42、 0.26和0.23；其次是百花海寿花、黄菖蒲和天景伞草，平均吸光度分别为0.17、0.16和0.13，其余植物根际土壤真菌对胺/酰胺类的利用强度相对较小。水生美人蕉、香蒲、常绿萱草根际土壤真菌对氨基酸类(AA)的利用强度最大，平均吸光度分别为 1.54、1.13、1.10；黄菖蒲、花叶香蒲、天景伞草居中，平均吸光度为0.76、0.64、0.56；其余植物根际土壤真菌对氨基酸类的利用相对较小。根际土壤真菌对杂合物(MS)的利用强度以花叶香蒲(平均吸光度为0.91)和天景伞草(1.08)最大，水生美人蕉(0.69)、常绿萱草(0.55)、黄菖蒲(0.48)和银边石菖蒲(0.35)次之，其余植物根际土壤真菌对杂合物的利用强度相对较小。

图2 10 种湿地植物根际土壤AWCD值随培养时间的变化Fig.2 AWCD dynamics with the incubation time in 10 macrophyte rhizosphere soils

植物Plants碳源群Carbongroups碳水化合物Carbonhydrate羧酸Carboxylicacid聚合物Polymer胺/酰胺Amides/amines氨基酸Aminoacid杂合物Miscellaneous香蒲To2.92±3.4a0.51±0.52a0.62±0.32a0.23±0.36a1.13±1.2a0.02±0.02b再力花Td0.39±0.21a0.36±0.36a0.25±0.16a0.05±0.01b0.10±0.14c0.05±0.07b黄菖蒲Ip4.06±2.07a1.24±0.06a0.69±0.35a0.16±0.02b0.76±0.44b0.48±0.20ab天景伞草Ci4.66±5.89a1.31±1.39a0.90±0.49a0.13±0.11b0.57±0.55b1.08±0.92a花叶香蒲Tl4.19±3.60a1.26±0.65a0.47±0.59a0.09±0.07b0.64±0.88b0.91±0.87a常绿萱草Ha1.87±0.33a1.20±1.23a0.29±0.14a0.26±0.05a1.10±0.14a0.55±0.76ab百花海寿花Pc3.77±3.84a0.82±1.00a0.57±0.76a0.17±0.04ab0.08±0.10c0.20±0.17ab银边石菖蒲Ag1.83±0.61a0.82±0.48a0.61±0.46a0.09±0.05b0.18±0.19c0.35±0.12ab水生美人蕉Cg4.94±1.09a1.72±1.44a0.59±0.56a0.42±0.22a1.54±0.31a0.69±0.81ab路易斯安娜鸢尾Ih0.72±0.27a0.32±0.07a0.35±0.34a0.06±0.02b0.03±0.04c0.03±0.03b

注(Note): 同列数据后不同字母表示植物间差异达5%显著水平 Values followed by different letters in a column are significant among plants at the 5% level.

除了检验植物根际土壤真菌对FF板 95 种碳源的平均利用强度以及 6 类碳源群的平均利用强度以外，本研究利用 6 类碳源群的平均利用强度数据进行了主成分分析，目的在于评估真菌碳源利用活性能否区分 10 种植物种类。由图 3可见，主成分PC1和PC2的方差贡献率分别为55.97% 和 18.68%。沿着PC1轴正方向，真菌碳源利用活性将10种植物分成3组，即黄菖蒲(Ip)和常绿萱草(Ha)各自独立成一组，其余 8 种植物聚合成另一组。主成分载荷矩阵数据表明，土壤真菌对氨基酸(载荷系数为0.768)、杂合物(载荷系数为 0.710)和胺/酰胺(载荷系数为0.689)的利用强度度制约着 10 种植物沿着PC1轴正方向分布。由于PC2的方差贡献率相对较小，所以 10 种植物沿着PC2 轴的分布不做分析。

图3 10种植物根际土壤真菌碳源群利用数据的主成分分析Fig.3 Principal components analysis of carbon group utilization data in 10 macrophyte rhizosphere soils

2.4 土壤真菌群落参数与土壤肥力因素的关系

Pearson相关分析表明(表4)，根际土壤真菌数量和生物量分别与土壤全磷含量呈极显著正相关，与土壤有机碳和全氮含量相关不显著(P>0.05)。在6类碳源群中，仅有碳水化合物的利用强度与土壤全氮呈显著正相关，其它碳源利用强度没有受到土壤肥力因素的显著影响(P>0.05)。

表4 土壤真菌群落参数与土壤肥力因素的相关分析

注(Note): *—P<0.05.

3 讨论与结论

湿地植物通过根系分泌等影响湿地土壤中营养物质的含量和分布。已有研究证实，湿地植物种类显著影响湿地土壤的有机质、全氮、全磷含量的变化[14-15]。植物根系不仅可分泌糖、有机酸、氨基酸等初生代谢产物，还可分泌酚、胺等次生代谢产物，从而改变和影响土壤的理化性质[16]。本研究发现，黄菖蒲根际土壤全磷含量最高，花叶香蒲全氮含量最高，香蒲、天景伞草、再力花、水生美人蕉、黄菖蒲、银边石菖蒲根际土壤中总有机碳含量较高，这些植物通气组织发达，代谢旺盛，引起根际土壤肥力不同的原因，可能与植物根系分泌物的不同和根系富集作用有关。已有研究表明，黄菖蒲和狭叶香蒲分别对磷和氮具有较高的吸收和持留能力，且植物的生物归还作用导致土壤全磷和全氮的累积[17]。本研究结果支持了这一说法。

植物种类影响微生物的数量，植物根系对土壤微生物的影响主要是输氧和分泌物作用[3-4]。植物将光合作用产生的氧气输送至根区，为土壤微生物提供氧气；另外植物根系分泌酶、抗生素和蛋白质等有机物而改变了土壤微生物的分布和生长繁殖状况[18]。江福英等[19]研究了美人蕉、香蒲、垂穗莎草、玉带草等 4 种湿生植物根际微生物的分布特征，发现根际土壤中真菌数量最多的植物是美人蕉，与其它植物有显著差异。他们认为根际泌氧作用形成的富氧-缺氧的微环境是造成湿地植物根际真菌数量差异的重要原因。本研究中真菌数量和生物量在 10 种植物根际土壤中存在较大差异，这一方面可能与植物的输氧能力有关，另一方面也可能由于不同植物根系分泌物的种类和数量不同影响真菌的繁殖和生长[20]。同时，土壤全磷也是造成这种差异的重要原因，本研究中的相关分析表明，土壤全磷分别与真菌数量和真菌生物量呈极显著的正相关。

植物会影响土壤微生物群落结构，进而表现出不同的碳代谢能力[19]。研究不同植物根际真菌对不同碳源利用能力的差异，目的在于从根际土壤真菌碳代谢的角度认识植物根区之间的差异。AWCD是衡量丝状真菌群落对 FF 板中 95 种碳源平均代谢能力的指标[13]。在本研究中不同植物根际土壤真菌的潜伏期长短有显著差异，其中花叶香蒲的根际土壤真菌几乎没有潜伏期，水生美人蕉和百花海寿花土壤真菌的潜伏期为 24 h，说明这些植物根际土壤真菌对碳源输入的应激活性(对营养输入的反应)较大，对 95 种碳源的平均代谢能力强于其它植物。

Grayston等[21]认为，不同植物根际土壤微生物群落对各碳源具有不同的利用能力，是因为这些碳源在不同根系土壤中的有效性不一样，后者能影响微生物群落中利用此类碳源的微生物的生长。从本研究中 10 种植物根际土壤真菌对 BIOLOG-FF 板 6 种碳源群的利用程度来看，10 种植物根际土壤真菌对氨基酸(AA)、杂合物(MS)和胺/酰胺(AM)的利用有显著差异，其中水生美人蕉对胺/酰胺类(AM)和氨基酸类(AA)类物质的利用强度最大，而天景伞草根际土壤真菌则对杂合物(MS)的利用强度最大。主成分分析进一步证明了上述这些化合物的利用可显著地区分10种植物，因为氨基酸(AA)、杂合物(MS)和胺/酰胺(AM)在PC1 轴正方向均有较大的载荷。

本研究表明，不同湿生植物根际的土壤肥力、真菌数量和生物量、真菌群落代谢活性等存在显著差异。黄菖蒲根际总磷含量最高，且真菌数量和生物量也最大，呈显著正相关。水生美人蕉根际土壤真菌对 95 种碳源的平均利用活性以及对碳源群的利用强度均比其它植物大。因而可以认为植物根际真菌群落参数可以作为筛选用于人工湿地植物的重要依据。

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Comparison of fungal community parameters and soil fertility of ten macrophyte rhizospheres

ZENG Xin, LIU Shu-yuan, LI Zhao-hui, ZHAO Shou-long, LIN Meng-lu, LI Xiao-shan, LIU Wen-li*

(SchoolofCivilEngineeringandArchitecture,TaizhouUniversity,Taizhou,Zhejiang318000,China)

【Objectives】 Constructed wetlands(CWs) are often used for treating wastewater from point sources. Macrophytes and their rhizosphere microbes are the most important components in CW systems. Researches have mainly focused on the structure and functions of bacterial communities in CWs, but less on information of fungal communities. This study investigated soil fertility, fungal number, biomass and the carbon metabolic profiles in rhizosphere soils of 10 aquatic plants. The objectives are to select the plant species with greater fungal biomass and higher activity and to provide evidences for better wetland development. 【Methods】 The sampling sites were selected randomly by throwing a piece of stone backwards, and soil samples were collected from macrophyte rhizosphere. Soil organic carbon, total nitrogen and phosphorus contents were determined by using potassium dichromate titration method, Kjeldahl digesting method and Mo-Sb-ascorbic acid spectrophotometric method, respectively; soil fungal number was measured using plate counting method; fungal biomass(i.e. ergosterol content) was measured using high performance liquid chromatography(HPLC) method, and the carbon metabolic profiles of soil fungal communities were analyzed using FF microplates. 【Results】Acorusgramineus,TyphalatifoliaandIrispseudacorrhizosphere soils had higher organic carbon, total nitrogen and total phosphorus content than other plant species respectively (P< 0.05).Irispseudacorrhizosphere soil had greater fungal number and biomass(P< 0.05). Correlation analysis showed that the total phosphorus was significantly and positively correlated with the fungi number and biomass(r=0.59 and 0.47 respectively,P<0.05), thus it is an important factor that affects soil fungal distribution. The carbon metabolic fingerprint analysis indicated that the capability of soil fungi community to utilize 95 carbon sources and 6 carbon groups inCannageneralisrhizosphere soil was higher than those in other plant rhizosphere soils. Soil total nitrogen content significantly influenced the capacity of fungal communities to utilize the carbohydrate group(r=0.38,P<0.05). 【Conclusions】 There was a significant difference in soil fertility and fungi community parameters among the 10 macrophyte rhizosphere soils, so soil fertility and fungi community parameters can be used as the bases for screening macrophytes for construction. However, the fungal species, community structure and diversity need to be further studied from molecular technologies perspective in the future.

macrophytes; rhizosphere soil; fungal biomass; carbon metabolic profiles

2014-04-19 接受日期： 2014-10-24 网络出版日期: 2015-05-06

国家级大学生创新创业训练计划项目(201310350014)；国家自然科学基金面上项目(51279121和31170305)资助。

曾欣(1989—)，男，重庆人，大学本科生，主要从事污水控制研究。E-mail: 294344489@qq.com * 通信作者 E-mail: liuwenlidy@aliyun.com

S154.3； S158.3

A

1008-505X(2015)03-0815-08