声触诊组织量化技术、超声造影定量分析与肝癌病理学相关研究综述

薛薇，赵玉珍，何其佳，阳练，笪冀平，蒋惠君

1.北京中医药大学 中日友好医院临床医学院， 北京 100029；2.中日友好医院 a.超声科；b.病理科 北京 100029

声触诊组织量化技术、超声造影定量分析与肝癌病理学相关研究综述

薛薇1，赵玉珍2a，何其佳1，阳练1，笪冀平2b，蒋惠君2b

1.北京中医药大学 中日友好医院临床医学院， 北京 100029；2.中日友好医院 a.超声科；b.病理科 北京 100029

本文介绍了声触诊组织量化技术评价肝癌组织硬度的理论基础和病理基础，以及超声造影技术评价肝癌组织血供的理论基础和病理基础，并指出这两种技术在肝癌诊断方面具有良好的应用前景。

肝癌诊断；声触诊组织量化技术；超声造影定量分析；微血管密度

肝癌起病隐匿，进展迅速，早期无明显症状，一旦出现典型临床症状多为中晚期，其定性诊断关系到病人的预后及生存率。声触诊组织量化技术（Virtual Touch Tissue Quantification，VTQ）是一项用于评价组织弹性的超声成像新技术，通过检测剪切波速度来评估组织软硬度。VTQ技术曾经主要应用于肝脏纤维化的诊断，近年来逐步应用于肝良恶性肿瘤的鉴别诊断。超声造影（Contrast-enhanced Ultrasound，CEUS）是一种无创性评价肿瘤血供的超声新技术，已广泛用于肝癌的诊断及鉴别诊断。本文就声触诊组织量化技术、超声造影定量分析技术评价肝癌组织的理论基础和病理基础作一综述。

1 声触诊组织量化技术评价肝癌组织硬度

1.1 声触诊组织量化技术评价肝癌组织硬度的理论基础

医生常用的检查手段之一就是触诊，弹性成像是触诊的另一种形式，采用声辐射力代替医生的手，用计算机算出组织的弹性参数，间接得到组织的硬度。VTQ技术是超声弹性成像的一种，属于声脉冲辐射力成像。其原理是通过超声仪发射短时声脉冲使组织产生位移，较软的组织位移较大，而很硬的组织位移很小，甚至无位移。然后采用传统的连续声束追踪组织位移情况及相应的横向剪切波速度（Shear Wave Velocity，SWV），这种检查方法可以量化剪切波的传播速度,并利用这个速度值来表达肝脏组织的硬度。

Gallotti[1]等利用VTQ技术分别对肝细胞癌、肝血管瘤、肝腺瘤、肝转移癌、局灶性结节性增生不同病灶组进行测定，最终测得每组病灶的平均剪切波速度分别为2.17、2.3、1.25、2.87、2.75 m/s。Cho[2]等人用VTQ技术测得转移性肝癌组、肝细胞癌组、肝血管瘤组的平均剪切波速度分 别 为：（2.18±0.96）、（2.45±0.81）、（1.51±0.71） m/s，各组间的差异具有统计学意义，并得出SWV值=2 m/s为最佳诊断阈值。Shuang-Ming[3]用VTQ技术对肝脏良恶性病灶进行测定，测得良、恶性病灶的平均剪切波速度分别为（1.47±0.53） 、（3.16±0.8） m/s，当SWV值≥2.22 m/s时考虑为恶性病变。国内研究者范玉亭[4]、叶真[5]、徐晓红[6]等的相关研究也有相同发现：VTQ技术测得肝脏局灶性病变的剪切波速度，恶性病变较大，良性病变次之，二者均大于正常肝组织，有助于鉴别肝脏局灶性病变的良恶性。国内学者相广财[7]对肝硬化背景下的原发性肝癌、转移性肝癌、肝硬化再生结节进行VTQ测定，发现原发性肝癌及转移性肝癌病例与所对应的肝脏良性病变背景VTQ值、肝硬化再生结节VTQ值比较，有显著性差异，但肝硬化再生结节与所对应的肝脏良性病变背景VTQ值对照比较，差异无统计学意义，因此认为VTQ对于在肝硬化复杂背景下的肝脏良恶性结节的鉴别诊断有一定的辅助诊断意义。

1.2 声触诊组织量化技术评价肝癌组织硬度的病理基础

1.2.1 影响肿瘤硬度的因素

（1）与肿瘤的组织来源有关，有的质软如脂肪瘤，有的质硬如骨瘤，有的较坚实如纤维瘤和肌瘤。

（2）与实质和间质的比例有关，肿瘤实质多于间质即富于细胞成分者则软，比如乳腺髓样癌质软；肿瘤间质多于实质即富于纤维组织成分者则质硬，比如乳腺硬癌。

（3）与继发性变化有关，比如发生钙化或骨化则质硬，发生出血或坏死则质软。

1.2.2 肝血管瘤、肝细胞癌的组织结构

肝血管瘤（Hepatic Hemangioma，HH）是肝脏最常见的良性肿瘤，占肝占位性病变的31.3%，其中以海绵状血管瘤最为常见。海绵状血管瘤的切面呈蜂窝状，充满血液，镜检显示大小不等囊状血窦，其内充满红细胞，血窦之间有少量纤维组织隔,偶见被压缩的肝细胞索，故其质地较软而富有弹性。

肝细胞癌（Hepatocellular Carcinoma，HCC）是肝脏最常见的恶性肿瘤，占原发性肝癌的90%以上。肝细胞癌实质是呈多角形排列的癌细胞，它们由肝细胞分化而来。肝细胞癌间质有5种主要成分：① 肿瘤相关的纤维母细胞：是指存在于肿瘤间质中被激活的成纤维细胞，是细胞外基质中多种组织成分比如胶原的主要来源[8]；② 肝星形细胞：是肝脏中合成胶原的主要细胞类型[9]；③ 肝窦内皮细胞：是构成肝窦壁的主要边界，参与肝癌中窦壁毛细血管化的形成，并且分泌大量的形成基底膜必需的成分，如Ⅳ型胶原[10]；④ 胞外基质：胞外基质大致由胶原蛋白、蛋白聚糖、黏连蛋白和整合素等4大类分子组成，对细胞提供结构性支持，促进HCC细胞的迁移和增殖[11]；⑤ 毛细血管：HCC是一种富血供的恶性程度较高的实体肿瘤,肿瘤血管生成是肿瘤生长、增殖的前提。肝细胞癌中，这些间质成分都较正常肝组织及癌周组织增多，并且随着肝细胞癌的进展，还有增多的趋势，故推测肝细胞癌的硬度较高。

1.2.3 胶原蛋白在肝硬化和肝癌中的病理学研究

胶原是细胞外基质中最重要的成分，肝脏中含量较高者仅有Ⅰ、Ⅲ、Ⅳ、Ⅴ、Ⅵ型5种胶原，其中Ⅰ、Ⅲ、Ⅴ、Ⅵ型胶原为纤维型胶原，分布于血窦周围及汇管区，Ⅳ型胶原为基底膜胶原，主要分布在肝血窦内皮下，为肝细胞和内皮细胞功能性基底膜的主要成分。胶原的生成与活化的成纤维细胞、肝星状细胞、肝窦内皮细胞都密切相关，故分析胶原蛋白的含量可以了解肝癌组织的间质情况，从而推断组织的硬度。

肝硬化是慢性肝损伤后的修复结局，其原因是细胞外基质合成与降解失平衡（合成大于降解），最终导致肝脏细胞外基质特别是胶原在肝内的过度沉积[12]。肝硬化时胶原不仅数量增多，而且各种胶原增生程度也不一致。有研究者发现[13]，肝硬化开始时，Ⅳ型胶原被Ⅳ型胶原酶降解，功能性基底膜破坏，同时Ito细胞激活，分泌大量以Ⅰ型胶原为主的基质成分，组成连续的基底膜，造成肝窦毛细血管化。另有研究表明[14]，肝硬化时，肝脏从Ⅲ型胶原为主变成Ⅰ型胶原为主，Ⅰ、Ⅲ型比例增大。正是由于胶原质与量的改变，造成了肝硬化时肝脏硬度的增加。

肝癌是肝硬化的主要并发症之一，约80%的肝细胞癌发生在肝硬化的背景下[15]，足见肝癌的发生与肝硬化密切相关。Ⅳ型胶原是构成基底膜的主要成分，有研究证明[16-17]，HCC组织中Ⅳ型胶原的表达明显增加,在癌组织内分布不均、凌乱,呈增粗的枝丫状或窦隙状，其数量与非癌性肝组织相比有统计学差异，低分化者Ⅳ型胶原表达较高而分化者明显减少，说明了低分化HCC中基底膜的断裂、缺失及减少，这是肿瘤恶性程度增高、浸润能力增强的标志。Ⅲ型胶原在细胞内合成后可分泌至血液中，有研究者[18]用放射免疫法（Radio Immunity Assay，RIA）测定血清Ⅲ型胶原含量，发现肝癌患者血清Ⅲ型胶原含量显著高于健康者。另有国内学者[19]发现肝癌组织中有Ⅰ型胶原基因的表达,而且肿瘤细胞及间质细胞均能参与胶原的合成，推测肝癌组织Ⅰ型胶原基因的表达可能与肿瘤细胞及间质细胞的活跃增殖有关。综上所述，肝癌与肝硬化紧密相关，肝癌组织内胶原含量明显增多，可以推断肝癌组织硬度较大。

1.3 声触诊组织量化技术评价肝癌组织硬度的局限性

由于决定肝肿瘤硬度的因素比较复杂，声触诊组织量化技术评价肝癌硬度也存在一定的局限性：

（1）恶性病灶假阴性：部分研究结果表明[20-22]，当存在肝硬化背景或伴有严重的肝纤维化（S3期）时会出现恶性病灶假阴性的情况，即出现部分恶性病灶的SWV偏低，小于临界诊断点，这时并不能因为VTQ提示病灶质地较软而认为它是良性，因为VTQ成像反映的是病灶与其周围组织的相对硬度，而肝硬化和严重肝纤维化时肝组织硬度增加，大于正常肝组织，导致肝细胞癌病灶的硬度与周围肝硬化组织相比硬度减小。故VTQ成像对鉴别诊断发生于肝硬化及肝纤维化（S3期）基础上的肝脏局灶性病变的敏感度、特异度不高。

（2）良性病灶假阳性：研究中一些良性病灶也常出现假阳性的情况，即部分良性病灶的SWV大于临界诊断点，如局灶性结节性增生（Focal Nodular Hyperplasia，FNH）和血管瘤，考虑原因可能是：FNH为多血供实质性肿块，中心有星状或带状瘢痕及辐射状纤维分隔的结构，造成其硬度增加、弹性降低[23]；血管瘤是胚胎发育过程中血管发育异常所致，临床上大多为海绵状血管瘤，其内可见粗细不均、相互交通的血窦，质地较软，但当瘤体内形成微血栓或纤维化时，则硬度增加，弹性下降[24]。这两种情况常导致SWV上升，与恶性病灶的SWV无显著差异。

（3）同一种肿瘤类型或同一个病灶不同部位的SWV也会有变化[25],比如当肿瘤内出现出血、液化或者形成血栓、钙化时，肿瘤的质地往往分布不均，测得的SWV度差异也很大，即使多次测量取平均值，测得的SWV仍然存在很大的误差。

2 超声造影定量分析评价肝癌组织血供

2.1 超声造影定量分析评价肝癌组织血供的理论基础

肝脏血供的70%～75%来源于门静脉，25%～30%来自肝动脉，正是由于这种双重供血方式,加之肝脏的实质背景,使肝脏成为超声造影最好的靶器官。

肝脏的超声造影分为3个时相：肝动脉相（0～30 s）、门静脉相（31～120 s）和延迟期（121～360 s）。动脉相肝组织的增强主要来源于肝动脉血流的微泡，门脉相的增强主要来源于门静脉血流的微泡，而延迟相肝组织的增强则来源于残留在门脉及肝窦内的微泡。通常情况下，肝脏恶性肿瘤比如最常见的肝细胞癌通常是富血供病灶，主要由动脉供血，因此在动脉相时超声造影回声增强，门静脉相和延迟相时，由于病灶内缺乏Kupffer细胞或Kupffer细胞功能不全，不能摄取造影剂，因此，表现为低回声甚至无回声[26-27］。肝脏良性肿瘤如临床上较为多见的肝血管瘤在超声造影中的表现相对典型，主要表现为动脉期呈造影环状或结节状向中心填充；门静脉期、延迟期造影剂消退缓慢，呈稍高增强或等增强[28]。

超声检查对于肝癌的定性诊断有重要的临床应用价值，结合超声造影定量分析得到时间-强度曲线,则可以定量反映出肝癌及其周边组织的血流动力学状态, 对进一步提高肝癌诊断的准确性有较大帮助。有研究表明[29-30]：① 肝脏恶性病灶始增时间和达峰时间均显著早于良性病灶,恶性病灶上升支斜率、下降支斜率均大于良性病灶；② 恶性病灶时间强度曲线上升支陡直,迅速达到峰值强度,下降支单向斜形向下,呈快上快下型；③ 良性病灶时间强度曲线上升较慢,达到峰值强度后可维持较长时间的峰值平台期,下降支平缓,呈慢上慢下型。

超声造影具有良好的血流显像功能，可实时动态连续观察肿瘤内及周围的血供变化，能准确显示病灶血管的血流分布情况，利用超声造影所绘制的时间强度曲线能够间接反映病灶血管的数量、结构和分布[31]，可作为临床无创评价肿瘤内微血管情况的影像学方法[32]。

2.2 超声造影定量分析评价肝癌组织血供的病理基础

有研究认为[33]，肝癌的血供与瘤体分化程度有关：门脉供血多者，癌细胞分化较好；门脉血供少者，癌细胞分化较差。另外也有大量实验结果证实新生血管在肿瘤的发生、发展、浸润及转移的各阶段都起着至关重要的作用,并显著影响肿瘤的生物学行为及预后[34-35]。

应用免疫组化方法进行血管内皮染色,测量肿瘤内“热点”区的肿瘤微血管密度（Microvessel Density，MVD），并将其作为血管形成活性的指标，此种方法己在许多肿瘤的研究中被提出并得到验证[35-36],多数研究肯定了MVD的临床价值,很多学者指出肿瘤内的MVD代表了肿瘤新生血管形成的程度,是肿瘤预后的可靠指标。标记物CD34以其较高的敏感性和特异性，现已普遍用于对肿瘤MVD的免疫组化定量分析。

研究证明，肿瘤新生血管有以下特征[37-38]：① 血管数量明显增加；② 血管分支紊乱，管径增粗，有异常血管网结构；③ 血管基底膜不完整，外周间隙大，通透性高。以上这些因素造成了肿瘤血供的明显增加。超声造影和微血管密度均能体现出肿瘤血供的这种变化，是探讨肝癌的发生、分级、分期、转移和预后评价的重要方法。

杨一林[39]等人研究认为，HCC组织中血管内皮生长因子（Vascular Endothelial Growth Factor，VEGF）呈阳性表达。VEGF阳性表达组MVD明显高于VEGF阴性表达组。VEGF阳性表达组中增强时间与MVD呈显著负相关，曲线下面积与MVD呈显著正相关，通过超声造影时间强度曲线分析，可以初步评估肿瘤的分化程度，反映肿瘤内新生血管。白敏[40]等人的研究认为CEUS定量参数能间接反映HCC的VEGF和MVD，可无创评估其血管生成。另有学者[41]证实达峰时间与MVD呈负相关，因而超声造影达峰时间在一定程度上可以间接提示HCC的微血管密度。刘玉江[42]等人发现小肝癌（SHCC）和增生结节（DN）的超声造影定量参数峰值强度（PI）与肿瘤微血管密度（MVD）计数呈正相关。Xiao 等人[43]认为超声造影增强模式与肿瘤微血管形态有关，微血管的形态影响超声造影特征，并将HCC微血管形态类型分为点线组和环带组；在门静脉期，环带组比点线组低增强时间短，且低增强更显著，且环带状组低增强时间与MVD存在正相关性。

3 结论

病理组织活检是诊断肝癌的金标准，但是在临床应用中这种方法常因有创及重复性差而受到限制。而声触诊组织量化技术作为一项新技术通过评价组织的硬度来诊断肝癌,为超声科医师提供了新的思路和方法，超声造影定量分析作为肿瘤血管生成的量化指标能够很好地评价肝癌组织血供，为无创诊断肝癌提供了依据。声触诊组织量化技术、超声造影定量分析在肝癌诊断方面具有良好的应用前景。

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A Review of Researches on Virtual Touch Tissue Quantif cation and Contrast-Enhanced Ultrasound in Diagnosis of Liver Cancers

XUE Wei1, ZHAO Yu-zhen2a, HE Qi-jia1, YANG Lian1, DA J i-ping2b, J IANG Hui-jun2b
1. School of Clinical Medicine, China-Japan Friendship Hospital, Beijing University of Chinese Medicine, Beijing 100029, China; 2. a. Department of Ultrasound; b. Department of Pathology, China-Japan Friendship Hospital, Beijing 100029, China

This paper introduced the theoretical and pathological basis of virtual touch tissue quantification in evaluation of the hardness of liver carcinoma tissues, as well as the theoretical and pathological basis of contrast-enhanced ultrasound in evaluation of the blood supply of liver carcinoma tissues. Finally, this paper pointed out that both the two technologies had great application prospects in diagnosis of liver cancers.

diagnosis of liver cancers; virtual touch tissue quantifi cation; contrast-enhanced ultrasound; micro-vessel density

R445.1

A

10.3969/j.issn.1674-1633.2015.05.020

1674-1633(2015)05-0066-04

2014-10-18

首都卫生发展科研专项（首发2011-4012-01）。

赵玉珍，主任医师，教授。

作者邮箱：184220076@qq.com。