叉角厉蝽对斜纹夜蛾生殖行为的干扰胁迫

陈美云，陈科伟*，王兰兰，贾彩娟，冼继东

(1.华南农业大学资源环境学院，广州 501640;2.深圳市梧桐山风景区管理处，深圳518004)

天敌昆虫在害虫种群数量调节中起着非常重要的作用，但目前对天敌的控害潜能评估主要依据天敌的直接作用(direct effect or consumption effect)，即以直接杀死某一特定虫态害虫的数量作为评价天敌效能的主要指标。有研究表明，昆虫天敌除直接捕食/寄生害虫，影响害虫的种群密度外，还能通过间接作用(indirect effect or non-consumption effect，即天敌存在但不直接攻击或取食猎物)，引起害虫某些行为习性的改变，从而间接影响害虫的生存或生殖适合度(Abrams and Rowe，1996;van Buskirk and Yurewicz，1998;Nakaoka，2000;Eitem and Blaustein，2004;Clinchy et al.，2013)。如黑腹果蝇Drosophila melanogaster在受到捕食性天敌异色瓢虫Harmonia axyridis 和龟纹瓢虫Propylea japonica 持续胁迫时，黑腹果蝇的寿命、繁殖与子代的生长发育均产生变化(李燕平和戈峰，2010a，2010b)。雌性豆象Mimosestes amicus 受到寄生蜂Uscana semifumipennis 威胁时，减少散产卵粒的比例，增加堆积卵(2-3 层卵叠在一起)的数量，从而降低了后代被寄生的风险，但这种生殖策略的改变伴随着雌豆象寿命缩短、繁殖力下降的后续效应(Deas and Hunter，2012)。这些研究表明，当天敌与害虫同处某一特定的空间环境中，即使天敌没有直接捕食/寄生害虫，也会对害虫的生存或生殖适合度造成一定的负面影响。因而，简单的将直接杀死的害虫数量作为评价天敌效能的唯一指标存在不足，这将低估天敌的生防效能。

叉角厉蝽Eocanthecona furcellate(Wolff)，属半翅目Hemiptera、蝽科Pentatomidae，广泛分布于我国华南地区，对许多重要的鳞翅目害虫幼虫，如斜纹夜蛾Spodoptera litura(Fabricius)、甜菜夜蛾 Spodoptera exigua Hübner、小 菜 蛾 Plutella xylostella(L.)等均具良好的捕食作用(朱涤芳，1990)。蒋杰贤和梁广文(2001)曾用功能反应评估了叉角厉蝽对斜纹夜幼虫的捕食效能。但叉角厉蝽除了对斜纹夜蛾幼虫构成直接猎杀作用外，对其非直接捕食虫态-斜纹夜蛾成虫的生殖行为是否会构成一定的干扰胁迫作用则是有待探究的问题。为此本文以叉角厉蝽-斜纹夜蛾为研究对象，观测斜纹夜蛾成虫面临其幼虫期重要捕食性天敌-叉角厉蝽存在时的生殖行为反应。研究结果可为全面、合理评价天敌的控害潜提供相关的科学依据。

1 材料与方法

1.1 供试昆虫

斜纹夜蛾S.litura(Fabricius):由中山大学生命科学院提供健康幼虫。在温度26±1℃，光照L∶D=14∶10，相对湿度60%-70%的光照培养箱内用人工饲料饲养，饲料配方与饲养方法参照陈其津等(2000)。

叉角厉蝽E.furcellate(Wolff):采自华南农业大学附近菜场番薯地，在室内用斜纹夜蛾及黄粉虫幼虫作为食物进行繁育，在室内繁殖约5 代。试验前饥饿24 h。

1.2 试验方法

斜纹夜蛾产卵筒(自制):由底面直径为15 cm 的玻璃培养皿和高30 cm 的圆柱型塑料胶片纸构成，胶纸筒内壁粘上白色A4 纸。在底部的培养皿中放置含25%蜂蜜水的棉球，为斜纹夜蛾成虫提供补充营养。

试验设计:试验共设3个处理。处理Ⅰ:产卵筒中放置2 对斜纹夜蛾成虫(羽化3 d 内未交配，下同)+2 头叉角厉蝽雌成虫;处理Ⅱ:产卵筒中放置2 对斜纹夜蛾成虫+2 头叉角厉蝽雌成虫+2 头四龄斜纹夜蛾幼虫;Ⅲ:产卵筒中放置2 对斜纹夜蛾成虫，作为对照。将斜纹夜蛾成虫放置在上述3个处理条件下，饲养至斜纹夜蛾停止产卵为止。每天更换A4 纸、清洁纸筒底部培养皿，及时更换处理Ⅰ、Ⅱ中的叉角厉蝽及处理Ⅱ中的斜纹夜蛾幼虫。每个处理设置30个重复。

叉角厉蝽对斜纹夜蛾的干扰行为观察:每天8∶00-20∶00 时段内，每隔2 h 观察一次叉角厉蝽对斜纹夜蛾的干扰行为，记录斜纹夜蛾的行为反应，每次观察时间为1 h，连续观察5 d。

斜纹夜蛾的卵空间分布:从下到上，将高30 cm 的产卵笼按0-10 cm、10-20 cm、20-30 cm划分成3个区域，分别统计各区域中斜纹夜蛾的卵块数。

斜纹夜蛾产卵量及卵孵化率统计:在标记卵块的空间位置后，逐日将各卵块分置培养皿中，放入光照培养箱中继续发育，并统计卵的孵化率。

卵块结构划分:根据斜纹夜蛾卵块中卵的层数，分为单层卵、2 层卵、3 层及3 层以上卵块。

卵块体积大小估计:以每个斜纹夜蛾卵块所含卵粒数作为衡量卵块体积大小的指标。

卵块上尾毛覆盖度划分:Ⅰ级为无尾毛覆盖;Ⅱ级为少量尾毛覆盖(尾毛覆盖卵块表面约1/3);Ⅲ级为大量尾毛覆盖(尾毛覆盖卵块表面超过2/3)。

1.3 数据处理

采用SAS 9.0 软件进行数据的统计与分析，平均数以M±Se 表示，用one-way ANOVA 分析叉角厉蝽干扰胁迫对斜纹夜蛾产卵量、卵孵化率、卵块结构、空间分布的影响。用最小显著极差法(LSR，α=0.05)进行均数的多重比较。

2 结果与分析

2.1 叉角厉蝽对斜纹夜蛾产卵行为的干扰作用

在处理Ⅰ中，处于饥饿状态的叉角厉蝽在试验区内四处爬行，寻找猎物，而斜纹夜蛾采取逃离或躲避的措施来摆脱叉角厉蝽的接触，这对斜纹夜蛾正常的栖息、交尾与产卵行为产生一定的干扰作用。在处理Ⅱ中，由于提供了少量斜纹夜蛾幼虫，叉角厉蝽将一部分时间用于处理猎物，对斜纹夜蛾成虫的干扰行为有所减弱。

2.2 叉角厉蝽干扰胁迫对斜纹夜蛾产卵量的影响

当有叉角厉蝽存在情况下，斜纹夜蛾的产卵量显著减少。处理Ⅰ与处理Ⅱ的产卵量分别为1071.47 粒与 1188.40 粒，明显少于对照的1944.33 粒。处理Ⅰ与处理Ⅱ的卵孵化率分别为65.64%和65.14%，略低于对照的72.24%，但未见明显的统计学差异(表1)。

表1 叉角厉蝽干扰胁迫下斜纹夜蛾的产卵量与卵孵化率Table 1 Fecundity and egg hatch rate of Spodoptera litura under the nonconsumption stress from Eocanthecona furcellate

2.3 叉角厉蝽干扰胁迫对斜纹夜蛾卵块数量与结构的影响

叉角厉蝽的存在除制约斜纹夜蛾产卵量外，对卵块数量、结构、大小也构成一定的影响(见表2)。在处理Ⅰ，即在有饥饿的叉角厉蝽存在情况下，斜纹夜蛾产下的卵块数最少，平均9.12 块，其中单层卵卵块与双层卵卵块各占52.41% 和41.74%;处理Ⅱ的总卵块数为11.82 块卵，稍高于处理Ⅰ，卵块主要以单层卵卵块为主，占总卵块数的64.13%;对照的卵块数最多，为15.92 块卵，卵块中单层、双层及多层卵块比例为30.76%、46.67%及22.57%，见表2。

从斜纹夜蛾所产卵块的体积大小(以每个卵块所含实际卵粒数作为观测指标)来看，处理Ⅰ、Ⅱ中斜纹夜蛾卵块以少于含200 粒的卵块为主，分别占总卵块数的62.76%与70.97%，而对照中含量少于200 粒卵的卵块数仅总卵块数的37.64%(见表3)。

表2 叉角厉蝽干扰胁迫下斜纹夜蛾卵块中卵层数的变化Table 2 The egg-mass structure of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

表3 叉角厉蝽干扰胁迫下斜纹夜蛾卵块体积及比例Table 3 Egg-mass volume of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate and their proportion

2.4 叉角厉蝽干扰胁迫对斜纹夜蛾卵空间格局的影响

斜纹夜蛾卵的空间分布见图1，其中各柱形图中点的大小示卵块体积大小。根据产卵笼的高度，将距底部的距离划分成0-10、10-20 及20-30 cm 这3个空间区域，统计相应区域的卵块数，见表4。结合图1、表4 可以看出，处理Ⅰ中的卵块主要分部于产卵笼的上部，且卵块较小;处理Ⅱ中的卵块分布于产卵笼的中上部，卵块分布较分散;对照试验中斜纹夜蛾的卵块可分布于产卵笼的各个区域，且部分卵块呈密集分布。

图1 叉角厉蝽干扰胁迫下斜纹夜蛾卵的空间格局Fig.1 Egg spatial distribution of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

表4 叉角厉蝽干扰胁迫下斜纹夜蛾卵的空间垂直分布Table 4 Vertical distribution of egg masses of S.litura under the nonconsumption stress from E.furcellate

3 结论与讨论

虽然斜纹夜蛾成虫不是叉角厉蝽直接攻击与捕食的对象，但当饥饿的叉角厉蝽与斜纹夜蛾成虫同处狭小的空间时，前者对后者的交尾、产卵与栖息行为均造成一定的干扰作用。这种干扰效应体现在斜纹夜蛾产卵量的减少、卵块结构与大小、卵块空间分布等生殖策略与生殖行为方面的改变，最终将影响斜纹夜蛾种群数量的变动。

在有叉角厉蝽存在时，斜纹夜蛾的产卵量明显低于对照，导致这种产卵减少的原因可能有以下几个方面:①叉角厉蝽干扰了斜纹夜蛾正常的交尾活动，使得雌蛾不能接受到足够的精子，从而导致产卵量减少;②斜纹夜蛾正常的产卵行为受到干扰或中断，使得其无法顺利完成一次完整的产卵过程，这可能是造成较多小体积卵块出现的主要原因;③叉角厉蝽的干扰，甚至不排除带攻击性的捕食行为，扰乱斜纹夜蛾正常的产卵节律，使雌蛾寿命或产卵历期缩短，最终影响产卵量。

从斜纹夜蛾卵的空间格局来看，斜纹夜蛾产卵位置往往远离叉角厉蝽的活动区域(产卵笼的中下区域)，卵块主要集中于产卵笼的中上部，说明斜纹夜蛾有远离或躲避叉角厉蝽的趋势。如果在大田环境中，这有可能导致斜纹夜蛾在目标寄主植物上产卵量的减少，从而间接保护了寄主植物，相关的研究有待进一步开展。

从斜纹夜蛾卵块结构来看，斜纹夜蛾通常所产的卵块由多层卵组成(2 层或2 层卵以上)，且上面覆盖一层紧密的尾毛以避免受到寄生蜂的寄生。但在有叉角厉蝽存在时，斜纹夜蛾卵块中出现了较多的单层卵块，且尾毛覆盖度受到削弱，这使得斜纹夜蛾卵过多地暴露于外部环境，增加了被其它天敌捕食或寄生的风险。陈丽(2011)研究发现，斜纹夜蛾卵块上的尾毛能有效阻隔广谱性寄生蜂-拟澳洲赤眼蜂Trichogramma confusum Viggiani 的寄生，而寄主专化性较强的夜蛾黑卵蜂Telenomus remus Nixon 虽能穿越尾毛的障碍进行寄生，但多层卵的结构使得斜纹夜蛾的最底层卵能得到有效的保护。与斜纹夜蛾受捕食性天敌干扰不同，雌性豆象M.amicus 受到卵寄生蜂U.semifumipennis 威胁时，则是通过减少散产卵粒的比例，增加堆积卵(2-3 层卵叠在一起)的数量，从而降低了后代被寄生的风险(Deas and Hunter，2012)。

另外，通过比较处理Ⅰ与处理Ⅱ结果可以看出，处理Ⅱ中斜纹夜蛾的产卵量与卵块数稍高于处理Ⅰ，且卵块的空间分布的区域大于处理Ⅰ，这可能由于处理Ⅱ中增加了少量的叉角厉蝽的直接捕食对象-斜纹夜蛾幼虫，叉角厉蝽将较多的时间用于处理幼虫，活动积极性下降，从而减少了对斜纹夜蛾成虫的干扰。但斜纹夜蛾成虫在直接面临后代被取食的情况下，是否能感知这种危险，从而改变生殖策略却是一个值得探讨的问题。

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