人工拔除互花米草对红树林大型底栖动物群落的影响

倪 平， 董燕红， 朱艾嘉， 李海涛， 熊 薇， 浦传亮， 战爱斌*

1中国科学院生态环境研究中心，北京 100085； 2国家海洋局南海环境监测中心，广东 广州 510300

红树林是由一系列水生木本植物组成的海岸植物群落，主要生长在热带、亚热带沿海潮间带滩涂上。红树林生态系统为海岸带和河口区提供了多种生态(服务)功能，如防止海岸侵蚀,也为鱼类、无脊椎动物、哺乳动物和鸟类等提供了生长繁衍的场所(Alongi，2002)。同时，红树林生态系统具有非常高的生产力(超过2 t·hm-2·a-1)，可以支撑陆生和水生生态系统(包括浮游和底栖生物)食物网(Mansonetal.，2005)。在组成红树林生态系统底栖食物网的多个类群中，大型底栖动物是其中最为关键的类群之一。大型底栖动物不仅是食物网中影响/决定中间能级向高营养级能量流动的重要链条，而且在多个生物学过程、地化循环及物理过程中起着关键作用，如决定食物网中小型底栖动物和微生物的数量与空间结构，促进氮、磷等的物质循环，影响沉积物的稳定性等(Coleman & Williams，2002； Ellison，2008； Meysmanetal.，2006； Nordhausetal.，2006)。

由于红树林的开发利用、水产养殖、生物入侵及基础设施建设等的频繁干扰，全球范围内很多红树林生态系统及栖息于其中的独特生物群落遭到严重破坏(Kathiresan & Bingham，2001； Macintoshetal.，2002)。在亚洲的一些国家，约80%的红树林已经被彻底摧毁(Wolanskietal.，2000)，仅存的红树林生态系统也正在遭受上述干扰因子的快速侵蚀破坏(Alongi，2002； Ellison，2008； Leung & Tam，2013)。研究表明，一些栖息于红树林生态系统的生物群落，如底栖动物群落，对环境变化及人类干扰破坏反应敏感，即使轻微的扰动都会导致底栖动物群落结构的显著变化，进而改变食物网的结构，甚至影响红树林生态系统的功能(Kelaheretal.，1998； Skilleter & Warren，2000)。

在我国，入侵植物互花米草SpartinaalternifloraLoisel.入侵及快速扩散成为红树林生态系统最为严重的干扰破坏因子之一(Anetal.，2007)。互花米草原产于美洲大西洋和墨西哥湾沿岸，其秸秆密集粗壮，地下根茎结构发达，耐盐能力强，能够促进泥沙的快速沉降和淤积，这些优点使其成为滩涂保护与生态修复的理想物种(Anetal.，2007； Hinkle & Mitsch，2005)。为保护和修复滨海湿地，我国于1979年成功引入互花米草，并取得了一定的经济效益(Anetal.，2007)。然而，自此之后互花米草便开始无序扩张蔓延并快速显现其对环境的破坏力。至2000年，互花米草已经成功扩散到北至天津塘沽、南到广西山口，占地面积超过11.2万hm2(Anetal.，2007)。互花米草的快速生长与扩散使福建省宁德市一些地方原有的红树林遭受毁灭性的打击(杜文琴等，2006)；广东珠海淇澳红树林保护区的红树林滩涂也完全被互花米草覆盖(Chenetal.，2009)。

人工拔除、刈割等是目前控制互花米草生长密度和扩散范围较为常用的方法，这些方法在红树林自然保护区应用尤为普遍。许多研究都关注大型底栖动物对互花米草入侵的响应(Brusati & Grosholz，2006； Hedge & Kriwoken，2000； Neiraetal.，2006)，但互花米草移除对栖息于红树林生态系统中的生物群落的影响鲜有报道。本文选取山口国家级红树林保护区的3个断面(山角、永安和北界)，研究人工移除互花米草对大型底栖生物群落的影响。

山口国家级红树林自然保护区(N 21°28′22″ ～21°37′00″、E 109°37′00″ ～109°47′00″)位于广西壮族自治区合浦县山口镇，于1990年为保护海洋和海岸生态系统(尤其是红树林生态系统)而成立。为了防止海岸带免受海水的侵蚀，互花米草于1979和1994年被人为引入该保护区(李武峥，2008)；至2008年，互花米草在山口国家级红树林自然保护区的年平均扩散速率达到28.9 m2·a-1，并已经覆盖该保护区内87.2%的宜林滩涂(李武峥，2008)。

1 材料与方法

1.1 生物采样

于2011年9月在人工拔除互花米草前对大型底栖动物进行采样。根据互花米草的生长和覆盖程度，分别在山角、永安和北界各选择一条穿越高、中、低3个潮带的断面(图1)。对于每个断面，在低潮区、中潮区和高潮区各选择一个代表性站点(图1)。在每个站点25 cm(长)×25 cm(宽)×30 cm(深)的定量样方，随机采集底栖生物样品至少3次，每2个采样点间有约10 m的间隔。采样后，除了一些无法到达的地区(泥泞或被沟壑分隔的区域)，互花米草地上部分被尽可能人为清除。为了避免季节变化所产生的差异，在2013年9月用上述同样的采样方法在相同的站点采样。将获得的生物样品经底层孔径为1.0 mm的套筛分选，将捕获的动物置于100%酒精中保存。为了评估互花米草拔除的效率，同时测定互花米草拔除前后地上秸秆的数量。

图1 山口国家级红树林保护区3个断面内的采样站点(用“X”表示)Fig.1 Sampling sites (x) in the three belt-shaped regions of Shankou National Mangrove Nature Reserve每个断面都包含低潮区、中潮区和高潮区3个采样站点。 Sampling sites covered low-, middle- and high-tidal ranges in each region.

1.2 数据分析

大型底栖动物群落结构之间的差异由物种组成、物种丰富度、生物栖息密度和生物量表征。本研究采用2个常用的指标：Sørensen指数(Ss)和Bray-Curtis丰度指数(BCs)，比较3个断面上的物种组成，这2个指标的补集Sd(Sd=1-Ss)和BCd(BCd=1-BCs)被广泛应用于评估群落之间的差异(Bray & Curtis，1957； Sørensen，1948)。这2个指数的范围都是从0(所有物种在2个群落之间均相同)到1(群落间无相同物种)，通过EstimateS(版本9.1.0，http:∥viceroy.eeb.uconn.edu/estimates/)计算。为了避免不同取样深度所产生的误差，本研究应用无偏倚性的稀疏曲线分析法(Gihringetal.，2012)对比物种丰富度。基于个体的物种稀疏分析采用Ecosim(版本7.72，Gotelli & Entsminger，2006)，每个样本均用5000次随机迭代次数进行计算。用滤纸将保存的动物表面的酒精吸干，并用天平称重,通过Mann-Whitney U检验测定全部物种的栖息密度和生物量在互花米草拔除前和拔除后的差异显著性。为评估互花米草移除效果，对互花米草地上秸秆数量进行测定。在山口、永安、北界断面的每个站点各设置1个调查样方，样方面积10 m×10 m，统计样方内的互花米草株数，并计算株密度。用每个断面内3个样方的平均株密度代表该断面的株密度。

2 结果与分析

互花米草经人工拔除后，在3个断面上的密度都显著降低,山角、永安和北界断面的株密度分别为19.7、0.5和59.1株·m-2，显著(P<0.01)低于拔除前(分别为205.0、158.0和122.3株·m-2)。底栖动物样品物种分类鉴定结果表明，环节动物、甲壳动物和软体动物在3个断面上均为优势类群；拔除互花米草前，山角、永安和北界断面测定的物种数分别为14、12和10种(表1)，拔除之后，山角断面的物种数略降低，为13种，而其余2个断面(即永安和北界)的物种数均增多，均为23种(表2)；稀疏曲线分析结果与物种数量的测定结果相似，永安和北界断面的物种丰富度在拔除互花米草后增大，但山角断面物种丰富度降低(图2)。

在3个断面中，物种组成在互花米草拔除后发生了显著变化。互花米草拔除前后均检测到的物种只有1～3种(表1～2)。差异性评估的2个估计量Sd值和BCd值都很高，山角断面分别为0.93和0.97，永安断面分别为0.94和0.98，北界断面分别为0.94和0.96。3个断面的优势物种都发生了变化(表1～2)，如在互花米草拔除前北界的优势物种是台湾泥蟹IlyoplaxformosensisRathbun，然而该物种在拔除互花米草后消失，被扁平拟闭口蟹Paracleistostomadepressumde Man所取代。此外，在互花米草拔除后，3个断面所有物种的栖息密度和生物量都显著降低(P<0.0475, Mann-WhitneyU检验)，如在山角断面，石磺OnchidiumverruculatumCuvier的栖息密度和生物量从(21.3±8.3)个·m-2和(49.89±10.83) g·m-2分别下降至(1.7±0.8)个·m-2和(1.86±0.23) g·m-2。一些新出现的物种栖息密度和生物量均很大，如山角断面的扁平拟闭口蟹，栖息密度和生物量分别为(128.0±36.0)个·m-2和(9.57±2.85) g·m-2(表1～2)。

表1 山口国家红树林自然保护区3个调查断面在互花米草拔除前(2011年9月)大型底栖动物群落的物种组成、栖息密度和生物量(平均值和标准差)Table 1 Species composition, abundance and biomass (mean±SD) of macrobenthic communities before (September 2011) removal of the highly invasive S.alterniflora from invaded mangrove forests in the three regions surveyed: Shanjiao, Yong′an and Beijie, Shankou National Mangrove Nature Reserve

互花米草拔除前和拔除后均检测到的物种用下划线标出。

Common species detected before and after removal ofS.alternifloraare underlined.

表2 山口国家红树林自然保护区3个调查断面在互花米草拔除后(2013年9月)大型底栖动物群落的物种组成、栖息密度和生物量(平均值和标准差)Table 2 Species composition, abundance and biomass (mean±SD) of macrobenthic communities after (September 2013) removal of the highly invasive S.alterniflora from invaded mangrove forests in the three regions surveyed: Shanjiao, Yong′an and Beijie, Shankou National Mangrove Nature Reserve

续表2

断面 Site 分类群 Taxonomic group 物种Species 栖息密度(个·m-2)Abundance(ind.·m-2)生物量Biomass(g·m-2)相手蟹 Sesarma sp.1.7±0.80.06±0.10弧边招潮蟹 U.arcuata3.7±1.230.33±2.53豆形短眼蟹 X.pinnotheroides35.7±6.20.68±0.18模糊新短眼蟹 Neoxenophthalmus obscurus53.3±9.412.64±1.89软体动物 Mollusca短拟沼螺 A.brevicnla21.3±7.30.48±0.04珠带拟蟹守螺 C.cingulata10.7±2.28.88±3.74红树拟蟹守螺 C.rhizophorarum9.0±5.44.95±1.58黑口拟滨螺 L.melanostoma1.7±0.80.15±0.05拟滨螺 Littorinopsis sp.1.7±0.80.06±0.01文明樱蛤 Moerella iridescens (Benson)1.7±0.80.22±0.17

互花米草拔除前和拔除后均检测到的物种用下划线标出。

Common species detected before and after removal ofS.alternifloraare underlined.

图2 山口国家级红树林保护区内3个断面(山角、永安和北界)中大型底栖动物群落在互花米草拔除前(2011年9月)和拔除后(2013年9月)的稀疏曲线分析结果Fig.2 Rarefaction curves for macrobenthic communities before (September 2011) and after (September 2013) S.alterniflora removal in the three regions (Shanjiao, Yong′an and Beijie) of the Shankou National Mangrove Nature Reserve

3 讨论

本研究结果显示，人工拔除互花米草后红树林中大型底栖动物的物种组成变化显著。3个断面在互花米草拔除前后只有1～3种共有物种，2个差异性评估量Sd值和BCd值在3个区域里都大于0.90。研究表明，在没有人为干扰的情况下，大型底栖动物群落的演替至少需要若干年的时间(Salasetal.，2006； Warwick & Clarke，1993)。但底栖动物对环境变化和人为干扰反应敏感，有研究表明，在红树林内铺设木板路会显著影响其周边底栖动物的群落结构(Kelaheretal.，1998； Skilleter & Warren，2000)。人工拔除互花米草会在极短时间内改变大型底栖动物的栖息环境，从而导致本研究观察到的群落结构的快速演替。大型底栖动物是红树林生态系统结构及功能的重要组成部分，群落的快速演替可能会产生连锁效应，如导致食物网断裂(丧失)、改变红树林生态系统的能量循环等。这些可能的负面作用会影响到包括其栖息地及其周边红树林的生态系统，从而间接导致红树林生态系统的功能退化 (Skilleter & Warren，2000)。

目前，有关互花米草入侵对大型底栖动物群落结构的影响尚无一致结论(Neiraetal.，2005)。互花米草入侵光滩后会给大型底栖动物提供栖息地，从而增加其物种丰富度、栖息密度和生物量(Wangetal.，2008)；也有研究表明，互花米草的入侵会对生物群落产生负面影响，显著降低物种丰富度、栖息密度和生物量等；少数研究表明，互花米草的入侵对栖息地内的生物群落没有显著影响(Craft & Sacco，2003)。本研究中，互花米草拔除对3个断面大型底栖动物物种丰富度的影响结果不一致：永安和北界断面的物种丰富度增大，山角断面的物种丰富度略降低。大型底栖动物群落结构是多因素共同作用的结果，3个断面的空间异质性和环境复杂性，如底栖动物群落的组成、沉积物的物理性状、底栖动物的生境类型等因素，都可能导致底栖动物对同样的干扰做出不同的响应(Hedge & Kriwoken，2000； Neiraetal.，2005)。

3个断面在人工移除互花米草后，物种栖息密度和生物量均显著降低。研究表明，互花米草可以为大型底栖动物，特别是蟹类，提供较原生境更适宜的食源和栖息环境(Wangetal.，2008)。拔除互花米草破坏了这种供求平衡，这可能是本文中底栖动物栖息密度和生物量降低的重要原因。由于不同的物种对于食物、栖息地等有不同的需求，关于物种栖息密度和生物量演替的机制还有待进一步研究。

综上所述，在拔除互花米草后，红树林大型底栖动物群落结构发生了显著变化。因此，为保护脆弱的红树林生态系统，在大规模治理互花米草前，必须充分考虑这些人为因素可能对红树林生态系统造成的破坏，进而制定合理有效的互花米草防控策略。

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