延迟增强MRI评估基质诱导自体膝关节软骨移植术效果

李 敏LI Min

刘 阳2LIU Yang

梁朝阳2LIANG Chaoyang

郭全义3GUO Quanyi

卢世璧3LU Shibi

程流泉4CHENG Liuquan

延迟增强MRI评估基质诱导自体膝关节软骨移植术效果

李 敏1LI Min

刘 阳2LIU Yang

梁朝阳2LIANG Chaoyang

郭全义3GUO Quanyi

卢世璧3LU Shibi

程流泉4CHENG Liuquan

目的基质诱导自体软骨移植（MACI）是目前修复膝关节软骨损伤的最新技术，但目前缺乏有效的方法对手术效果进行评估，本研究拟探讨增强MRI评估膝关节MACI术后效果的应用价值。资料与方法选择经关节镜证实有软骨损伤的60例患者作为对照组、接受自体膝关节软骨移植术的68例患者作为研究组，术前1周及术后3个月分别行MRI平扫及延迟增强扫描，比较增强扫描前后图像的信号强度、信噪比、对比噪声比、正常与受损软骨及手术修复软骨的强化率，同时比较不同级别损伤强化率的差异。结果增强扫描后髌软骨和股骨髁软骨信噪比分别为13.69±0.42、14.66±0.17，均明显高于平扫（t=4.904、5.505, P＜0.001）；对比噪声比分别为3.54±2.01、2.07±0.78，优于平扫（t=3.271、5.401, P＜0.001）。对照组损伤部位软骨强化率高于周围正常软骨（Z=3.785, P＜0.001），研究组术后强化率平均值低于术前（0.915±0.093对1.327±0.161, t=3.667, P＜0.001）；研究组、对照组术后强化率分别为0.915±0.093、1.045±0.127（Z=0.674, P＞0.05）；ROC曲线分析显示，当软骨增强率在0.30～0.55之间时，表明软骨成分正常或接近正常。结论MRI延迟增强扫描与平扫相比可以明显提高膝关节软骨的图像质量，同时可以通过分析软骨强化率对膝关节MACI术后效果进行有效评价。

关节疾病；膝关节；软骨，关节；骨移植；磁共振成像

基质诱导自体软骨细胞移植（matrix induced autologous chondrocyte implantation, MACI）是一种新型软骨损伤修复技术[1]，有效提高了膝关节软骨损伤的治愈率。然而目前临床缺乏有效的方法对术后效果进行客观评价。延迟增强MRI软骨成像（delayed-enhanced MRI of cartilage, dEMRIC）可以对人体关节软骨情况进行无创安全的全面评估[2,3]。本研究采用MRI延迟增强扫描结合三维高分辨率成像序列对软骨移植患者手术区进行扫描，并与未手术患者进行对比，旨在明确不同损伤类型软骨的MRI表现特征，探讨dEMRIC评价MACI术后效果的价值。

1 资料与方法

1.1 研究对象 2010-05～2013-04解放军总医院骨科病房收治并行MACI术的68例经关节镜证实为膝关节软骨损伤患者作为研究组，年龄18～55岁。选取门诊经关节镜证实有膝关节软骨损伤但未行手术治疗的60例患者作为对照组，年龄21～64岁。纳入标准：①经关节镜证实存在软骨损伤；②年龄＞18岁；③研究组软骨损伤最大直径＜3 cm；④无心脏起搏器植入、体内无金属异物、无幽闭恐惧，能耐受MRI检查。排除标准：①年龄＜18岁；②有MRI检查禁忌证、无法耐受MRI检查；③有肾衰竭症状，肌酐值＞135 μmol/L。所有患者检查前均签署MRI增强检查知情同意书。两组患者软骨损伤的严重程度采用Noyes分类系统进行评价[4-6]：0级：MRI信号正常，厚度均匀，为正常软骨；1级：局部信号存在异常，软骨表面无异常；2级：浅表溃疡或裂隙，深度≤软骨全层的50%；3级：深度溃疡或裂隙，软骨全层的50%＜深度＜100%；4级：软骨全层缺损，可伴有软骨下骨质损伤。两组患者损伤部位及Noyes分级比较差异无统计学意义（P＞0.05），年龄及性别差异无统计学意义（P＞0.05），具有可比性，见表1。所有患者均于术前1周进行MRI检查，对于接受MACI手术的患者术后3个月再次行MRI检查。

表1 两组患者一般资料比较

1.2 仪器与方法

1.2.1 种子细胞的获取及软骨组织制备 所有患者在进行关节镜评估软骨损伤的同时获取股骨髁间窝非负重区自体膝关节软骨组织200～300 mg，在体外通过消化、分离获得软骨种子细胞，培养扩增软骨细胞（图1A），收集细胞接种在脱细胞软骨基质构建的厚2 mm、具有模仿关节软骨天然空间结构的取向软骨支架上（图1B）。

1.2.2 手术方法 MACI术中将待植入物修剪成与缺损部位大小匹配的形状，用生物蛋白胶将其贴在关节软骨缺损处（图1C），适当活动膝关节，使植入物与缺损匹配，并证实其固定牢靠，冲洗关节腔保证无菌并逐层缝合关闭切口，手术结束。

图1 支架材料获取及手术实施。A为培养得到的的软骨细胞；B为脱细胞软骨基质定向支架；C为手术过程

1.3 MRI扫 描 采 用 GE Signa EXCITE HD 3.0T Twinspeed超导MRI仪，8通道膝关节正交线圈，患者取仰卧位，髌骨的下缘对准线圈的中线位置，线圈置于磁体的中央以获得最佳的磁场均匀性。扫描参数：TR 3.5 ms，TE 15.3 ms，矩阵384×320，层厚1.6 mm，翻转角15°，激励次数2，视野160 mm，扫描范围以髌骨下缘为中心上下80 mm，层厚1.6 mm，层间距－0.5 mm；成像时间703 s。先行矢状位三维快速扰相位梯度回波序列（3D-FSPGR）平扫、再采用间接增强方式，经肘正中静脉注射对比剂钆贝葡胺（上海博莱科信谊药业）0.1 mmol/kg，嘱患者进行适量的运动以促进对比剂到达软骨的扩散速度，90 min后再次行3D-FSPGR扫描。

1.4 图像分析 将扫描图像传送至GE AW 4.3工作站进行处理，分别测量每例膝关节病灶部位及病灶周围正常部位的髌软骨、髌骨、股骨髁软骨、相邻股骨、腘窝处肌肉组织及背景噪声的信号强度（SI），SI选取软骨厚度较大的区域，测量3次取平均值。计算各部位对应的信噪比（signal to noise ratio, SNR, SNR= SI测量组织/噪声）、对比噪声比[contrast to noise ratio, CNR=（SI病灶－SI周围组织）/噪声]、软骨与邻接骨髓的信号强度比（contrast to bone ratio, CBR, CBR= SI病灶/SI临近骨髓组织）、软骨与腘窝肌肉组织的信号强度比（signal to muscle ratio, SMR, SMR=SI软骨/SI腘窝肌肉组织）、病变软骨及病变周围正常软骨的强化率[contrast ratio, CR, CR=（SI增强后－SI增强前）/SI增强前]，将SI、SNR、CNR、CBR、SMR各指标增强前后结果进行比较明确图像质量改善情况，同时将各膝关节无病灶部位的正常软骨和对照组、研究组术后病灶部位的软骨CR值进行比较以明确不同病情的软骨间CR差异，将不同Noyes分级对应的CR进行相关性分析以明确不同病情分级和CR的相关性。

1.5 术后临床评估 采用国际通用的膝关节损伤及骨关节炎评分（knee injury and osteoarthritis score, KOOS）[7-9]对患者术后3个月的膝关节状况进行评价，内容包括患者术后疼痛、症状、日常活动、运动与娱乐、生活质量5个方面，并比较患者术前及术后KOOS评分，评估患者术后恢复情况及手术效果。

1.6 统计学方法 采用SPSS 20.0软件，不同Noyes分级之间、正常软骨与对照组、研究组间强化率比较采用单因素方差分析，两两比较采用LSD法；增强扫描前后感兴趣区比较采用配对t检验，不同Noyes分级各组间强化率CR比较采用秩和检验；不同Noyes分级对应的CR之间的相关性采用Pearson相关分析，P＜0.05表示差异有统计学意义。

2 结果

2.1 图像质量比较 MACI手术感兴趣区髌软骨与股骨软骨SNR明显高于平扫图像（t=4.904、5.505, P＜0.001），CNR亦优于平扫（t=3.271、5.401, P＜0.001），其中各部位增强扫描前后各指标比较见表2，增强前后的图像对比见图2～4。

表2 髌软骨、髌骨、股骨髁软骨、股骨、腘窝处肌肉组织MRI平扫及增强扫描指标比较

2.2 CR分析 研究组术前病灶CR平均为1.327±0.161，术 后 为0.915±0.093，对 照 组 病 灶CR平 均为1.045±0.127，研究组术后CR明显低于术前，差异有统计学意义（t=3.667, P＜0.001）。正常软骨与对照组、研究组术后CR比较，差异有统计学意义（Z=3.760、 3.785, P＜0.001）；对照组和研究组术前膑软骨与股骨髁软骨CR比较，差异无统计学意义（Z=0.881, P＞0.05）；对照组与研究组术后3个月CR比较，差异无统计学意义（Z=0.674, P＞0.05）。将对照组和研究组术前病例共同进行Noyes分级后发现，0级与4、5级CR比较，差异有统计学意义（Z=3.734、3.503, P＜0.001），其余病情分级间差异无统计学意义（P＞0.05），不同Noyes级别的CR分布见图5。图6显示了不同组别及部位的CR分布，可见研究组病例术后强化率明显低于Noyes 3、4级损伤病例。由图5可见，随病情分级的增高，CR也逐渐增高；对不同Noyes分级对应的CR进行相关性分析发现，1级和2级之间相关性最高（r=0.767, P＜0.01），提示当软骨缺损程度有差异时，病灶的CR不同。

图2 男，36岁，右膝Noyes 0级。MRI平扫（A）及增强扫描图像（B）均未见明显异常

图3 女，45岁，右膝股骨软骨Noyes 4级。损伤后1个月MRI平扫示病灶位于股骨外侧髁近胫骨面（箭），大小约1 cm（A）；增强扫描后病灶呈明显强化（箭，B）

图4 男，38岁，左膝股骨软骨Noyes 3级。损伤后3个月MACI术前MRI平扫示病灶位于股骨内侧髁近髌骨面（箭），大小约1.5 cm（A）；增强扫描后病灶呈明显强化（箭，B）；行MACI术后3个月MRI平扫示手术修补部位表面光滑平整、愈合良好（箭，C）；增强扫描呈轻度强化（D）

图5 不同Noyes级别损伤的CR分布

图6 髌软骨、股骨软骨、对照组、研究组术后CR分布

2.3 CR对软骨损伤的诊断效能 对采用CR指标诊断软骨损伤严重程度的效能进行ROC曲线分析，结果显示曲线下面积为0.885，曲线下面积最大时的CR界值为0.30～0.55，见图7。

2.4 手术效果 研究组截至术后3个月复查时，所有患者术前关节症状得到改善，可以独自行走，姿势趋于正常，可以适当进行简单活动，手术部位无感染、坏死等并发症。KOOS评分结果显示，所有患者各项评分平均（67.0±6.2）分，且逐项指标均较术前的（47.1±9.6）分明显提高，术前与术后KOOS评分差异有统计学意义（t=2.926, P＜0.05）。

图7 CR诊断软骨损伤的ROC曲线

3 讨论

正常关节软骨内几乎没有血管，其营养主要来自关节液。关节囊内层含有丰富的毛细血管并覆盖滑膜组织，滑膜细胞具有分泌滑液的功能，经静脉注射的对比剂可以通过关节囊内层的毛细血管和滑膜组织进入关节腔，而关节腔内的造影剂通过扩散作用会渗入关节软骨，这是静脉注射造影剂使膝关节软骨强化的生理基础。dEMRIC是对早期关节软骨损伤的一种有效的检查方式[10]，它是基于关节软骨中糖胺聚糖本身的负电荷，因此对带负电的钆剂复合物有排斥作用，从而使软骨自身不易被强化，一旦软骨出现损伤，对阴离子的钆剂排斥能力下降便会被强化，从而与周围正常软骨形成强化的差异[11]，因此钆对比剂延迟增强对软骨中的糖胺聚糖具有高度敏感性和特异性。Gillis等[12]和Ling等[13]报道与MRI钆强化扫描有关的T1值和软骨糖胺聚糖成分存在线性相关，与本研究中软骨强化率随损伤严重程度增加而增加的结论一致。

由软骨损伤引起的骨关节炎可以发生在膝、髋、腕、指间、脊柱等关节处，而由膝关节骨关节炎导致的残疾发生率已接近慢性肺心病[14]，积极研究治疗软骨损伤的外科技术可能产生重要的临床和社会效益。Peterson等[15]于1984年首次报道膝关节自体软骨细胞移植技术，至今经过多年的技术演化，目前已经进入以取向软骨支架复合自体软骨细胞为代表的第4代组织工程软骨移植技术[16]，即本研究中所采用的MACI术式。与以往技术相比，MACI术式的先进性表现在：细胞外基质成分更接近天然软骨的基质；空间结构和天然关节软骨基质排列相近；用立体的结构修复立体的损伤，不再是用“膜”修复“坑”；因此从理论上来说修复而来的不仅是组织学意义上的软骨组织，而且是具有功能的软骨组织，是功能性软骨修复。然而对于MACI技术的有效术后评估手段研究尚不充分，而软骨形态学成像的常用序列快速扰相位梯度回波（FSPGR）已经成为目前普遍采用的检查软骨形态MRI技术[17]，与关节镜检查结果具有高度一致性[18]，同时三维成像不仅具有比二维成像更高的空间分辨率，而且可以进行多角度图像重建处理，因此本研究将三维FSPGR序列结合钆强化扫描应用于MACI的术后评估。

本研究对128例患者膝关节图像SNR、CNR、CBR等进行对比研究发现，膝关节延迟增强扫描后图像SNR、CNR、CBR均明显优于平扫，病灶显示更清晰，对比度更好。因此采用增强扫描无疑会为影像诊断医师及骨科医师对膝关节病变的诊断及评估提供更可靠的影像资料。SMR在髌软骨及股骨软骨增强扫描前后差异无统计学意义（t=1.864、1.651, P＜0.05），提示尽管增强扫描后软骨信号强度得到提高，但由于腘窝肌肉组织的信号强度同时得到提高使得SMR在增强扫描前后并无显著差异。研究组接受MACI的患者术前病灶的CR值为1.327±0.161，接受手术治疗后CR值为0.915±0.093，说明术后修复的软骨组织产生了新的基质成分并对阴离子钆造影剂起到了排斥作用，提示手术移植部位的软骨组织成功并具备生理活性；这与68例患者的术后症状明显改善及KOOS评分结果显著提高一致。研究组术后CR与对照组差异无统计学意义（Z=0.674, P＞0.05），但研究组术后CR低于对照组（差值平均为0.18±0.03），提示尽管经过手术治疗后修复的软骨尚未完全达到正常的软骨生理及结构水平，但已经优于损伤后的炎性软骨成分。研究组的CR值与对照组的Noyes分级2级水平相当，明显低于3、4级损伤较严重水平，但术前研究组的CR值与3、4级水平接近，证明MACI手术达到改善并修复损伤软骨的临床效果。ROC曲线分析结果显示，CR诊断软骨损伤严重程度的ROC曲线下面积为0.885，表明利用该指标评价效果理想，当软骨CR在0.30～0.55之间时曲线下面积达到最大，说明此时的CR指标对于鉴别术后软骨损伤的修复程度或成分是否已接近正常水平的效能最佳。因此，在未来的MACI术后MRI复查中可以参照该数值对CR值进行比较，并参考传统诊断序列的图像对病灶进行更加客观、量化的评价。

MRI膝关节增强扫描分为造影剂关节腔注射直接增强与静脉注射间接增强，本研究采用了静脉注射增强方式。Cardello等[19]报道应用关节内直接增强MRI检查可以对术后半月板再损伤做出诊断。因此，在以后的研究中可以考虑引入直接增强方式与本研究的间接增强方式进行诊断价值比较，从而为MACI手术效果的分析探索新的有效评估手段。Wang等[20]和Watanabe等[21]采用T1值或ΔR1（增强后软骨T1值的倒数与增强之前软骨T1值的倒数之差）的变化来研究软骨的生理特性，将软骨强化后的MR表现进一步量化，并且发现在修复组织和正常组织之间T1值的差异。郑卓肇等[22]采用静脉注射间接增强研究全关节软骨T1成像，证实多层IR-TSE和可变翻转角三维FLASH序列均可用于全关节软骨的T1值测量。杨金永等[23]采用T2-mapping成像研究MRI下正常和损伤软骨各自横向弛豫时间的差异，发现正常对照组与轻度OA组关节软骨平均T2值分别为（37.85±3.28）ms、（48.16±5.12）ms，差异有统计学意义（P＜0.05）。膝关节软骨的诸多研究方法均有其优点与不足，膝关节软骨沿厚度方向纤维角度和含量分布的差异会造成“魔角效应”，进而影响T1或T2测量的准确性。本研究采用CR指标对软骨的损伤程度进行研究不会受到上述条件的限制，而且发现不同Noyes分级间的软骨CR存在差异，MACI手术前后CR值也存在差异，损伤越严重的软骨CR值越高，MACI术后软骨CR值低于术前；既证实了利用CR评估软骨损伤的可行性，也为MACI术后效果评估提供了可靠的参考指标，是本研究的创新性发现。

总之，MRI延迟增强扫描评估膝关节MACI术后效果，明显提高了图像质量；传统的诊断序列结合CR值分析为评估软骨损伤程度和手术效果提供了更加科学、客观的参考指标。然而，目前MACI手术的应用还处于初步阶段，缺乏长周期的大样本临床跟踪观察，若对术后患者进行更长周期的随访和MRI复查，同时将软骨T1测量或T2-mapping结合CR指标对软骨损伤进行评估，可能为临床提供更加丰富、合理的评估指标。

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（责任编辑 张春辉）

Effect of Knee Acellular Cartilage Extracellular Matrix Induced Autologous Chondrocyte Implantation Using Delayed-enhanced MRI of Cartilage

PurposeMatrix induced autologous chondrocyte implantation (MACI) is the latest technology of articular cartilage injury repair, but effective methods to assess the operation effect is still absent currently, the purpose of this study is to investigate the application value of contrast-enhanced MRI for the effect evaluation of knee acellular cartilage extracellular MACI.Materials and MethodsSixty patients with cartilage injury confrmed by arthroscopy were enrolled as control group with 68 patients who had accepted autologous chondrocyte implantation as research group, non-contrast enhanced and delayed contrast enhanced MRI scan were conducted one week before and 3 months after the operation, signal intensity, signal to noise ratio, contrast to noise ratio of the images before and after contrast medium injection, and contrast ratio (CR) of normal cartilage, damaged cartilage and operation repaired cartilage were compared, while the difference of CR among different damage level was also evaluated.ResultsSignal to noise ratio (SNR) of post-contrast images of patellar cartilage and femoral cartilage were 13.69±0.42 and 14.66±0.17; both were higher than those of the pre-scan (t=4.904 and 5.505, P＜0.001); contrast to noise ratio (CNR) were 3.54±2.01 and 2.07±0.78; which were also better than pre-scan (t=3.271 and 5.401, P＜0.001), CR of the damaged cartilage in the research group was higher than that of the surrounding normal cartilage (Z=3.785, P＜0.001), postoperative CR value of the research group was lower than that before the operation (0.915±0.093 vs. 1.327±0.161, t=3.667, P＜0.001); CR of the research group and the control group after the operation were 0.915±0.093 and 1.045±0.127 (Z=0.674, P＞0.05). ROC curve analysis demonstrated that CR value between 0.30 and 0.55 indicates that cartilage component was normal or approach normal.ConclusionImage quality of knee cartilage can be improved significantly by delayed contrast-enhanced MRI; meanwhile, cartilage CR analysis could be utilized to provide effective evaluation for the knee cartilage extracellular matrix induced autologous chondrocyte implantation.

Joint Diseases; Knee joint; Cartilage, articular; Bone transplantation; Magnetic resonance imaging

1.解放军医学院 北京 100853

2.解放军总医院胸外科 北京 100853

3.解放军总医院骨科 北京 100853

4.解放军总医院放射科 北京 100853

程流泉

Department of Radiology, Chinese PLA General Hospital, Beijing 100853, China

Address Correspondence to: CHENG Liuquan

E-mail: cheng.liuquan@gmail.com

R684；R445.2

2014-03-11

修回日期：2014-04-23

中国医学影像学杂志

2014年 第22卷 第5期：340-345，349

Chinese Journal of Medical Imaging

2014 Volume 22(5): 340-345, 349

10.3969/j.issn.1005-5185.2014.05.006