雄蜂交配

丁桂玲 译

雄蜂羽化出房后经过8～10天达到性成熟，然后飞到聚集区与处女王交配。在此期间，雄蜂的飞行肌肉发育完全，生殖系统中的精液成熟。此过程可能由内分泌系统控制。在羽化后的最初几天里，咽侧体活性和保幼激素滴度逐渐增加，在性成熟过程中达到高峰，蜜蜂飞行能力提高。同时，蜕化类固醇滴度下降，并在雄蜂的成年期保持在基础水平。

雄蜂的生殖器官包括1对睾丸、2条输精管，输精管部分增大为精囊，2个副腺（黏液腺），1条射精管和1个复杂的内阳茎。内阳茎由三个主要部分组成：球状部，颈状部和外生殖腔。球状部上面有几丁质化的板片。颈状部的一侧有穗状突，另一侧有横褶皱。外生殖腔上有1对角囊。球状部的几丁质化的板片和颈状部的穗状突位于腹部左侧，在内阳茎外翻时它们转向背面。内阳茎不含肌肉。没有外翻的内阳茎位于腹部腹面，从基部看外生殖腔，角囊及其黄色的分泌物是从两侧射出的。刚出房的雄蜂的角囊无色素沉积，羽化出房后约1.7天便可使用色谱法测定色素。第2到第6日龄期间色素的量增加较快。

蜜蜂的交配发生在空中，交配时雄蜂内阳茎在蜂王生殖腔内外翻，腹部肌肉收缩向后推动血淋巴带来的压力使内阳茎外翻。角囊最先外翻。交配时，部分外翻的内阳茎进入蜂王蜇针腔内，雄蜂在最初阶段呈麻痹状态。内阳茎弯曲的细长尖端插入蜂王阴道。

Koeniger等人（1996）首次赋予角囊腺体的功能。交配时内阳茎是在内部翻出的，角囊分泌物覆盖角囊管表面。不过，目前对角囊及其分泌物的功能尚有争议。雄蜂内阳茎的角囊腺是上皮腺，其细胞从角囊管尖端延伸，顺着其侧部一直延伸到基部的隆起。腺体形成条纹状，中部是稠密均匀的分泌细胞。分泌细胞主要含有粗糙的内质网和很多线粒体。核内有几个核仁。基膜部分的细胞常常被一层脂肪组织包被，也可能附着有绛色细胞。3日龄雄蜂的分泌液在角膜板内腔附近显橙色或嗜锇颗粒。角膜管表皮未骨片化。角囊内腔极度折叠和突起化，形成小腔，聚集在一起。虽然在表皮层内有分泌物的细小颗粒，但没有发现气孔。在角囊外翻过程中，分泌物在角质层表面进行了汇集。

Moors&Billen（2009）研究卡蜂不同日龄雄蜂的角囊腺的形态和超微结构。研究对象为封盖后11天、12天、13天、14天的雄蜂蛹和羽化后0天、3天、6天、9天、12天的雄蜂。研究发现两种上皮细胞，各自对应光滑的角质层和有凹痕的角质层，这两种类型在蛹期雄蜂及成年雄蜂中都存在。上皮细胞的厚度在性成熟过程中减少，超微结构研究没有发现两种上皮细胞的差异。

Koeniger（1986）和Koeniger等人（1990）指出，角囊分泌物是交尾标记的一部分。交尾标记包含黏液腺分泌的黏液，球状部的几丁质板和角囊腺细胞分泌的黏性的橙色层。由于交尾标记可以被下一只雄蜂移除并且雄蜂偏好与含有交尾标记的蜂王交配，角囊腺的外层可能提供了视觉线索。并且，黏性的橙色分泌物可能加强了蜂王和雄蜂的连接，并使交尾标记保持在一定的位置。

自然交配过程中，部分外翻的内阳茎进入蜂王阴道，内阳茎内部的压力使精液注入，精液必须经过蜂王阴道进入侧输卵管。很多时候，输卵管中已经有前几次交配得来的精液，所以在多次交配中，射精时需要的压力十分重要。

蜂王交配之后，侧输卵管中含有精液，交尾标记留在蜇针腔中，覆盖交尾标记的橙色的薄膜与交配囊的多毛的边缘并不接触。在一些蜂王的交尾标记末端发现精液或额外的第二个交尾标记。这是由于最后一只雄蜂未能交尾，其内阳茎角囊的橙色薄膜留在前一只雄蜂的交尾标记上，所以最后的交尾标记来自两只雄蜂。几丁质化的板片和黏液来自一只雄蜂，橙色薄膜来自最后一只试图交尾但未能移除前一只雄性的交尾标记的雄蜂。有人认为，最后一只试图交配的雄蜂未移走前一只雄蜂的交尾标记，使得蜂王终止交配飞行。

Woyke（2008）认为在自然交尾过程中，交尾标记推进蜂王蜇针腔后，内阳茎的完全外翻使雄蜂与蜂王分离。

大多数蜂王交尾标记中，几丁质化的骨片位于蜇针腔的腹面。交尾标记的前端充满黏液，后端由源于黏液腺的上皮膜组成。实验表明，与未标记的模型相比，雄蜂更喜欢带有“交尾标记”（雄蜂交配器官分泌物）的蜂王。黑色雄蜂更喜欢与浅色的蜂王模型交配。带有交配雄蜂的蜂王模型比单独的蜂王模型更具吸引力。所以，交配雄蜂以及交尾标记可以增加蜂王的吸引力。交尾标记可能指示出雄蜂之间合作的一种方式：精子转移后对蜂王进行标记，从而加速后续雄蜂对蜂王的识别。

Woyke（2010）检测了雄蜂内阳茎外翻过程中射出的物质以及出现在交尾标记中的物质。在完全外翻的内阳茎中，几丁质化的板片附近有乳脂状的精液。白色的黏液位于较远一侧，透明状发白的浓缩物位于交尾标记末端。显微检测表明，透明状白色物质包含从黏液腺蜕下的上皮膜的碎片。所以，雄蜂与蜂王自然交配时内阳茎外翻过程中射出的物质包含：精液、黏液和上皮膜。

雄蜂的生殖器官包含一对较大的副腺——黏液腺。黏液腺随雄蜂日龄增加发生很大变化，在雄蜂羽化出房后9天内达到完全成熟，其分泌物从流体变为微碱性的黏性物。交配过程中，雄蜂内阳茎外翻，转移精液和高黏度的分泌物。暴露于空气中后，分泌物很快聚合。雄蜂缺少外生殖器和抱握器，黏液可能在完成精子转移中维持雄蜂和蜂王的结合起到重要作用。随后，内阳茎破裂，黏液腺分泌物形成交配塞。交尾标记不是一个功能性的塞子，用以阻止蜂王与其他雄蜂很快再交配。后续雄蜂使用生殖器上的毛区移除交尾标记。目前对于副腺分泌物的作用了解的很少。

Colonello与Hartfelder（2003）测量了分泌到黏液腺内腔中的蛋白质，黏液蛋白的分子量为25-174kDa，但只有3种大小为43-47.5kDa的蛋白逐渐处于主导地位。比较刚出房雄蜂与8日龄性成熟雄蜂的黏液腺分泌物发现，随着雄蜂日龄增加，蛋白复杂度明显下降。注射20-羟基蜕皮激素会导致黏液腺成熟推迟，阻止蛋白质含量增加，使蛋白质模式维持为新羽化雄蜂的状态。