转Bt基因作物对农田害鼠发生的影响分析＊

刘晓辉

（中国农业科学院植物保护研究所，杂草鼠害生物学与综合治理重点开放实验室，北京 100193）

鉴于转基因作物种植带来的经济、环境和社会福利等方面持续可观的利益，发达国家和发展中国家一直在持续扩大转基因作物的种植面积［1－2］。2010年是转基因作物商业化15周年，转基因作物的全球种植面积在2010年连续第15年增长，达到了1．48亿h m2，15年累计种植面积首次超过了10亿h m2，从1996年到2010年，转基因作物的种植面积增长87倍。同时种植转基因作物的国家数目也在增长，从2009年的25个增加到29个；全球种植转基因作物的农户数量显著增多，种植转基因作物的人数从2009年的1 400万上升到2010年的1 540万，他们分别来自于发展中国家和发达国家的小型及大型农户［2］。

Bt（Bacill us thuringiensis）杀虫蛋白基因是转基因作物研究和应用最为广泛的一系列抗虫基因，已被转入棉花、玉米、水稻等作物中以提高作物的抗虫能力［3］。转Bt基因棉花和玉米，是目前世界上最为广泛种植的两种转基因作物。2010年，全球Bt玉米的种植面积达3 900万h m2，Bt棉花达2 000万h m2［1］。转Bt基因作物中表达的Cr y蛋白，能够有效控制多种害虫的危害，如鳞翅目昆虫包括棉铃虫（Helicover pa ar miger a）、烟芽夜蛾（Heliothis virescens）、玉米螟（Ostrinia nubil alis）等，鞘翅目昆虫Diabr otica spp．等［3－4］。转 Bt基因作物的应用，作为害虫综合治理的一个新技术，由于其具有选择杀虫特性，对环境友好，不仅有效控制了靶标害虫的为害，而且极大地减少了化学杀虫剂的使用［4－6］。转Bt基因作物的种植与推广，极大地推动了世界粮食生产和经济发展，同时，转基因作物的生物安全问题，也一直是社会关注的焦点。

转基因作物的生物安全问题，可以划分为食品安全和环境安全两大类。食品安全，是转基因作物作为人类食品的最基本要求。而转基因作物的环境安全，则涉及更为广泛的内容，如抗生物胁迫的转基因对非靶标生物的影响及效应，转基因作物对农业生态系统以及系统外生物多样性的影响等等［7］。大量实验室和田间研究结果表明，转Bt基因作物的推广和种植，对生态系统中靶标昆虫的天敌的种群密度、丰度、多样性，授粉昆虫及蝴蝶的种群密度和多样性，土壤微生物及其他土壤生物（macroorganisms）密度和多样性，以及水生生物的丰度和多样性都没有直接的有害作用［3］。而转Bt基因作物对农田生态系统生物多样性的影响则远远小于大量施用化学农药的危害［8］。转基因作物对鸟类和哺乳动物影响的研究主要是在实验室内完成的，对于生态系统中鸟类和哺乳动物影响的报道还很少，还有待于深入研究。

转基因作物种植，正在剧烈改变着包括中国在内的许多国家的种植业结构。鼠类作为农业生态系统中分布最广泛的哺乳动物类群，由于和人类一样，处于食物链的顶层，是否受到转基因作物种植的影响，成为社会舆论关注的问题。本文介绍转基因作物安全性评价中转Bt基因作物对鼠类影响的研究进展，结合国内外农田生态系统中鼠类发生的特征及影响因素，分析了转Bt基因作物的种植对农田生态系统中鼠类种群的潜在影响。

1 实验室条件下转Bt基因作物对鼠类影响的研究进展

转Bt基因作物从研制到种植推广，必须经过一系列的安全评估。其中，转Bt基因作物对小白鼠和大白鼠的食品安全试验，是转基因作物安全评价的重要组成之一。目前，有关转Bt基因蛋白对小白鼠和大白鼠安全性的试验报道有很多。Bt蛋白的直接毒性方面，口服试验结果表明Bt蛋白（Cry1c，Cry1Ie）对小鼠是安全的［9－10］。Bt蛋白作为外源蛋白成分的食品安全试验更为丰富，如相关研究发现转Bt基因棉籽与非转基因棉籽在营养学方面具有实质等同性［11］。Noteborn和Kuiper研究发现，用转入抗虫cr y1Ab基因的番茄饲喂大鼠，喂量为200 g／（d·只），相当于13 kg／（d·人），91 d后大鼠在临床生理指标、毒性指标和组织学特征上都没有明显的负面变化［12］。Fare和El Sayed发现，在经过14 d Bt马铃薯饲喂后，小鼠的回肠细胞出现了增生，回肠隔也发生了轻微的负面变化［13］；2007年，法国的Gilles－Eric Seralini教授在重新检查孟山都公司的安全测试数据后发现转入cr y3Bb1抗虫基因的‘MON863’转基因玉米可能存在潜在危害：食用90 d后，雌性实验鼠在逐渐变胖并伴随肝功能受损，雄性实验鼠逐渐消瘦并伴有肾功能受损［15］。但是，经过几项研究和EFSA（欧洲食品安全局）调查后发现，这些变化都在正常范围之内，并认为是偶然的，与处理无关。对其他几种转入cr y1Ab，cr y1F，cr y34 Ab1，cr y35 Ab1 Bt基因玉米的研究也表明，转Bt基因玉米对大鼠和小鼠是安全的［15－19］。现有转基因作物安全性研究的大多数证据表明，Bt蛋白很容易在哺乳动物胃蛋白酶的作用下被消化，对哺乳动物是无害的。

2 国外Bt作物种植区害鼠种群分析

美国是种植转基因作物面积最大的国家，2010年美国转基因作物种植面积达到了6 680万h m2，种植的转基因作物包括玉米、大豆、棉花、油菜等［1］。美国的农业害鼠主要发生在南部地区，主要种类包括大鼠属的几个种如褐家鼠（Rattus norvegicus）、屋顶鼠（R．r attus）等，这些鼠类不仅危害大田作物，并且是主要的仓储害鼠。到目前为止，在美国一直没有有关转基因作物对农田及仓储害鼠种群影响的报道。南美洲是种植转基因作物面积最大，涉及国家最多的区域之一，包括巴西、阿根廷、巴拉圭、乌拉圭等国。2010年两个种植面积最大的国家巴西和阿根廷转基因作物种植面积分别达到了2 540万h m2和2 290万h m2，种植的转基因作物包括大豆、玉米、棉花等［1］。巴西农区大约有十几种鼠类分布［20－21］，到目前为止没有有关转基因作物对农田害鼠种群影响的报道。非洲种植转基因作物的国家包括南非、布基纳法索和埃及3个国家，种植的转基因作物包括玉米、大豆、棉花等［1］。非洲也是世界上鼠害问题比较严重的地区，鼠类超过70种，其中Mastomys natalensis是为害最重的害鼠，主要取食玉米，平均导致5%～15%的产量损失［22］。到目前为止，非洲也没有有关转基因作物对农田害鼠种群影响的报道。欧洲是转Bt基因玉米的主要种植区之一，其农业害鼠包括农田害鼠（褐家鼠、普通田鼠、黑线姬鼠等）［23］、仓储害鼠等，到目前为止也没有有关转基因作物对农田及仓储害鼠种群影响的报道。

3 我国Bt作物的种植推广对生态系统中鼠类种群数量的潜在影响分析

3．1 我国农田生态系统鼠类种群数量波动特征及影响因素

我国农业生态条件复杂，耕作制度多样，常见的农业害鼠有20多种，水稻、小麦、玉米、豆类、甘蔗以及瓜果和蔬菜均不同程度受到危害。农业部全国农业技术推广服务中心提供的数据表明，2000－2010年，我国农区鼠害发生面积平均每年为3 316．55±283．23万h m2。2000－2003年，鼠害发生面积呈现逐年增加的趋势，2003－2007年维持在一个较为稳定的高水平，2007年至今出现逐年下降的趋势。然而，局部地区鼠害的发生各有特点，不同省份不同鼠种的种群数量特征也呈现明显的差异。如2006－2007年，总体上是我国农区鼠害的暴发年，东三省褐家鼠种群和洞庭湖地区东方田鼠种群暴发，同时期的大仓鼠种群，自从20世纪80年代的大暴发之后，大约从1988－1989年以后，则一直维持在一个较低的水平，并没有出现数量的明显上升。2007年以后全国鼠害发生总体趋于下降的阶段，而2008－2010年河南省农区棕色田鼠则大量暴发为害。这些数据说明，我国农区鼠害的发生是不均衡的，具有明显的地域特征和鼠种特征。

气候、土壤、植被、地形、纬度和海拔等环境因素特征决定了包括鼠类在内的动物类群的分布特征，当这些因素发生变化时，也影响到鼠类种群的分布和发生。如全球气候变化带来的极端气候和局部地区鼠类的暴发相关。如欧洲的旅鼠（Lemmus spp．）和田鼠（Microtus spp．）种群暴发与厄尔尼诺－南方涛动有关［27］。然而对于农田生态系统来讲，农业现代化带来的种植业结构调整以及剧烈的人为干扰对害鼠种群数量的波动具有更大的影响。2007年以来农业鼠害发生面积逐步减少的可能原因有：

1）小型哺乳动物种群周期性波动

自然界中，小型哺乳动物种群数量会出现周期性波动，会自然出现一个增长期、高峰期、衰减期和低数量期［28］。2007年之后出现的农业鼠害的下降趋势，可能与鼠类种群数量总体处于衰减期和低数量期有关。

2）农业现代化带来的种植业结构调整

鼠类喜欢栖息于植被茂密人类干扰较少的区域。无论是华南还是华北的农田，杂草丛生的田间地头、田埂、农田周边的树林灌丛从来都是鼠类的最佳栖息场所，也是农田鼠害治理的重点区域。复杂的环境为鼠类提供了最佳的隐蔽、栖息条件，而临近农田为害鼠提供了丰富的食物资源。在鼠害治理措施中，这些区域一直是农田鼠害治理的重点区域。小面积多样化种植的农田，由于食物来源的多样化，也容易导致鼠类的为害。我国南方地区人口密度高，人均农田面积少，作物种植多样化，田间及农田周边环境复杂，也是南方地区鼠类平均为害水平高于北方，并且不容易治理的主要原因之一。而华北、东北地区，尤其是东北地区，单一作物大面积连片种植，机械化程度高，主要在村屯交界、临近道路的区域留有人为干扰较少的田埂，因此这些地区鼠害治理相对较为容易。相对而言，东北地区无法实现大规模机械化耕作的丘陵地区，则一直是鼠害发生的主要区域。农业现代化的发展，使得很多农村实现了联产联作，农田耕作的机械化程度大幅度提高，小地块多种作物间杂种植程度的降低，是鼠类种群下降的一个重要原因。近年来除草剂的普及和应用，使农田中杂草数量急剧下降，对害鼠的栖息与隐蔽造成了严重的干扰，从而影响了农田害鼠种群数量。专家们普遍认为，除草剂的大规模应用，有可能是农业现代化进程中对农业害鼠种群影响最大的措施之一。

3）鼠害综合治理技术的推广和应用

我国鼠害治理面积，从2000－2004年处于一个逐步上升的水平，2004年至今，一直处于一个稳定的高水平。鼠害防治面积的逐步增加，是我国稳定的政府投入和各级植物保护体系逐步完善的结果。以2010年为例，农村统一灭鼠项目分别在全国31个省级植保站和新疆生产建设兵团实施，各项目实施单位都成立了专门的项目领导小组和技术工作小组，制定了详细的项目实施方案。在农业部全国农业技术推广服务中心的统一领导下，形成国家、省、市、县四级农区灭鼠示范体系，大力推广农区统一灭鼠和毒饵站控鼠技术。农业部在全国建立52个全国性鼠情区域性监测站（点），全面开展了农区鼠情监测。2010年全国农田鼠害发生面积为2 930万h m2，总体为中等发生，防治面积达到了1 959万h m2。各级政府对鼠害治理稳定的投入，对于减缓鼠害发生起到了举足轻重的作用。如北京市，从1988年开始鼠类的治理，1997年以后，真正实现统一标准的大规模的鼠害治理，也正是从1998年以后，北京市农田害鼠一直保持在很低的水平。

3．2 Bt棉花对农田害鼠的潜在影响分析

中国是世界上最大的棉花生产国，Bt棉花也是目前我国唯一大面积商业化种植的转基因作物。从1997年被正式批准进入商业化种植阶段，到2009年我国540万h m2的棉花种植面积中68%的耕地种植了Bt棉花。Bt棉花的种植正在改变我国的种植业结构，Bt棉花的大量种植与推广，是否影响到农业生态系统中鼠类的种群数量呢？

由于棉花中含有酚类，棉花并不是鼠类的喜食植物，因此鼠类为害的棉花主要为低酚棉［24－26］。棉田害鼠主要包括黑线姬鼠、褐家鼠、小家鼠、黄毛鼠等［24］。播种期，害鼠刨食播种后的棉种，导致缺苗断垄；苗期，采用地膜覆盖的棉田，害鼠常咬破苗床的塑料薄膜，在苗床内筑巢，为害棉苗；铃期，主要取食20 d以上棉铃中的棉籽导致危害；吐絮期，取食棉籽，破坏棉絮。由于棉花并不是鼠类的喜食植物，因此棉田中鼠害只是零星发生。目前，有关棉田鼠害的报道比较少见，近10年来，2007－2008年仅仅在新疆地区有棉田鼠害的零星报道。专家们讨论认为，棉田鼠害的发生，主要与棉田周边环境中鼠害发生的情况有关，棉田主要为害鼠的临时栖息地，害鼠只是偶尔偷食棉籽，盗取棉絮作为筑巢的材料导致危害。而相关研究已经证明，转Bt基因棉籽与非转基因棉籽在营养学方面具有实质等同性［11］。这些研究表明，Bt棉花的种植推广，不会对农田害鼠的种群数量及多样性产生直接的影响。

3．3 转Bt基因玉米及其他转基因作物的种植推广对农田害鼠的潜在影响分析

转Bt基因玉米是世界上种植最为广泛的转基因作物，转Bt基因水稻在我国也通过了生物安全认证。不久的将来，这两种作物很有可能在我国大面积种植，而Bt蛋白则也将跟随两种作物的种植推广进入食物链在生态系统中循环，那么这些作物的种植是否对农田害鼠存在潜在的影响？

如上所述，影响鼠类种群变化的因素涉及鼠种生物学、生态学基本特征以及大量的外界环境因素。转基因作物，主要是改变了鼠类的食物特征。食物因素是决定鼠类种群数量的基本因素之一，从理论上讲，食物的变化会影响动物的发育、繁殖，从而影响到种群的数量。因此，我国以及世界各国，建立了十分系统、严格的转基因作物安全评价体系。就目前已经商业化的转基因作物，研究结果表明，这些作物对鼠类的繁殖、存活等不存在危害。尽管由于转基因作物的种植只有短短十几年的历史，其对环境、人类以及其他动物的影响还需要长期的监测与研究，但从目前实验室的研究结果看，转基因作物作为一种食物，还不足以因改变作物本身的营养成分影响鼠类的繁殖与发育等，从而影响鼠类的种群数量。

从另一个角度，这些试验主要是在实验室中进行的，而农田生态环境中，鼠类的种类繁多，习性各不相同，并且，野生鼠类比实验室驯化鼠类感知环境变化的能力更为敏锐。如黄毛鼠能够感知添加到诱饵中的杀鼠剂产生拒食现象。从科学的角度，研究转基因作物对野生动物，包括农田鼠类的影响，也是转基因作物安全评价的重要内容之一。然而对于农田生态系统，如上所述，鼠害综合治理技术的推广和应用，是农业鼠害发生面积降低的一个最重要的原因。如北京市从1997年开始采取全面的鼠类治理措施之后，鼠类种群数量一直维持在一个较低的水平。

近年来全国农区鼠类种群数量的发生趋势和特征表明，山西、吉林等地农民关注的‘先玉335’与农田害鼠种群数量波动无关。‘先玉335’不是转基因作物，而是我国农区广泛种植的一个品种，在其他地区，并没有报道其对鼠类的影响。如2007－2009年，我国玉米种植大省吉林，总体上褐家鼠反而呈中等偏高发生趋势。

大量实验室结果已经证明了Bt作物的食品安全性。因此，仅从食物的角度，简单论述转Bt基因作物对鼠类数量的影响是不科学的。即使在常规农田，鼠类的分布也是不均衡的，如种植相同品种或品系的玉米田，有的地区存在害鼠的危害，有的地区则不存在害鼠的危害。同时，害鼠的数量，由于各种条件的变化，也呈现不均衡的甚至完全相反的变化趋势。因此应当从一个更长期的水平，结合其他各种因素的变化，从生态学的角度综合评价转基因作物对鼠类的潜在影响。

4 结论与讨论

鼠类种群数量波动，是一个复杂的生态学问题。农业鼠害的发生，和任何动物种群群体数量的波动一样，是物种内部调节因子和外面环境因子相互作用的结果。在农业生态系统这一特殊的环境中，鼠类种群数量的波动，除了气候等自然环境因子改变的影响外，更多地受到与耕作有关的人为因素的影响。而对于特定环境中鼠害数量在短时间的急剧变化（如某个鼠种在某个年度的暴发或种群数量的急剧下降），还需要根据当地的环境条件做出具体分析。转Bt基因作物作为鼠类的食物，只是影响到鼠类种群数量波动诸多外部因素中的一个因素。而大量的实验室证据表明，从食品安全的角度，转Bt基因作物本身对实验室驯化的小白鼠和大白鼠的发育、繁殖等并不存在影响。因此，从目前的研究结果看，简单地将鼠类种群数量下降与转基因作物的种植联系起来是不科学的。然而，野生鼠类和实验室驯化的鼠类存在很大的差异，因此转基因作物对野生鼠类的发育、繁殖等是否存在影响，转基因作物种植推广可能引发的种植业结构调整是否会影响到农田生态系统中鼠类种群数量，还有待进一步监测与研究。

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