影像组学在胃癌临床应用中的研究进展

【摘要】 胃癌（gastric cancer，GC）是消化系统最常见的恶性肿瘤之一，发病率仅次于肺癌和结直肠癌。早期GC临床症状隐匿，发现时肿瘤已发展至中晚期，患者预后不佳。因此，术前预测GC淋巴结转移（lymph node metastasis，LNM）、肿瘤TNM分期及组织学分级、分化程度的区分、GC与相关肿瘤的鉴别、化疗效果及预后的评估至关重要。近年来，影像组学在GC中的应用越来越广泛。本文首先对影像组学进行介绍，然后对影像组学在GC临床中的应用进行一一叙述。

【关键词】 胃癌 影像组学 淋巴结转移 TNM分期

Research Progress of Radiomics in the Clinical Application of Gastric Cancer/LENG Xiaoxuan， XIANG Chunyang， DENG Shan， YANG Weizhen， CAI Shengyan. //Medical Innovation of China， 2024， 21（22）： -178

[Abstract] Gastric cancer （GC） is one of the most common malignant tumors of the digestive system， and its incidence is second only to lung cancer and colorectal cancer. The clinical symptoms of early GC are insidious， and the tumor has developed to the middle and late stage when it is found， and the prognosis of patients is poor. Therefore， preoperative prediction of lymph node metastasis （LNM）， tumor TNM stage and histological grade， differentiation of differentiation degree， differentiation of GC and related tumors， chemotherapy efficacy and prognosis evaluation are very important.In recent years， radiomics has been widely used in GC. This paper first introduces radiomics， and then describes the application of radiomics in the clinical practice of GC.

[Key words] Gastric cancer Radiomics Lymph node metastasis TNM staging

First-author's address： Department of Radiology， Hongqi Hospital Affiliated to Mudanjiang Medical University， Mudanjiang 157011， China

doi：10.3969/j.issn.1674-4985.2024.22.039

胃癌（gastric cancer，GC）是消化系统最常见的恶性肿瘤之一，据估计2022年我国确诊癌症中GC居于第三位，仅次于肺癌和结直肠癌，死亡原因位于前五位。虽然近年来在中国GC的发病率和死亡率逐渐下降，但GC预计死亡人数将达到40万[1]。早期GC因其症状隐匿，发现时已发展至中晚期，出现淋巴结转移（lymph node metastasis，LNM）及远处转移，患者预后不佳。因此，早期发现并接受诊断及治疗对改善GC患者的预后至关重要。在临床上，通常情况下，影像科医师通过传统的影像学检查对GC进行术前TNM分期，例如他们利用CT观察淋巴结转移范围判断N分期，然而反应性或炎症性淋巴结在恶性肿瘤中占相当大的比例，一定比例的患者存在临床结节分期不准确的情况，这给临床工作带来极大的挑战。另外，胃镜活检是早期诊断GC常用的术前检测方法，但肿瘤具有异质性，从而使活检时选取部位的肿瘤信息不能完全反映肿瘤的全部特征，这直接影响了活检结果的准确性。

因此，急需一种针对早期GC全面精确的诊断手段。近年来，影像组学作为一种新兴的研究领域，在GC的分期及分级、淋巴结转移预测及新辅助化疗预后评价等方面取得了突破性进展，本文就影像组学的概念及其在GC临床方面的应用进行阐述。

1 影像组学的概述

影像组学是基于肿瘤的异质性，通过提取医学图像无法被肉眼识别的微观特征，分析影像组学特征与临床数据的相关性，为临床治疗提供决策支持的一种多学科交叉的新手段。目前，将影像组学的处理流程分为5个方面，如下。

1.1 影像数据的获取

影像数据是分析流程的前提，目前主要通过CT、MRI、超声、PET/CT等媒介来获取。但是，包括辐射剂量、扫描协议等在内的图像采集参数在临床实践中差异很大，基于以往研究发现体素大小对图像特征的可重复性影响显著，尤其是层厚[2]。因此，影像组学对图像的质量及标准化、统一化提出了更高的要求。

1.2 图像分割

分割是影像组学流程中的关键步骤，即在肿瘤或瘤周相关区域勾画出特定的感兴趣区（region of interest，ROI），精准分割是特征参数提取的先决条件。在大多数研究中，分割有手动分割、半自动分割和全自动分割3种方式。三种相比，全自动分割耗时短，工作量小，但针对边界模糊的病变不如半自动分割效果好[3]。目前，研究人员已经开发出多种可供使用的分割工具，如3D Slicer、ITK-SNAP、MIM及MaZda等软件。这些程序大多数都提供了手动或半自动分割选择。但部分软件在自动勾画选择上存在误差，需要人工再次检查并进行更改。

1.3 特征提取

影像组学特征可以分为形态特征、一阶和二阶直方图和影像高阶特征，不同的研究内容需要的图像处理方式多样，需要根据自身需求进行影像组学特征的选择。

1.4 特征选择

在提取到的大量影像组学特征中，并非都是有用的，因此需要对特征进行降维筛选以获取最优特征子集。常用的特征选择包括监督、半监督、无监督3种。其中，最小绝对收敛和选择算子（least absolute shrinkage and selection operator，LASSO）[4]、主成分分析（principal components analysis，PCA）是常用的方法。

1.5 建立模型

模型的建立和数据分析是影像组学流程的最后一步。其中，分类模型包括对疾病二分类的逻辑回归和利用多个决策树分类的随机森林（radom forest，RF）等。此外，深度学习也是常用的方法之一，如卷积神经网络（convolutional neural network，CNN）。随着研究的不断深入，研究人员也可自行设计CNN，对网络参数进行调整。

模型建立后，还需要对模型的性能进行验证，从而得到高精度、高效率的模型。常用方法包括受试者操作特征（receiver operating characteristic，ROC）曲线和曲线下面积（area under curve，AUC）等。也可以通过绘制kaplan-meier（KM）生存曲线，通过对数秩检测（log-rank test）等方法进行评估[5]。

2 影像组学在GC中的临床应用

2.1 预测GC转移

2.1.1 预测LNM LNM是GC最常见的转移方式，也是影响患者预后的关键因素[6]。Wang等[7]基于能谱CT不同能级（40、65、100 keV）的影像组学模型预测LNM情况。研究表明组学特征在40 keV水平的动脉期和65 keV水平的静脉期对LNM的预测有显著意义，且组学标签、能谱CT参数和CT评估指标三者结合的联合模型的预测性能最高。另外国内学者采用基于双能CT（dual-energy CT，DECT）构建了RF模型，该影像组学模型在预测GC LNM具有良好的诊断效能，联合多参数的Nomogram图的预测能力最佳[8]。

肿瘤细胞可以将葡萄糖转化为乳酸，生成三磷酸腺苷（adenosine triphosphate，ATP）供给能量，这种异常的能量代谢可以通过18F-FDG PET/CT来定量评估。Xue等[9]采ac790fa097cbf7e3a684b9526e606fcd用18F-FDG PET/CT放射组学特征预测LNM，结果三个队列的AUC值分别为0.792、0.803和0.762，这说明利用18F-FDGPET/CT图像的放射组学特征对LNM具有一定的预测价值。

2.1.2 预测血管淋巴管侵袭（LVI）及远处转移 LVI是肿瘤细胞扩散的重要步骤，具有显著的区域淋巴结转移风险。范晓东等[10]基于CT影像组学评分（Rad-score）和TNM分期共同建造列线图，来预测GC的脉管浸润。结果显示LVI阳性组的Rad-score高于阴性组，且基于T分期、N分期、AJCC分期和Rad-score的临床影像联合模型预测LVI的AUC值、准确度和特异度较单独影像组学模型均有所提升，这与Chen等[11]的研究结果相似。另有研究者利用4种影像组学模型分别对GC LVI进行对比分析，研究结果显示logistic回归模型的诊断效果最好[12]。

腹膜转移是GC最常见的转移方式之一。GC一旦出现腹膜转移，患者预后不佳。因此，早期识别GC腹膜转移对患者预后至关重要。有学者基于增强CT动脉期图像建立放射组学模型预测GC大网膜转移[13]。最终，影像组学评分+临床特征的组合预测模型在训练组和测试组中的诊断效能均为最佳，这说明该模型对大网膜的转移具有良好的预测能力。

远处转移是导致GC高死亡率的主要因素之一。其中，卵巢转移是女性GC中一种独特的远处转移，在GC中并不少见。既往研究表明，GC患者卵巢转移（ovarian metastasis，OM）预后差，生存期短[14]。Zhang等[15]研究结果显示，在训练和验证队列中，结合年龄和Rad-score的Nomogram图AUC值最高，说明该联合模型可用于检测女性GC患者的SOM。

2.2 区分GC TNM分期和组织学分级

对于局部晚期疾病的患者，通常在手术的同时进行辅助或新辅助治疗（NAC）。中国临床肿瘤学会推荐T3期及以上的患者使用NAC，而T2期患者则不建议使用NAC[16]。因此，准确评估疾病分期对于选择合适的NAC治疗患者尤为重要。Wang等[17]研究表明CT放射组学能很好地鉴别GC T2、T3和T4期。另有国内学者在上述研究的基础上，结合了临床特征构建影像组学诺模图，结果表明此模型可以更好地区分T1、T2和T3、T4期GC[18]，这与刘婧娟等[19]的研究结果相似，均体现了Nomogram图在术前预测GC分期中的诊断价值。

第八版肿瘤淋巴结转移（TNM）分期体系将T4b期GC定义为肿瘤浸润浆膜，侵犯邻近结构和器官，其预后远低于其他分期。在临床中，对肿瘤分期的过高估计从而直接进行扩大切除术，只有42%～66%的cT4b患者具有相同的病理分期[20]。因此，准确识别T4b分期对患者精准治疗是必要的。Liu等[21]研究说明Nomogram联合三期放射组学Rad-score及临床特征预测效果最佳，可为cT4 GC患者提供个性化的临床决策支持。

王雷等[22]基于增强CT动、静脉期联合模型预测GC的病理分级，结果发现静脉期模型预测效能高于动脉期。该研究表明相邻灰度差矩阵特征中的忙碌度、一阶特征中的能量以及灰度共生矩阵特征中的方差有病理分期相关。在先前研究中同样发现NGTDM特征中的忙碌度可以作为肿瘤预后不良的潜在标记物[23]。

其他学者则是基于碘基物质分解（IMD）图像的放射组学模型来预测GC患者的组织学分级[24]。结果表明该放射组学模型能有效区分低分化和高分化GC。Huang等[25]开发了一种结合肿瘤位置和放射组学特征的放射组学图来区分GC组织学分级。以上研究均说明影像组学可用于术前GC组织学分级的预测。

2.3 预测GC组织学分型

越来越多的研究发现，不同的组织学分化类型与GC的预后密切相关。根据日本GC分类法和劳伦分类法，GC在组织学上分为分化型、扩张型或肠型和未分化型或弥漫型。其中，未分化型GC的淋巴结转移率高于分化型GC，预后较差。因此，组织学分化类型已被视为评估GC患者肿瘤进展、治疗方案和预测预后的关键因素。

陈建等[26]研究表明CT影像组学在术前无创预测GC组织学分型方面具有一定潜力。其他学者分析结果示，影像组学模型表现优于其他模型[27]，这说明该模型可以实现对Lauren分型的个性化预测。

除此之外，Li等[28]基于双能CT（DECT）建立了能够预测GC Lauren分型的模型，结果显示静脉期碘图（IM）与120 kVp等效混合图像（MIX）相结合的R-COMB模型的诊断效能最佳（AUC=0.855）。另有学者基于放射组学分析的GC形态图来鉴别GC不同组织学分型[29]，结果表明灰度大小区域矩阵（gray-level size zone matrix，GLSZM）和灰度依赖矩阵（gray-level dependence matrix，GLDM）的值与图像的灰度相关性呈正相关。在分化型GC中灰度相关性高于未分化GC，GLSZM和GLDM值较大，这说明该模型能够区分分化型GC和未分化型GC，对个性化方案的制定具有指导作用。

2.4 GC的鉴别诊断

GC与原发性胃淋巴瘤（primary gastric lymphoma，PGL）在临床及影像学表现极为相似，所以在临床上不易鉴别。并且两种肿瘤的临床治疗方案完全不同，GC的最佳治疗手段为手术切除，而PGL则通过放、化疗控制。因此，两种肿瘤的准确鉴别对于患者预后及治疗方案的选择至关重要。Deng等[30]基于静脉期CT图像VOI提取及三维影像组学特征构建模型来鉴别Borrmann Ⅳ型和PGL。研究得出结论，影像组学标签的诊断能力优于CT征象诊断模型。陈钦贤等[31]得出了相似的结论，即静脉期反映肿瘤异质性的能力更强。

此外，胃神经内分泌癌（gastric neuroendocrine carcinomas，NECs）也常被误诊为胃腺癌（ADC），而NECs预后较胃腺癌差，两种肿瘤在治疗方案上差异较大，所以尚需一种方法来鉴别NECs和ADC，从而为临床提供诊疗措施。有学者研究表明放射组学Nomogram图显示出了鉴别胃神经内分泌癌和胃腺癌最佳的诊断性能，其中胃NECs的CT图像灰度分布（GLCM_Energy值较高）比ADC更不均匀[32]，这与Dong等[33]的研究结果相似。此外在本研究中，胃NECs的偏度、熵和相关性也具有有限的价值。

2.5 评估GC生物学标志物水平

目前，临床上发现Ki-67阳性表达率的高低与GC的分化程度、淋巴结转移及预后密切相关。董梦艺等[34]采用支持向量机（support vector machine，SVM）构建影像-临床联合模型预测Ki-67表达水平，结果表明Rad-score与GC组织Ki-67高表达呈正相关。另有学者回顾性收集121例胃腺癌患者，最终筛选出7个影像组学特征，其预测Ki-67高表达水平的AUC值为0.838[35]。在此基础上与CT癌灶T分期（rT）、动脉期强化率构建联合模型列线图进一步提高预测效能，AUC值为0.870，这说明列线图能更好地预测Ki-67水平高低。

随着临床试验的不断进展，靶向药物进入医疗领域，人表皮生长受体2（human epidermal growth factor receptor 2，HER2）成为GC靶向给药的重要靶点之一[36]。黄文鹏等[37]采用基于RF的增强CT门脉期影像组学预测HER-2弱阳性GC患者基因扩增。Zhao等[38]开发建立的模型在训练和验证队列中具有稳定的预测能力，Nomogram图在量化个体HER2过表达阳性状态的风险方面具有一定的临床应用潜力。其他学者采用基于18F-FDG PET/CT放射组学模型来预测GC患者HER2的表达和预后[39]，结果显示该模型可以在IVC中区分HER2阳性和阴性表达。这说明18F-FDG PET/CT放射组学能够区分不同的HER2表达和不同的预后预测。

2.6 评估GC NAC疗效及预后

随着研究的不断深入，NAC成为治疗进展期GC的又一有效手段。然而对接受NAC治疗的患者中，仅有不到一半具有良好反应。因此，若能在治疗前预测NAC的疗效，对临床制定个性化方案提供重要帮助。

有国内学者提出采用多层螺旋CT（multi-slice spiral CT，MSCT）三维图像来评价GC NAC疗效[40]，结果发现肿瘤体积减小率和肿块最大厚度减小率均可以在一定程度上评估化疗疗效。李清婉等[41]基于CT影像组学构建模型来预测术前GC NAC的疗效，结果发现模型在训练集和测试集的AUC值分别为0.786和0.759，这说明影像组学可作为预测GC NAC疗效的一种新技术。Cui等[42]基于增强CT图像和临床特征联合的深度学习放射组学图（DLRN），预测局部晚期GC患者对新辅助化疗的反应，结果显示DLRN在预测GC晚期患者对NAC的反应方面具有显著的区分能力。

Hao等[43]评估了各种临床变量和定量CECT成像的组合对GC患者总体生存的预测，结果表明深度学习Nomogram图对GC患者生存的预测效果最佳。另有学者基于增强CT开发了一种放射组学模型来预测接受GC根治术后患者的预后情况[44]。以上研究结果均表明影像组学模型在预测患者生存方面具有临床指导价值。

过往研究肿瘤微环境（tumor microenvironment， TME）在疾病进展中起着关键作用，是癌症患者治疗反应的关键决定因素。Jiang等[45]开发了一种结合深度学习和放射组学的模型来评估GC TME。结果在化疗敏感GC中淋巴细胞的表达较高，而在耐药GC的成纤维细胞和中性粒细胞的表达更高，这说明模型能够评估肿瘤内部环境，从而提高对免疫治疗反应的预测。Huang等[46]表明动态增强磁共振成像（DCE-MRI）的放射组学特征与AGC中肿瘤浸润性CD8+和CD4+T细胞的表达有关，该模型可能有助于指导临床确定免疫治疗的受益者。

3 小结和展望

本综述主要从影像组学在GC临床中的应用进行了表述。影像组学作为一种多学科融合工具，可以挖掘出图像中肉眼无法观察的微观信息。它主要通过提取肿瘤病灶及周围区域包括形态、纹理在内的相关特征，结合临床及病理信息建立模型，从而更好地体现出GC的异质性，在预测LNM、相关肿瘤的鉴别诊断、肿瘤的分期和分级的评估及预测NAC疗效和预后等方面均发挥了一定作用，为临床实践提供了一种无创、安全的新技术，为患者的早期诊断和治疗提供了有力的帮助。

但GC影像组学仍然面临着巨大的挑战。首先是图像数据的标准化，仪器设备、ROI勾画设定及特征选择均会影响图像质量；其次，单一的成像方式不足以评估肿瘤的生物学特性，研究者们尚需探索结合更多种功能的成像技术；另外，由于现在GC的影像组学研究多采取单中心样本，选择偏倚也是不可避免的问题。

随着人工智能的不断发展，医工合作逐渐成为医疗领域的新趋势。在未来影像组学将通过多个中心合作对GC的异质性进一步挖掘，并实现对放射组学特征的标准化处理，它会有更为广阔的临床应用前景。

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（收稿日期：2024-01-02） （本文编辑：马娇）

①牡丹江医学院附属红旗医院放射科 黑龙江 牡丹江 157011

通信作者：蔡胜艳