堆蜡粉蚧寄生蜂种类鉴别

董志刚，贺彦怀，罗 叶，黄 建，王竹红

（福建农林大学植物保护学院，福州 350002）

堆蜡粉蚧Nipaecoccusvastator(Maskell)[=Nipaecoccusviridis(Newstead)]隶属半翅目Hemiptera，粉蚧科Pseudococcidae，是柑橘、桃、杏、葡萄、枣等果树和园林观赏植物的重要害虫，尤其在柑橘产区为害严重[1-4]。堆蜡粉蚧聚集发生，成虫与若虫刺吸为害果树和园林植物的嫩梢和枝条，造成嫩梢枯萎，枝条干枯，并为害果实，致使果实皮硬、质差，影响果品产量和销售。堆蜡粉蚧的为害还引发煤烟病大量发生，严重影响我国果树种植业的健康发展。

长期以来，药剂防治仍然是堆蜡粉蚧的主要防治措施[5,6]。但由于堆蜡粉蚧体表覆盖厚蜡质，药剂防治很难达到预期的防治效果，而且还造成农药残留、杀死天敌、污染环境和破坏生态系统的不良后果。因此，发掘利用天敌资源，开展生物防治是堆蜡粉蚧防治的发展趋势。20 世纪30 年代至90 年代，美国夏威夷、埃及、以色列、约旦等国家和地区曾利用跳小蜂生物防治柑橘上发生严重的堆蜡粉蚧[1]。其中，夏威夷（1925年）利用指长索跳小蜂Anagyrusdactylopii(Howard)[7]、埃及（1934 年）利用埃及长索跳小蜂Anagyrus aegyptiacusMoursi[8]、约旦（1984 年）利用印度长索跳小蜂AnagyrusindicusSaraswat[9]进行堆蜡粉蚧的生物防治获得成功，有效控制了堆蜡粉蚧的为害。

堆蜡粉蚧在植株上营固定生活，寄生蜂资源十分丰富。Noyes & Hayat[1]系统记述了东洋区寄生粉蚧的跳小蜂科Anagyrini 族寄生蜂，其中，列举了寄生堆蜡粉蚧的寄生蜂，其初寄生蜂有跳小蜂科的8 属25 种，重寄生蜂有跳小蜂科的4 属13 种。已知记述的重寄生蜂种类超过了初寄生蜂种类的一半，这给了我们警醒，即在开展堆蜡粉蚧的生物防治中，对其寄生蜂种群的认识、以及对初寄生蜂和重寄生蜂种类的正确鉴别显得尤为重要。

我国对堆蜡粉蚧寄生蜂的研究和种类调查尚为薄弱。在堆蜡粉蚧寄生蜂生物学方面，仅有陈少波[10,11]对粉蚧长索跳小蜂（应为指长索跳小蜂）Anagyrusdactylopii(Howard) 的生物学、及其对堆蜡粉蚧的寄主选择性和功能反应作了初步研究。在堆蜡粉蚧寄生蜂种类调查方面，黄荣玉[12]报道1 种金小蜂；中国科学院动物研究所等[13]报道1 种跳小蜂；汤玉清[14]描述棒小蜂科1 新种；廖定熹等[15]报道1 种跳小蜂；黄建等[16,17]分别报道4 种跳小蜂、1 种金小蜂和1 种棒小蜂；Noyes & Hayat[1]记述3 种跳小蜂；徐志宏和黄建[18]记述4 种跳小蜂和1 种棒小蜂。具体寄生蜂种类及其分布见表1。

表1 我国已报道的堆蜡粉蚧寄生蜂种类Table 1 The reported species of parasitoids of Nipaecoccus vastator from China

由上述可见，我国尚缺乏对重要害虫堆蜡粉蚧寄生蜂的研究和利用，以及对寄生蜂种类的鉴定和分类。目前可以认定，我国已报道的堆蜡粉蚧寄生蜂——克氏长索跳小蜂AnagyrusclauseniTimberlake 和克氏金小蜂OphelosiacrawfordiRiley 在种类鉴定或寄主隶属上有误（表1）。同时，已知堆蜡粉蚧寄生蜂中含有较多的重寄生蜂种类[1]，因此，更需要对寄生蜂种群中初寄生蜂与重寄生蜂的关系进一步研究和分析。本文在对福建省堆蜡粉蚧寄生蜂资源调查的基础上，整理了世界上寄生堆蜡粉蚧的寄生蜂种类，分析了寄生蜂的种群及其与蚧寄主的食物链关系。同时，厘清了我国已知分布的堆蜡粉蚧寄生蜂，提出分种检索表，记述主要寄生蜂种类的形态特征，并附形态特征照片，其中含1 中国新记录种，麦长索跳小蜂Anagyrus mirzaiAgarwaletAlam。本研究为发掘利用寄生蜂资源，开展堆蜡粉蚧的生物防治提供依据。

1 材料与方法

1.1 寄生蜂调查及解剖观察

2022 年9 月至10 月在福建福州采集柑橘上的堆蜡粉蚧，将附着堆蜡粉蚧的枝条带回实验室，体视镜下检查堆蜡粉蚧被寄生情况，解剖观察初寄生蜂和重寄生蜂的幼体。将初寄生蜂和重寄生蜂的幼体连同堆蜡粉蚧分别放入小塑料盒（直径3.0 cm×高1.4 cm）中，置室内条件下饲养，每天观察寄生蜂发育及羽化，确定初寄生蜂和一次、二次重寄生蜂的寄生情况及种类，并作统计。在解剖观察中，对一次重寄生蜂，可以明显看到被重寄生的初寄生蜂幼虫（白色），以及附着其上的一次重寄生蜂幼虫；对二次重寄生蜂，可以明显看到被重寄生的一次重寄生蜂蛹体（黑色），以及附着其上的二次重寄生蜂幼虫。本试验观察中，初寄生蜂（长索跳小蜂属Anagyrus）的幼虫白色、蛹褐黄色；一次重寄生蜂（康氏迈蚜小蜂Myiocnema compereiAshmead）的幼虫白色、蛹黑色，是判别一次和二次重寄生蜂的依据。

将羽化的寄生蜂进行整体拍照，然后连同采集标签放入100%酒精内液浸保存，待制作玻片标本和种类鉴定。重新鉴定了多年前课题组在福建省各地调查采集的堆蜡粉蚧寄生蜂酒精液浸标本。研究标本保存于福建农林大学植物保护学院。

1.2 玻片标本制作

根据黄建[19]的玻片标本制作方法进行。

1.3 标本拍照

堆蜡粉蚧和寄生蜂整体照片采用Nikon SMZ18 体视镜（带Nikon DS-Ri2 摄像头、NIS-Elements D 软件）拍摄。玻片标本照片采用Nikon Ni 微分干涉显微镜（带Nikon DS-Ri2 摄像头、NIS-Elements D 软件）拍摄。

1.4 种类鉴定

寄生蜂体长在未制作玻片标本前测量，其他形态特征则在玻片标本上进行测量。

2 结果与分析

2.1 堆蜡粉蚧寄生蜂种类及种群关系

2.1.1 堆蜡粉蚧寄生蜂种类 根据作者调查及文献资料整理，目前世界上已知寄生堆蜡粉蚧的初寄生蜂有跳小蜂科Encyrtidae 的8 属25 种；一次重寄生蜂有跳小蜂科Encyrtidae 的4 属13 种和蚜小蜂科Aphelinidae的1 属1 种；二次重寄生蜂有姬小蜂科Eulophidae 的1 属1 种和棒小蜂科Signiphoridae 的1 属1 种（表2）。

表2 世界堆蜡粉蚧寄生蜂种类*Table 2 The species of parasitoids of Nipaecoccus vastator in the world

2.1.2 堆蜡粉蚧寄生蜂种群关系 理清寄生蜂种群关系是堆蜡粉蚧寄生蜂资源发掘利用的重要前提。本研究表明，目前寄生堆蜡粉蚧的寄生蜂种群包含了小蜂总科Chalcidoidea 的跳小蜂科、蚜小蜂科、姬小蜂科和棒小蜂科的类群，而种群间形成了与蚧寄主的初寄生、一次重寄生和二次重寄生的食物链关系。其中初寄生蜂均为跳小蜂科，含8 个属；一次重寄生蜂有跳小蜂科的4 个属和蚜小蜂科的1 个属；二次重寄生蜂有姬小蜂科的1 个属和棒小蜂科的1 个属（图1）。

图1 堆蜡粉蚧寄生蜂种群关系Fig.1 Population relationship of parasitoids of Nipaecoccus vastator

2.2 堆蜡粉蚧主要寄生蜂种类鉴别

早期我国堆蜡粉蚧寄生蜂种类的报道多为简单名录，并无形态特征的记述和鉴别[12,16,17]；徐志宏和黄建[18]记述了堆蜡粉蚧的4 种跳小蜂和1 种棒小蜂，但多数还缺少详细的形态特征图，不利于寄生蜂种类的鉴定。本文厘清了我国分布的堆蜡粉蚧寄生蜂种类，剔除了鉴定有误或寄主有误的克氏长索跳小蜂AnagyrusclauseniTimberlake 和克氏金小蜂OphelosiacrawfordiRiley。对我国目前已知的堆蜡粉蚧8 种寄生蜂提出分种检索表，记述了主要寄生蜂种类的形态特征，并附形态特征照片，可为堆蜡粉蚧寄生蜂种类的鉴别提供依据。

根据作者调查及对文献资料的整理（表2），目前我国已知寄生堆蜡粉蚧的寄生蜂有8 种，隶属跳小蜂科、蚜小蜂科、姬小蜂科和棒小蜂科，其中初寄生蜂5 种，一次重寄生蜂1 种和二次重寄生蜂2 种。我国已知堆蜡粉蚧寄生蜂分种检索表见表3。

表3 中国堆蜡粉蚧寄生蜂分种检索表（雌）Table 3 Key to the species of parasitoids of Nipaecoccus vastator from China (female)

经鉴定，几年来作者在福建调查采获的堆蜡粉蚧寄生蜂有初寄生蜂3 种：阿长索跳小蜂、指长索跳小蜂和麦长索跳小蜂（中国新记录种）；一次重寄生蜂1 种：康氏迈蚜小蜂；二次重寄生蜂2 种：福建卡棒小蜂和1 种姬小蜂。对这6 种寄生蜂作如下主要形态特征记述，并附形态特征照片。

2.2.1 初寄生蜂种类

2.2.1.1 阿长索跳小蜂 雌：体长1.0～1.7 mm，黄褐色。复眼暗红色。前胸暗褐色。触角柄节黑褐色，基部和端部浅色；梗节超过一半基部暗褐色，端部白色；第1 索节腹向暗褐色，第2 索节腹向部分暗褐色，腹向端部浅黄色，其余索节浅黄色。翅透明。足浅褐色。头宽约为长的2.0 倍。触角11 节，柄节横向膨大，长约为宽的1.9 倍；梗节短于第1 索节，约为第1 索节的0.9 倍；索节6 节，第1 索节最长，向第6 索节逐渐变短，第6 索节最短；棒节3 节，稍短于末3 节索节之和。胸部长大于宽。中胸盾中叶宽约为长的1.7倍；小盾片宽稍大于长。前翅阔，长为宽的2.3 倍；缘脉和后缘脉短；痣脉长。柄后腹与胸部约等长；产卵器几乎不外露（图2）。

图2 阿长索跳小蜂雌蜂形态特征Fig.2 Morphological characteristics of female Anagyrus agraensis

2.2.1.2 指长索跳小蜂 雌：体长1.2～1.5 mm。头部棕褐色，后头黑色。触角柄节暗褐色，基部和端部浅色；梗节基半部暗褐色，端半部白色；第1 索节暗褐色，其余索节白色。前胸背板黑色；中胸盾中叶、三角片、小盾片棕褐色，小盾片中央具1 暗褐色纵条纹。并胸腹节、后胸背板、腹部背板黑褐色。足灰棕色。翅透明。触角11 节，柄节横向膨大，长约为宽的2.0 倍；梗节长为宽的2.2 倍；索节6 节，各节近等长；棒节3 节，稍长于末3 节索节之和。中胸盾中叶宽为长的2.5 倍；小盾片中下部具3 对黑色刚毛；中胸盾片、三角片、小盾片上有密集的白毛。前翅阔，长为宽的2.2 倍；痣脉细长；缘脉短，后缘脉稍伸出。中足胫节末端有许多小刺。腹部卵圆形、末端尖；产卵鞘伸出腹末（图3）。

图3 指长索跳小蜂雌蜂形态特征Fig.3 Morphological characteristics of female Anagyrus dactylopii

2.2.1.3 麦长索跳小蜂（中国新记录种） 雌：体长1.3～1.7 mm，棕褐色。复眼灰棕色。触角柄节黑褐色，基部和端部浅色；梗节褐色，端部色浅；索节和棒节浅褐色至褐色。前胸背板灰棕色。中胸盾中叶、盾侧叶、三角片、小盾片棕褐色；并胸腹节、腹部背板暗褐色。足灰棕色。翅透明。触角11 节，柄节横向膨大，稍长于梗节与第1、2 索节长度之和；索节6 节，第1 索节向第6 索节逐渐变短，第6 索节最短；棒节3 节，稍短于末3 节索节之和。中胸盾中叶宽大于长，宽为长的2.0 倍，后缘具一对明显的刚毛；小盾片宽大于长，末端尖，宽为长的1.3 倍，中下部具3 对黑色刚毛。中胸盾中叶、三角片、小盾片上具密集的白细毛；柄后腹与胸部等长。前翅阔，长为宽的2.3 倍；缘脉短，后缘脉显著伸长，缘脉与后缘脉之和长于痣脉；透明斑不到达痣脉。中足胫节具小刺。产卵器不外露或稍伸出（图4）。雄：体长0.9～1.2 mm。头部大部分棕褐色，单眼之间区域黑褐色。触角基节基部浅色，端部暗褐色；柄节圆柱形，不膨大；索节6 节，浅褐色，具长毛；棒节灰褐色，基部具长毛。前胸、中胸盾中叶、小盾片和三角片黑色。腹部黑色。外生殖器基部灰褐色，明显伸出体外。前翅缘脉约与痣脉等长或稍长；阳茎约为中足胫节的一半长；阳基具发达的指突（图5）。

图4 麦长索跳小蜂雌蜂形态特征Fig.4 Morphological characteristics of female Anagyrus mirzai

图5 麦长索跳小蜂雄蜂形态特征Fig.5 Morphological characteristics of male Anagyrus mirzai

2.2.2 一次重寄生蜂种类

2.2.2.1 康氏迈蚜小蜂 雌：体长1.1～1.4 mm，体黑褐色。复眼暗褐色。触角褐色。前翅翅面密布黑褐色细毛，缘脉和痣脉下方具波浪形暗褐色斑。足褐色至暗褐色。产卵器暗褐色。头顶具数根粗大刚毛。触角8 节，环状节2 节，索节和棒节各3 节；柄节长圆柱形，长约为梗节的2.0 倍，梗节长约为宽的2.2 倍。第1 索节最短，长与宽约等长，第2、3 索节约等长。棒节3 节，稍短于3 索节之和。索节和棒节具条形感觉器。头顶具刻纹。前胸背板2 对粗毛；中胸盾中叶网状纹，具20～30 根毛，中后部具2 对长粗毛；三角片具1 根长粗毛和3 根短毛。小盾片网状纹，具2 对毛，板形感觉器近后一对毛。后胸背板和并胸腹节短。前翅阔，长为宽的2.4 倍；缘毛短。亚缘脉长，具5 根长毛；缘脉短，约为亚缘脉长的0.4 倍，约具7 根长毛；痣脉长，约为缘脉长的0.9 倍；亚缘脉下方约具39～40 根细毛，其余区域无毛。足跗节5 节。后足胫节外侧具1 列刺毛。产卵器伸出腹末（图6）。雄：形态特征与雌性相似，但个体稍小于雌性。

图6 康氏迈蚜小蜂雌蜂形态特征Fig.6 Morphological characteristics of female Myiocnema comperei

2.2.3 二次重寄生蜂种类

2.2.3.1 一种姬小蜂 雌：体长1.2～1.4mm，体大部分黑褐色。复眼暗红色。触角柄节和梗节浅褐色，索节和棒节褐色至暗褐色。腹部背板基部褐黄色。头宽大于长，宽约为长的3.0 倍。触角8 节（触角式1,1,3,3），具2 环状节；柄节长约为宽的4.4 倍，略长于棒节；梗节长为宽的1.8 倍，略短于第1 索节；索节3 节，第1 索节最长，长为宽的1.8 倍，第3 索节最短，长为宽的1.4 倍；棒节3 节，末端尖，明显短于3 索节之和，棒节具14～16 个条状感觉器。中胸盾中叶近侧缘具6 对毛，小盾片2 对毛，盘状感觉器靠近前 1 对毛；前翅阔，透明，长为宽的2.2 倍，缘毛短；缘脉长，约为痣脉长的3.2 倍；亚缘脉具3～5 根毛；翅基部无毛，亚缘脉端部下方具1 纵列3～4 根细毛；缘脉约具10 根毛。足跗节4-4-4。产卵器从腹部第2 腹节伸出，稍突出腹末端（图7）。

图7 一种姬小蜂雌蜂形态特征Fig.7 Morphological characteristics of female Aprostocetus sp.

2.2.3.2 福建卡棒小蜂 雌：体长1.0～1.2 mm，体黑褐色。头部和触角暗褐色。头部宽约为长的2.5 倍。触角柄节长约为宽的3.3 倍；索节4 节，短小，第1 索节最小，环状，第4 索节最长；棒节不分节，长棒状，约具10 个条形感觉器。中胸背板宽约为长的2.0 倍，前缘略显盾纵沟，具数根细毛；小盾片和后胸背板横形；小盾片具1 对毛和1 对感觉器。中胸背板和小盾片具弱长条形刻纹，并胸腹节和腹部背板具鳞状刻纹。前翅中央透明，缘脉下方、翅基部大部分及翅端部暗褐色；前翅长约为宽的3.0 倍，缘毛长约为翅宽的0.7 倍。缘脉稍长于亚缘脉，具4 根长毛。腹部稍长于胸部，产卵器稍外露。中足胫节具1 列刺（图8）。雄：形态特征与雌性相似，触角棒节上的条形感觉器较为粗壮（图9）。

图8 福建卡棒小蜂雌蜂形态特征Fig.8 Morphological characteristics of female Chartocerus fujianensis

图9 福建卡棒小蜂雄蜂形态特征Fig.9 Morphological characteristics of male Chartocerus fujianensis

2.3 福建省堆蜡粉蚧寄生蜂调查

作者于2022 年9、10 月在福州闽侯、以及课题组1979―1998 年在福建省多地采获堆蜡粉蚧寄生蜂的种类和数量如表4。采获初寄生蜂有3 种，分别为阿长索跳小蜂896 只，占比70.38%；指长索跳小蜂189只，占比14.85%；麦长索跳小蜂89 只，占比6.99%；一次重寄生蜂康氏迈蚜小蜂75 只，占比5.89%；二次重寄生蜂有姬小蜂21 只，占比1.65%；福建卡棒小蜂3 只，占比0.24%。可以看出，阿长索跳小蜂是堆蜡粉蚧寄生蜂的优势种类，指长索跳小蜂和麦长索跳小蜂分别次之；而一次重寄生蜂康氏迈蚜小蜂在2022年2 次采集中才被采获，但在这2 次采获中的占比高达5.89%，要给予特别关注。

表4 福建省堆蜡粉蚧寄生蜂调查Table 4 Investigation of parasitoids of Nipaecoccus vastator in Fujian

3 讨论

本研究和文献资料[1]表明，堆蜡粉蚧寄生蜂种群中含有超过一半的种类为重寄生蜂。王竹红等[35]在柑橘木虱寄生性天敌研究中，阐述了重寄生蜂的鉴别和研究对害虫生物防治的重要性，并提出“个体饲养、跟踪观察”的避免寄主混淆、明确初寄生蜂和重寄生蜂的有效方法。为此，本文进一步分析了堆蜡粉蚧寄生蜂的种群及其与蚧寄主的食物链关系，首次明确堆蜡粉蚧寄生蜂的一次和二次重寄生关系及其寄生蜂种类，新增一次重寄生蜂的蚜小蜂科1 种（康氏迈蚜小蜂MyiocnemacompereiAshmead）、二次重寄生蜂的姬小蜂科1 种（Aprostocetussp.）和棒小蜂科1 种（福建卡棒小蜂ChartocerusfujianensisTang）。在以往报道中，福建卡棒小蜂（福建棒小蜂）记录为堆蜡粉蚧寄生蜂[14,18]，而本文明确为堆蜡粉蚧的二次重寄生蜂；康氏迈蚜小蜂记录为扶桑粉蚧和龟蜡蚧的重寄生蜂[36]，而本文确定为堆蜡粉蚧的一次重寄生蜂，堆蜡粉蚧是康氏迈蚜小蜂新的蚧寄主。

致谢：承蒙中国科学院动物研究所朱朝东研究员鉴定姬小蜂种类，特此致谢！