超声剪切波弹性成像在定量评估脑卒中患者肱三头肌痉挛程度中的应用初探

张丰兰 陈庆珍 曹伟田 李莹莹 周亚飞 胡世红

脑卒中是全球第二大死亡和残疾原因，同时也是中国的首要死亡原因，其具有高发病率、高死亡率、高致残率、高复发率和高经济负担的特点［1-2］。而痉挛是脑卒中后常见的临床表现，2021年发表的一项系统评价和Meta 分析表明，卒中后痉挛（poststroke spasticity，PSS）的总发病率为 25.3%，且上肢发病率高于下肢，9.4%的患者出现严重或致残性痉挛［3］。长期的PSS可能由于关节挛缩、褥疮和疼痛等并发症而导致生活质量的严重下降［4］，导致护理负担增加4倍［5］。

痉挛的治疗是脑卒中康复的重点，而精准的评估是精准康复的前提。目前临床上对于脑卒中后痉挛的评估方法主要有主观评定和客观评定两大类，前者主要包括改良 Ashworth 分级（modified Ashworth scale，MAS）和改良Tardieu 评分（modified Tardieu scale，MTS）等分级量表，简单易行，但易受到检测者和被检测者的主观感受影响而产生偏差，且这些评估内容包括关节囊、韧带以及所有相关肌肉和肌腱等组织造成的阻力升高［6］，无法评估单一肌肉的痉挛程度。客观评定方法包括等速肌力测试仪、表面肌电图、MR 弹性成像等，虽为客观定量评估，但存在操作过程较复杂、耗时较长、费用高、及存在一些禁忌症等缺点限制其使用。

超声剪切波弹性成像（shear wave elastography，SWE）是一种精准测量软组织硬度的新技术，可用于评估肌肉硬度的改变，对于脑卒中后肢体痉挛的评价有重要的临床价值［7］。剪切波速度（shear wave velocity， SWV）是SWE评估中的重要参数，可表示组织的硬度，SWV越大，组织硬度越大。剪切波弹性成像是所有弹性成像中唯一可定量方法，但目前剪切波弹性成像在肌骨系统的研究仍较少［8］。目前国内外已有相关研究应用SWE对上运动元损伤引起的肌痉挛进行定量评估［9-10］，主要研究的痉挛肌肉包括肱二头肌、前臂屈肌、手指屈伸肌、胫前肌、腓肠肌、比目鱼肌、趾长屈肌、趾长伸肌，尚未查及有关应用SWE对脑卒中后肱三头肌（triceps brachii muscle）痉挛的相关研究报道，考虑可能与脑卒中后上肢痉挛以屈肌痉挛更为常见有关。但临床中上肢伸肌痉挛（肱三头肌痉挛）亦不少见，且痉挛程度越高，对上肢运动功能的影响越大。本研究旨在探讨通过测量脑卒中后肱三头肌痉挛患者在不同伸肘角度、不同深度、双侧肱三头肌长头和外侧头的SWV 值来量化脑卒中后痉挛患者肱三头肌的硬度的可行性，同时探索SWV 值与临床评估指标MAS 分级和上肢FAM 的相关性，以及MAS 分级和上肢FAM 的相关性，为脑卒中后痉挛的定量评估及精准康复治疗提供部分参考。

方法

1. 临床资料

本研究选取2021年12月至2022年11月，在上海市第五人民医院康复医学科门诊和病房符合纳入标准的60例脑卒中患者，并按排除标准进行筛除。

纳入标准：1）单侧脑梗死或脑出血所致单侧肢体瘫痪；2）年龄≤80 岁；3）上肢有痉挛，屈肘肌Ashworth 分级1～3 级；4）意识清楚，可执行指令，可配合医生治疗与测试；5）坐位平衡1 级以上；6）签署知情同意书。

排除标准：1）生命体征不稳定、意识不清、交流障碍、不能执行指令；2）肌张力障碍、强直；3）Ashworth 分级大于3 级；4）合并其他器官严重并发症；5）双侧肢体瘫痪；6）既往有上肢骨折、肌肉损伤、臂丛神经损伤或手术史；7）曾有局部肉毒毒素注射；8）肱三头肌外侧头和长头肌肉层最大厚度小于2.0 cm；9）肱三头肌外侧头和长头肌肉层最厚处皮下软组织（皮肤至表层肌筋膜距离）大于1.0 cm。

2. 超声评估

SWE 评估：由同一名从事剪切波弹性成像检测5年的超声诊断医师完成。

超声仪器：采用佳能Aplio500超声弹性成像诊断仪，14L5型线阵探头。

受检体位：嘱受试者侧卧位，被测上肢腋下放置等边三角泡沫垫，使被测肩关节固定于外展45°、前臂中立位且减重放松的位置；

测量方法：以患侧痉挛肱三头肌为实验组，健侧非痉挛肱三头肌为对照组，分别测量实验组和对照组上肢伸肘180°、90°时肱三头肌长头和外侧头的浅层和深层的SWV 数据，先健侧后患侧。同时监测肱三头肌肌腹的表面肌电信号变化，以排除受试者主动收缩肱三头肌影响硬度测量的可能。

测量步骤：将医用固态超声耦合垫片放于被检侧上肢肱三头肌处，将超声探头轻轻放于固态超声耦合垫片上，采用二维超声横切面显示肱三头肌长头和外侧头肌腹最厚处，探头旋转90°显示肱三头肌纵切面，在SWE 模式下获取彩色组织弹性图。分别在肱三头肌的浅层（皮下1.0～2.0 cm）和深层皮下2.0～3.0 cm） 取2 个感兴趣区（ROI） 并将ROI 设置为10 mm×10 mm，当信号稳定后冻结图像（图1）。需特别注意传感器对皮肤和下面的肌肉施加尽可能少的压力（因为任何额外的肌肉压力都可能导致高估肌肉硬度），此外探针轴与肌肉纤维的取向之间的角度需＜20°。在同一ROI 内获得10 个SWV 值（5 个在皮下1.5 cm 处为中心的1.5 mm×1.5 mm 的圆形目标区获得，5 个在皮下2.5 cm 处为中心的1.5 mm×1.5 mm 的圆形目标区获得）。系统自动计算出目标区SWV，为保证数据的可靠性，每次测量的数据若满足SD＜SWV 值的20%和IQR＜30%则被记录，若不满足则被去除。所有检测均为同一名熟练掌握SWE 测量的超声科医师在相同室温下进行。

图1 TBM彩色超声剪切波弹性成像图（A）和SWE数据测量报告（B）

3. 临床评估

由同一名从事神经康复工作10年以上的治疗师完成，且熟练掌握各种临床量表评估。（1）MAS 评估：对受试者的痉挛侧伸肘肌群进行MAS 评定，被动屈曲肘关节，MAS 分级为 0、1、1+、2、3、4共6级，0 级为正常，级别越高，肌张力越大，1+级设定为1.5 级便于数据统计。（2）上肢Fugl-Meyer 运动功能评估。（3）上肢Brunnstrom运动功能评定。

4. 统计学分析

采用SPSS25.0 软件进行统计分析。经正态性检测分析，各项SWV 值、双侧肌肉不同伸肘角度的SWV 差值和MAS 评分、Fugl-Meyer 上肢功能评分、病程等均为非正态分布，计量资料以M（P25，P75）表示，另患侧和健侧SWV 值比较、同侧肌肉浅层和深层的SWV 值比较、同侧肌肉不同伸肘角度的SWV值比较以及双侧肌肉不同伸肘角度的SWV 差值比较属于配对资料，故均采用非参数检验中的符号Wilcoxon 分析，MAS 评分与患侧SWV 以及MAS 评分与Fugl-Meyer 上肢功能评分的相关性检验采用Spearman 相关分析。P＜0.05 表示差异有统计学意义。

结果

1. 一般资料

60 名受试者（男性44 例，女性16 例）均完成了肱三头肌超声剪切波弹性成像测定和肢体功能评估。平均年龄（64.15±9.29）岁；病程3.5（1.0，8.0）个月；脑梗死46 例，脑出血14 例；左侧偏瘫31 个，右侧偏瘫29 个。患侧肱三头肌肌张力的MAS 分级：1级21例，1+级27例，2级10例，3级2例；患者上肢Bruunstrom 分期：Ⅱ期13 例，Ⅲ期22 例，Ⅳ期16例，Ⅴ期9例。

2. 双侧SWV值比较

统计分析结果显示，患侧肱三头肌长头和外侧头肌肉在不同伸肘角度（伸肘180°和伸肘90°）和不同深度（浅层和深层）的SWV 值均显著高于健侧（Z≥5.544，P＜0.001）；伸肘180°位和伸肘90°位，双侧肌肉的深层SWV 值均明显高于浅层（Z≥5.018，P＜0.001）。见表1。患侧和健侧肱三头肌长头和外侧头浅层和深层的SWV 值在伸肘90°时均显著高于伸肘180°位（Z≥6.650，P＜0.001）。见表2。伸肘90°位和伸肘180°位SWV 差值比较，患侧肱三头肌长头明显高于健侧（Z≥5.982，P＜0.001），患侧肱三头肌外侧头高于健侧（Z≥2.654，P＜0.01）。见表3。

表1 肱三头肌（TBM）患侧和健侧以及同侧肌肉浅层和深层的SWV值比较

表2 肱三头肌（TBM）同侧肌肉伸肘180°和伸肘90°位SWV值比较

表3 肱三头肌（TBM）患侧和健侧伸肘180°和伸肘90°位SWV差值比较

3. 患侧SWV值与MAS分级、FMA评分相关性

伸肘90°时，患侧肱三头肌长头和外侧头浅层和深层SWV 值均与MAS 分级呈显著正相关（r≥0.751，P＜0.001）。肱三头肌处于伸肘180°（放松位）时，其SWV 值与MAS 分级无明显相关性（r≤0.262，P＞0.05）。见表4。伸肘90°时，患侧肱三头肌长头和外侧头浅层和深层SWV 值均与上肢FMA 评分呈负相关（r≤-0.377，P＜0.05）。但在伸肘180°时，患侧肱三头肌长头和外侧头浅层和深层SWV 值均与上肢FMA评分无明显相关性（r≤0.176，P＞0.05）。见表4。患侧肱三头肌MAS 分级和患者上肢FMA 评分呈中等负相关（r＝-0.562，P＜0.001）。见表5。

表4 患侧肱三头肌（TBM）长头和外侧头SWV值与MAS分级及FAM评分的相关性

表5 患侧肱三头肌MAS分级与患侧上肢FAM评分的相关性

讨论

超声剪切波弹性成像的两个重要参数是SWV 和杨氏模量（又称组织弹性值）。SWV 是所有SWE 设备首先测量的参数，是直接测量值，可表示组织的硬度，SWV 越大，组织硬度越大。而杨氏模量是间接测量值，可通过公式E=3ρC2 计算，E 为杨氏模量（单位：kPa），C 为SWV 值（单位：m/s）。有研究表明SWV 比杨氏模量能更准确地反映组织硬度［11］，因为如果SWV 值存在测量误差，那么通过公式计算得到的杨氏模量会将测量误差放大，因此甚至有学者建议未来的研究使用SWV 而不是杨氏模量［12］。在既往有关SWE 评估脑卒中后痉挛的研究中，国内大部分研究选用的是间接测量值杨氏模量作为肌肉硬度的评价指标，其可能原因之一是，在实践应用中，部分超声设备固定设置检测参数为杨氏模量。

本研究首次应用SWV 评估脑卒中后痉挛肱三头肌的硬度，同时分析SWV 值与临床常用的痉挛评估量表MAS 分级的相关性，以及MAS 分级和上肢FAM 评分的相关性。本研究发现，患侧肱三头肌长头和外侧头肌肉在不同伸肘角度（伸肘180°和伸肘90°）和不同深度（浅层和深层）的SWV 值均显著高于健侧，这提示患侧痉挛肌肉的硬度大于非痉挛侧。这可能与痉挛肌细胞比正常肌细胞的肌节短有关，肌节缩短是导致脑卒中后偏瘫侧肌肉硬度变大的原因之一［13］。Liu 等［14］利用超声弹性成像技术对22 名男性脑卒中痉挛侧肱二头肌和非痉挛侧肱二头肌进行评估，发现痉挛侧肱二头肌的SWV明显快于非痉挛侧。Wu 等［15］应用超声剪切波弹性成像技术测量脑卒中后偏瘫患者肱桡肌和肱二头肌的剪切波速度，结果表明偏瘫侧痉挛肌肉的SWE均大于健侧非痉挛肌肉。

目前关于SWE 评估肌肉不同深度的研究报道较少，大部分研究未区分肌肉的浅层和深层，且相关研究结果并不统一。Creze等［16］指出，大多数研究通常是在浅表肌肉上进行的，因为深层肌肉的衰减效应主要受脂质、水和糖原的影响。郭雪园等［17］对脑卒中后肱二头肌痉挛定量评估研究中发现，痉挛侧屈曲0°以及健侧屈肘90°和屈肘0°时，肱二头肌浅层的肌肉硬度均明显小于深层，但痉挛侧在屈肘90°时，肱二头肌深浅层差异无统计学意义。而本研究的结果是，在不同伸肘角度（伸肘180°和伸肘90°）双侧肌肉的深层SWV 值均明显高于浅层。这可能是相比于肱三头肌浅层肌肉，深层肌肉的痉挛程度更严重所致。

脑卒中后痉挛肌硬度的增大是由神经反射性痉挛和肌源性痉挛共同作用的结果。而脑卒中后痉挛早期，失神经支配导致反射介导机制占主导地位，并在脑卒中后1～3 个月达到峰值，而随着肌纤维继发性改变的出现和神经组织的逐步修复，后期则发展为以肌源性痉挛为主［18］。本次研究有50%受试者病程在3个月内，且病程中位数为3.5个月，故在本次研究中，神经反射性痉挛在痉挛肌硬度增大中所起的作用大于肌源性痉挛的作用。肱三头肌在伸肘180°时，肌肉处于放松状态，牵张反射不存在，反射性痉挛不被诱发，肌肉硬度小，因此SWV 值小；而在伸肘90°时，肱三头肌处于牵伸状态，诱发牵张反射，此时反射性痉挛出现，肌肉硬度增大，因此SWV 值大。因此可以解释本研究中痉挛侧肌肉在牵伸位时SWV 高于放松位。而在痉挛状态下，运动神经元对拉伸的反应阈值低于正常水平，并有长时间放电：“平台电位”［19］，因此痉挛侧受牵伸后引起的反射性收缩比非痉挛侧更明显，相应的肌肉硬度更高，痉挛侧牵伸位的SWV值也更高，故可以解释本研究中痉挛侧牵伸位-放松位的SWV 差值也明显高于健侧。近年有关应用超声弹性成像评估脑卒中后痉挛肌肉的研究中，多数研究发现牵伸位肌肉硬度高于放松位。卢海涛等［11］发现，患侧和健侧各肌肉SWV 在牵伸位时均显著高于放松位，且牵伸位与放松位SWV 差值比较，患侧各肌肉明显高于健侧。Roots等［9］在2022年发表的一项有关超声弹性成像评估脑卒中后痉挛肌肉的硬度的系统分析中指出，关节角度的变化可影响肌肉的硬度，其中有4 研究发现被动牵伸痉挛侧肱二头肌时，随着伸肘角度的增加，肱二头肌硬度也随之增加。

关于SWV 值与MAS 分级及上肢FMA 评分相关性分析，本研究发现，伸肘90°时，患侧肱三头肌长头和外侧头浅层和深层的SWV 值与MAS分级呈显著正相关，与上肢FMA 评分呈显著负相关。而当伸肘180°（放松位）时，肱三头肌长头和外侧头浅层和深层的SWV 值与MAS 分级和上肢FMA 评分无明显相关性。MAS 和上肢FMA 评定时均会诱发反射性痉挛出现，而肱三头肌在伸肘180°时，反射性痉挛不被诱发。因此在放松位，患侧肱三头肌的SWV 值与MAS分级和上肢FMA 评分无明显相关性。在伸肘90°时，肱三头肌处于牵伸状态，诱发牵张反射，此时反射性痉挛出现，痉挛程度越高，牵张反射越明显，故在牵伸位时，患侧肱三头肌的SWV 值与MAS分级呈显著正相关。而肌痉挛程度越高，对运动功能的影响越大，严重者导致关节挛缩、僵直而失去运动功能，因此患侧肱三头肌牵伸位的SWV 值与上肢FMA 评分呈显著负相关。近年来国内外关于脑卒中后痉挛肌肉硬度与临床评估相关性的研究结果并不完全一致，但大多数研究结果表明超声弹性成像技术测量的肌肉硬度大小与痉挛的临床评估指标存在相关性。何紫艳等［10］发现，指部感觉刺激前后指浅屈肌、指深屈肌、拇长屈肌、指伸肌的SWV 值均与MAS 评级呈正相关。郭雪园等［20］有关剪切波超声弹性成像技术与痉挛临床评估的相关性分析研究中表明，在完全伸肘时，痉挛肱二头肌浅层的SWV 值与MAS分级有显著线性相关性，且该相关性在深层表现得更为突出；此外，无论屈肘90°或完全伸肘时，痉挛肱二头肌浅层和深层的SWV 值与Fugl-Meyer 上肢评分呈显著负相关。Roots 等［9］的一项系统分析发现，在10 项研究中，MAS 分级与超声弹性成像的硬度大小呈正相关，而在4项研究中无相关性。Bertan等［21］研究发现，痉挛肌肉的SWV 值与痉挛的临床测量值（MAS 和MTS）之间存在显著相关性。Wu 等［15］研究发现脑卒中后痉挛侧肱桡肌和肱二头肌的SWV 与MAS分级存在显著相关性，但与Fugl-Meyer评估无相关性。

关于MAS 分级和上肢FMA 评分的相关性目前知之甚少。Zúñiga等［22］的研究发现，FMA评分与MAS分级的相关性比与Ashworth 分级和Tardieu 评分的相关性更强。MAS 分级越高，反映肌肉痉挛程度越高，而痉挛程度越高，运动功能越差，严重痉挛可出现关节僵直而失去运动功能；而上肢FMA 评分反映上肢运动功能，分数越高，运动功能越好，因此可以解释本研究中患侧肱三头肌MAS 分级和患者上肢FMA 评分呈负相关。

本研究存在的局限性：1）样本量较小。2）本研究仅将脑卒中患者健侧作为对照组进行比较，没有设立健康对照组。3）年龄（44～80 岁）和病程（1～63 个月）跨度较大。有研究报道脑卒中后痉挛肌肉的硬度与病程相关。

综上所述，剪切波超声弹性超成像技术在评估脑卒中后肌肉痉挛方面具有潜在的应用价值，可用于量化评估脑卒中后痉挛肌肉的硬度变化。