蜜蜂采集真菌孢子行为研究进展与展望（2）

黄新球，杨有仙，杨 文，李 莎，苗春辉，梁 铖，王艳辉

(1.云南省农业科学院蚕桑蜜蜂研究所，云南 蒙自 661101；2.红河州质量技术监督综合检测中心，云南 蒙自 661100)

(续上期)

4.3 真菌抵抗蜜蜂虫害

蜂螨是蜜蜂最主要的寄生害虫之一，被认为是全球养蜂业的最大威胁[65]，它们以蜜蜂血淋巴为食，会抑制蜜蜂免疫系统功能、传播蜜蜂病毒，造成蜂群群势下降甚至崩溃。由于化学防治剂对蜂产品的影响及对蜜蜂的毒害作用，昆虫病原真菌的使用被认为是化学杀螨剂的一种有前途的替代品[66]。近年来有关蜂螨的定性寄生真菌的研究取得了较多进展，H A N J O 通过定向进化选育技术，获得了可以在蜂箱环境中生存良好并定向寄生于大蜂螨的绿僵菌菌株，该菌株对大蜂螨具有较强毒力，可显著降低蜂群中蜂螨的数量[67]；M eikle,W G 从瓦螨体表分离出用作螨虫防治的白僵菌菌株，通过蜂群感染实验证实该白僵菌分生孢子能有效杀死螨虫而对蜜蜂几乎没有影响[68]；美国一家名为“强力微生物”的公司开发了一种生物除害剂BioV ar，该生物制剂由两种昆虫病原真菌和三种产孢杆菌组成，主要用于抵抗蜂巢中的蜂螨和寄生螨综合征[69]。由于病原真菌寄主专一性特征，与化学杀螨剂相比真菌防治剂可有效避免螨虫的抗药性及对蜜蜂的毒害作用。

4.4 蜂粮中真菌的作用

真菌作为菌种，参与蜂粮的发酵。蜜蜂在采集活动中，某些真菌会被携带入蜂巢并参与蜂粮的发酵，如曲霉属、青霉属、枝孢属和根霉属等，它们可以分泌多种类型的胞外酶，将碳水化合物、脂肪和蛋白质转化为有机酸、抗生素和其他代谢物[70]，这些有益真菌有助于将花粉转化为成熟的蜂粮、延长花粉的保鲜时间[71]，改善花粉的口感[72]，部分真菌随蜂粮一起进入蜜蜂肠道后，可控制蜜蜂球囊菌等致病菌的生长[73]。

蜂粮中的真菌是蜜蜂食物蛋白的重要来源。人们普遍认为蜜蜂的所有蛋白质都直接取自花卉资源，最近的研究结果表明这一观点是不准确的，蜜蜂在一定程度上应该被定义为“杂食动物”，蜜蜂幼虫除了以花粉本身为食外，还广泛以花粉传播的真菌等微生物为食，蜂粮中存活着大量的微生物，蜂学专家认为这些微生物似乎是由蜜蜂培养的“猎物”[74]，并将其称为花粉中供应的“微生物肉”[75]。蜂粮中的微生物蛋白是蜜蜂饮食中必不可少的一部分，D H A R A M PA L P S 等人[74]将消毒去除微生物的花粉和未消毒花粉混合物喂给蜜蜂，发现随着食物中灭菌花粉的百分比增加，蜜蜂幼虫的生长率、生物量和存活率都产生了显著的不利影响，当完全没有花粉传播的微生物时，幼虫的适应性持续显著下降；当巴西无刺蜂(Scaptotrigona depilis)幼虫食物中缺乏一种Zygosaccharom yces 属的真菌时，幼虫无法生存或存活率极低[58]。

5 讨论与展望

蜜蜂是全球农作物的主要授粉者，对提高水果、种子、坚果等作物产量及品质具有重要贡献，因此影响蜜蜂健康的因素如蜂螨、相关病原微生物、杀虫剂、营养压力等越来越受到关注。为应对各种外界压力蜜蜂进化出多种防御策略，包括主动搜寻采集外界产品中的抗生素、抗真菌和抗病毒化合物[23]，研究蜜蜂独特的行为可指导人们更好保护和利用蜜蜂。蜜蜂主动采集大量真菌并带回蜂巢的现象表明蜜蜂可能从真菌中获得营养或药用方面的益处，目前关于蜜蜂采集真菌的研究主要集中在行为的观察，对蜜蜂采集真菌的动机还不清晰。当前关于蜜蜂采集真菌的原因的分析主要包括外界缺乏花粉和真菌孢子容易采集两种观点，这两种观点均基于营养作用方面提出，在外界缺乏花粉资源时，真菌孢子确实能提供一些营养补充，但较多记录表明在外界仍有大量花粉时，蜜蜂却选择了真菌孢子[13,20,26]。花粉对蜜蜂的价值很大程度上取决于它们的营养成分，特别是蛋白质含量，研究表明，粗蛋白质低于20% 的花粉不能满足蜂群最佳的生产要求[76]，而记录显示蜜蜂采集的锈菌孢子的蛋白质含量仅为9.1%[19]、9.8%[30]，远低于蜜蜂从外界环境中采集的蜂花粉的蛋白质含量，研究人员认为如此低的蛋白质含量不大可能解释真菌孢子对蜜蜂的吸引，蜜蜂采集锈菌孢子可能有更复杂的用途[13]。另一些研究表明蜜蜂并不是采集所有的容易收集的真菌孢子，同时蜜蜂并不食用纯的真菌孢子，Schm idtJ O[30]的试验表明，以蜜蜂采集的真菌孢子作为唯一蛋白来源时，蜜蜂几乎没有消耗孢子，且生存时间比仅食用糖水的对照组略低；Parish J B[57]的研究也表明蜜蜂并不食用100% 的真菌孢子，然而在花粉中添加5% 的辣椒炭疽菌(Colletotrichum acutatum)孢子后，蜜蜂的生存时间较花粉组延长了17.8% ，M aurizio A[27]也发现，真菌孢子在一定程度上可以延长蜜蜂的寿命。从这些研究可以看出，“花粉缺乏”和“容易采集”的观点有较大的局限性，蜜蜂采集某些真菌孢子的行为似乎并非为了获取食物，更像是作为“药物”（它们并不能提供太多的营养物质，但在疾病时能改善食用者的健康状况）。越来越多的研究表明蜜蜂确实在积极为自身及群体的健康进行一些采集活动，Sim one-Finstrom M D[11]的研究表明当蜂群遭遇白垩病的原体蜜蜂球囊菌(A scosphaera apis)的感染时，蜜蜂会更加积极的采集蜂胶用于抵御有害真菌，其采集量是正常情况时的1.45 倍；在蜜蜂感染上微孢子虫病时，蜜蜂会优先选择对病症有治疗效果的葵花蜂蜜[23]；并且受感染的蜜蜂优先选择与其感染状态相称的花粉[25]。G herm an B I[23]、M cCoy B[77]等人综合蜜蜂“自我治疗”的行为，认为蜜蜂通过收集各种不同的花蜜并将其储存在不同地方，类似于药房的“药架”上存放各种药物。因此，蜜蜂主动采集某些真菌孢子可能也是基于这些真菌孢子的“药用作用”，今后的研究中建议将“药用作用”作为重要的研究方向，可在以下几方面进行深入研究：1)观察分析蜜蜂采集、存储和取食真菌孢子情况，推测真菌孢子的用途；2)分析比较采集真菌孢子的蜂群和不采集的蜂群健康的差异，特别是运用分子检测手段分析两种蜂群中蜜蜂主要病原菌及病毒的侵染情况；3)开展添食实验，研究真菌孢子对蜜蜂生长发育影响情况，包括蜜蜂化蛹率、羽化率、初生重、存活时间、王浆腺发育等指标的差异。