互花米草入侵对乳山湾盐沼湿地大型底栖动物的影响

纪莹璐，蒲思潮，宋彦，王尽文，曲方圆，王智

（1.山东省海洋生态环境与防灾减灾重点实验室，山东 青岛 266061；2.国家海洋局北海预报中心，山东 青岛 266061；3.自然资源部第一海洋研究所，山东 青岛 266061；4.厦门大学近海海洋环境科学国家重点实验室，福建 厦门 361102）

盐沼湿地位于陆海过渡地带，输出有机物的同时也是“蓝色碳汇”的重要组成部分，拥有丰富的生物多样性和最高生产力，在维持和促进区域生物地化平衡、生物多样性和生态系统平衡中具有重要的作用，相比其他生态系统更易受到人类扰动和生物入侵的影响[1-3]。互花米草（Spartina alterniflora）源于北美东海岸和墨西哥湾，在原产地具有削减波浪、保滩护岸、促淤造陆等重要的生态功能，于20 世纪被引至全球许多滨海湿地。它具有极强的耐盐和耐淹等特性和应对环境变化能力强的无性繁殖和有性繁殖方式，在入侵地快速扩散，改变本土生态环境，严重威胁原有生态系统的功能和稳定，2003 年被列入中国首批16 种外来入侵种名单[4-7]。我国于1979年从美国引进互花米草在福建海域试验移栽，到2019年我国沿海互花米草的总面积已达1 300 km2[8]。

大型底栖动物摄食和分解有机物，在盐沼生态系统食物链中起着承上启下的作用。互花米草入侵可能改变大型底栖动物群落结构和食物网关系[9]。互花米草入侵生境、植被类型和入侵时间不同，对大型底栖动物群落结构影响的研究得出的结论也不同：黄河三角洲互花米草入侵地大型底栖动物的物种数、丰度和生物量均有提高，多样性指数也未发生明显变化[10]；互花米草在湛江红树林的入侵则导致大型底栖动物丰度和生物量显著下降[11]；三沙湾的相关研究表明，互花米草入侵对大型底栖动物多样性的影响会随时间推移而变化[12]。本文利用乳山湾盐沼湿地2011、2017 和2020 年的生态调查和遥感影像解译结果，分析了该区域大型底栖动物群落结构变化与互花米草入侵时间的关系，为科学评估互花米草的生态影响以及对海岸盐沼湿地的开发与保护提供理论参考。

1 材料与方法

1.1 研究区域

乳山湾位于山东省乳山市，为半封闭海湾，潮滩坡度平缓，底质主要为黏土质粉砂，盐沼湿地面积约1 758.82 hm2[13,14]。互花米草入侵前乳山湾盐沼植被主要为碱蓬（Suaeda salsa）、芦苇（Phragmites communis）和柽柳（Tamarix chinensis），其中芦苇常见于河口，高、中潮区生有碱蓬[15]，大型底栖动物种类组成中软体动物种数最多，环节动物多毛类在栖息密度上占优势，生物量则以软体动物为主要贡献类群[16]。近年来我国互花米草分布区向北方沿海扩散，2010 年互花米草开始在乳山湾出现并迅速扩张[5]。

1.2 遥感解译数据和方法

由于缺少2011 和2017 年无云覆盖低潮位时段的乳山湾高分辨率遥感影像数据，本研究选用资源三号、高分二号和高分一号等卫星遥感数据提取2012 年、2016 年和2020 年乳山湾互花米草分布情况。选取8 月—10 月的影像，卫星有效载荷参数如表1 所示。在提取互花米草分布信息前，在ENVI 软件中对卫星遥感数据进行预处理，包括几何校正、影像配准、影像重采样、影像融合、影像裁剪等，控制影像误差（1 像元），统一影像分辨率（2 m）和解译区域，判读影像时尽量放大比例尺使地物边界清晰，提取互花米草位置、范围等要素。对2020 年卫星遥感提取结果进行现场验证，以便检验互花米草提取精度。现场验证中，无人机正射影像分辨率为1 m，结合PIX4D 软件制作正射影像，生成正射影像10 幅，覆盖全部解译区域，人工RTK 核查点位49个。经验证，2020 年互花米草卫星遥感解译精度为99.9%，提取结果较可靠，故采用遥感目视解译技术与野外勘察相结合的方法[17]监测和分析乳山湾盐沼湿地互花米草信息。

表1 卫星有效载荷参数Tab.1 Satellite payload parameters

1.3 样品采集

2011 年5 月在乳山湾盐沼湿地设6 个调查断面（1～6），2017 年11 月在互花米草区域设2 个断面（7、8），2020 年10 月互花米草区域设3 个断面（9～11），每条断面在高中低潮带各设一个采样点，每一采样点随机取3 个样方，定量采集大型底栖动物（断面位置见图1）。滩涂定量采样器规格为25 cm×25 cm，取样深度为30 cm，采集的泥样现场用0.5 mm 孔径的分样筛分选，留在筛上的样品全部收集装瓶，用10%的福尔马林固定。实验室中样品的鉴定、计数、称量、保存和分析等均按照《海洋监测规范》[18]进行。

图1 采样断面示意图Fig.1 Sampling sections in the Rushan Bay

1.4 生物数据处理和分析

相对重要性指数（IRI）计算公式：IRI=（W+N）×F。式中，W 为某一种的生物量占大型底栖动物总生物量的百分比，N 为该种的密度占大型底栖动物总密度的百分比，F 为该种出现的频率[19]。多样性分析采用Margalef 物种丰富度指数（d）、香农-维纳多样性指数（H'）以及Pielou 物种均匀度指数（J）[20]。公式如下：d=（S-1）/log2N，H'=-ΣPilog2（Pi）和J=H'/log2S。式中，S 为样品的总种数，N 为样品的总个体数，Pi为样品中第i 种的个体数与总个体数的比值。

运用SPSS 统计软件（19.0 版本）检验大型底栖动物平均密度和生物量等变量的显著性。大型底栖动物密度数据用log（x+1）转换后，用PRIMER 6.0软件包分析大型底栖动物群落结构，比较群组间的相似性，筛选表征群落特征的物种[21]。根据食性将大型底栖动物划分为5 个功能类群：肉食性类群、植食性类群、浮游生物食性类群、碎屑食性类群和杂食性类群[22]。

2 结果与分析

2.1 互花米草分布遥感解译结果

2012、2016 和2020 年卫星影像遥感解译结果如图2 所示。2012 年提取互花米草斑块210 个，总面积约64.32 hm2，主要分布在河口及滩涂区域的中潮带和低潮带，其中面积超过10 hm2的斑块仅1个，面积约为19.87 hm2，位于乳山河河口两侧滩涂。2016 年提取互花米草斑块157 个，总面积约171.23 hm2，其中面积超过10 hm2的斑块共4 个，均位于西流区；最大的互花米草斑块面积约为34.21 hm2，位于乳山河河口西侧滩涂。2020 年提取互花米草斑块38 个，总面积约651.10 hm2，互花米草基本覆盖河口和滩涂高中低潮带，其中面积超过100 hm2的斑块共1 个，面积约270.73 hm2，位于唐家河北侧滩涂，10～100 hm2的斑块共8 个，面积约336.20 hm2。结合盐沼植被现场调查，乳山湾除河口高潮区仍生有芦苇外，至2020 年湾内滩涂几乎全被互花米草覆盖，平均株高在2 m 左右，仅在高潮区偶见盐地碱蓬，且数量很少呈零星分布，互花米草入侵后原土著盐沼植被（尤其是碱蓬）的生存空间严重被挤压，互花米草已成为乳山湾盐沼湿地单一植被优势种。

图2 乳山湾互花米草卫星遥感解译结果Fig.2 Satellite remote sensing interpretation of Spartina alterniflora at the salt marsh of Rushan Bay

2.2 大型底栖动物种类组成

3 次调查共鉴定大型底栖动物151 种，其中2011 年发现89 种，多毛类为优势类群，占总种类数的57.30%，节肢动物（16 种）和软体动物（14 种）次之；2017 年发现27 种大型底栖动物；2020 年发现68 种，多毛类仍为优势类群，占总种数的44.12%，软体动物（20 种）和节肢动物（13 种）次之。

2011 年大型底栖动物平均密度为905 ind/m2，平均生物量为10.37 g/m2，多毛类密度居于首位，生物量以节肢动物为最高（表2）；2017 年大型底栖动物平均密度为293 ind/m2，平均生物量为173.79 g/m2，软体动物密度、生物量均占优势；2020 年大型底栖动物平均密度为1 005 ind/m2，平均生物量为20.46 g/m2，软体动物密度仍居首位，生物量则以节肢动物为最高。

表2 大型底栖动物的种数、密度和生物量Tab.2 Species,density and biomass of macrobenthos

单因素方差分析结果表明，不同年份乳山湾盐沼湿地大型底栖动物种数（F=5.701，P=0.009）、密度（F=8.137，P=0.002）和生物量（F=15.265，P=0.000）均存在显著差异。LSD 多重分析结果表明，2017 年乳山湾盐沼湿地大型底栖动物物种数量显著低于2011 年（P=0.004）和2020 年（P=0.006）；2020 年大型底栖动物密度显著高于2011 年（P=0.002）和2017 年（P=0.002）；2017 年大型底栖动物生物量显著高于2011 年（P=0.000）和2020 年（P=0.009），2020 年大型底栖动物生物量也显著高于2011 年（P=0.011）。随着互花米草入侵时间的延长，乳山湾盐沼湿地中大型底栖动物物种数量和密度先下降后逐步回升，接近原来的水平，而生物量则呈现相反的趋势。

表3 中列出了乳山湾盐沼湿地3 次调查相对重要性指数排名前5 位的大型底栖动物物种，3 次调查的优势种有明显差异，未发现在3 次调查中均占优势的物种。多毛类中蚓虫（Mediomastus californiensis）在2011 年为第一优势种，相对重要性指数明显高于其他几种大型底栖动物，达到5 102；2017 年排名第一位的优势种为双壳类褶牡蛎（Alectryonella plicatula），2020 年则是腹足类绯拟沼螺（Pseudomphala latericea）为第一优势种，相对重要性指数高达5 697。

表3 大型底栖动物优势种Tab.3 Dominant species of macrobenthos

2.3 大型底栖动物物种多样性

由表4 可知，3 次调查中，乳山湾盐沼湿地大型底栖动物群落的Pielous 物种均匀度指数（J）和Shannon-Wiener 物种多样性指数（H'）均呈现2017>2020>2011 的特点，Margalef 物种丰富度指数（d）则以2020 年最高。

表4 乳山湾盐沼湿地大型底栖动物的物种多样性Tab.4 Species diversity of macrobenthic community at the salt marsh of Rushan Bay

不同年限乳山湾盐沼湿地群落土壤中的大型底栖动物的Margalef 丰富度指数（F=2.497，P=0.102）和Shannon-Wiener 多样性指数（F=0.432，P=0.654）没有明显差异，Peilou 均匀度指数（F=5.207，P=0.013）具有显著差异。多重分析结果表明，2017年乳山湾盐沼湿地中的大型底栖动物均匀度指数与2011 年（P=0.007）和2020 年（P=0.007）相比，差异显著。这主要由于2011 年和2020 年大型底栖动物群落中中蚓虫和绯拟沼螺分别为绝对的优势物种，二者相对重要性指数高达5 000 以上，物种均匀度较低。

2.4 大型底栖动物群落结构

根据CLUSTER 聚类等级和SIMPROF 分析结果，乳山湾盐沼湿地11 条断面大型底栖动物群落分成3 个站组。SIMPER 分析结果显示，群落Ⅰ为中蚓虫群落，包含2011 年调查1～6 断面；群落Ⅱ为褶牡蛎-螺一种（Gasropoda）群落，包括2017 年两条断面；群落Ⅲ为丝异须虫（Heteromastus filiformis）-河独蜾蠃蜚（Monocorophium acherusicum）-光滑狭口螺（Stenothyra glabra）群落，包括2020 年调查9～11 断面。由图3 可知，大型底栖动物群落结构与互花米草入侵年限密切相关，且不同年限大型底栖动物群落相似性很低，群落结构差异较大。nMDS 排序分析结果与聚类分析结果一致，随着互花米草入侵年限的增加，乳山湾盐沼湿地大型底栖动物的群落结构也随之变化。

图3 乳山湾盐沼湿地大型底栖动物群落结构Fig.3 The hierarchical cluster dendrogram and non-metric multidimensional scaling plots of benthic communities based on log-transformed density data at the salt marsh of Rushan Bay

2.5 大型底栖动物功能群

乳山湾盐沼湿地大型底栖动物植食性功能群所占比例最少，其中浮游生物食性有褶牡蛎、光滑河篮蛤（Potamocorbula laevis）和绯拟沼螺等，植食性有日本大眼蟹（Macrophthalmus japonicus）、光滑狭口螺和沈氏厚蟹（Helicana wuana）等，肉食性有异足索沙蚕（Lumbricomereis heeropoda）、寡节甘吻沙蚕（Glycinde gurjanovae）和拟特须虫（Paralacydonia paradoxa）等，碎屑食性有中蚓虫、多丝独毛虫（Tharyx multifilis）和膜质伪才女虫（Pseudopolydora paucibranchiata）等，杂食性有秀丽织纹螺（Nassarius concinnus）、不倒翁虫（Sternaspis scutata）和足刺拟单指虫（Cossurella aciculata）等（图4）。随着互花米草的入侵，乳山湾盐沼湿地大型底栖动物呈现浮游生物食性功能群的物种数量百分比增加，肉食性功能群的物种数量百分比减小，其他功能群占比基本稳定的特点。在功能群划分基础上，可将乳山湾盐沼湿地大型底栖动物的食物网营养级主要分为4个营养级：第一营养级为植物、浮游生物和有机碎屑；第二营养级为浮游生物食者、植食者和碎屑食者；第三营养级为杂食者；第四营养级为肉食者。

图4 乳山湾盐沼湿地大型底栖动物功能群种类百分比组成Fig.4 Percent composition of species of macrobenthic functional groups at the salt marsh of Rushan Bay

3 讨论

互花米草入侵乳山湾盐沼湿地初期米草斑块数量多，但单个面积很小，最早入侵的位置为乳山河河口两侧中、低潮带。入侵中期米草分布区域由乳山河河口蔓延至整个西流区中、低潮带滩涂，随着互花米草的生长和扩散，小的斑块相互聚合，形成大片的互花米草分布区，到2020 年互花米草区域面积已扩大到2012 年入侵初期面积的10 倍以上，遍布整个乳山湾东、西流区滩涂，唐家河和乳山河河口为最大的米草斑块分布区。整体来看，近十年间乳山湾互花米草已从乳山河河口发展到基本覆盖整个乳山湾滩涂，高潮带偶与碱蓬混生，低潮带偶与大米草混生。

研究发现，随着互花米草入侵年限不同，乳山湾盐沼湿地的大型底栖动物群落结构、多样性和功能群组成等均发生变化。2011 年互花米草入侵初期，大型底栖动物的种数和密度高于马林等的研究结果[16]。2007 年互花米草未入侵前对乳山湾潮间带的调查结果表明，大型底栖动物的生物量偏低（表5），这主要是由于互花米草入侵初期斑块面积较小，沉积物中总氮和总有机碳含量升高[8]，且米草为占据生态位而进行根茎无性繁殖，造成底质内溶氧降低，小个体多毛类由于体表面积大首先适应缺氧生境，使得新生互花米草群落的大型底栖动物物种数和丰富度偏高，但大个体物种还未适应新生境，部分双壳类、腹足类数量减少，从而导致大型底栖动物的生物量和物种多样性偏低[24]。随着入侵年限的增加，2020 年互花米草入侵10 年后大型底栖动物种数和密度逐渐恢复并高于入侵前数值，生物量则与入侵前基本持平，物种多样性较入侵初期有所好转，这与谢志发等[25]对长江口崇明东滩盐沼的研究结果相似。2007 年调查所用网筛孔径为1.0 mm，此后均采用0.5 mm 孔径的网筛。李新正等[26]曾指出，经0.5 mm 孔径网筛分选的大型底栖动物，其总平均密度、生物量和种数分别是1.0 mm 孔径网筛分选样品的1.36、1.19 和1.15 倍，因此互花米草入侵前乳山湾盐沼湿地大型底栖动物的种数、密度、生物量和多样性可能被低估。

表5 乳山湾盐沼湿地不同年限研究结果的对比Tab.5 Comparison among the results of studies in different years

互花米草入侵前乳山湾盐沼湿地大型底栖动物种类主要由软体动物、甲壳类和少量多毛类组成;入侵初期，以中蚓虫为代表的多毛类成为绝对优势类群，入侵中后期软体动物种数占比逐渐上升，但多毛类仍处于优势地位，且软体动物从入侵前的大个体双壳类变为小个体的腹足类。互花米草的入侵改变了底栖动物的食物网能量来源途径[27]，导致乳山湾盐沼湿地大型底栖动物功能群组成发生变化，初期由于互花米草具有消浪、改变有机质输入输出、促进沉积物淤积和根系发达的特点，有利于底埋型无脊椎动物的生存[28]，明显抑制体型较大的甲壳类、滤食性的双壳类和端足类，肉食性和沉积食性功能群的物种数量比重较高，后期双壳类、腹足类和蟹类逐渐适应新的生境开始出现，浮游生物食性功能群的物种数占比上升[24,25]。已有研究发现，互花米草入侵可将原盐沼湿地大型底栖动物代之以小型螺类为优势种[29]。侯森林等[30]2008—2009 年对江苏盐城射阳河口互花米草入侵的研究中指出，一些螺类、沙蚕和蟹类，特别是小型螺类，如中华拟蟹守螺（Cerithidea sinensis）、绯泥沼螺和小类麂眼螺（Rissoina bureri）等成为大型底栖动物群落优势种，其中拟沼螺科为多地互花米草生境共有的优势种[12,31]。本研究2020 年调查结果与其一致，拟沼螺科绯拟沼螺密度占比高达43.39%，生物量占比为20.70%，为第一优势种。

王安安等[31]认为，互花米草入侵后虽然大型底栖动物多样性保持较高水平，但群落组成和结构与原潮滩间存在明显差异。本研究3 次调查大型底栖动物Shannon-Wiener 物种多样性指数平均值在2.92～3.55 之间波动，不同年限间差异不显著，但CLUSTER 和nMDS 分析结果显示，不同年度的调查中盐沼湿地大型底栖动物群落组成相似性低，且五类功能群所占比例也不同，印证互花米草入侵已导致乳山湾盐沼湿地大型底栖动物种类组成和群落结构发生变化。

食物网结构是评价植物入侵效应的重要指标之一，底栖动物的食性或习性不同对互花米草入侵的响应存在差异。食物网中增加第二营养级（浮游生物食者、植食者和碎屑食者）的生物种类和生物量可以避免因单一物种优势度过高而导致生物多样性下降，保证生态系统物质和能量的多级转化利用和高效的自我调控[32]。乳山湾互花米草入侵初期（2011 年）大型底栖动物第二营养级占比为46%，到后期（2020 年）占比升至58.8%，且各断面相似性增大，底栖食物网结构有稳定的趋势。有研究指出，互花米草入侵初期大型底栖动物食物网结构的复杂性增加，但入侵12 年后食物网结构复杂性降低，大型底栖动物群落受到严重干扰[8]。因此尽管调查区域生态系统具有一定的自我调节能力，大型底栖动物未出现多样性明显下降或食物网结构单一化现象，但互花米草极强的繁殖力及竞争力对原有本土植物多样性及盐沼生态系统食物网结构的威胁仍不容忽视，需尽快开展互花米草治理工作。建议在互花米草生殖生长初期进行2 次低茬高刈割降低根状茎活力，抑制其有性繁殖和次年的无性繁殖[33]，同时对不同季节和入侵时间的互花米草群落进行长期监测，科学评估乳山湾盐沼生态系统的健康状况，维持盐沼湿地生态平衡。