利用捕食功能模型评价波氏烟盲蝽对烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的捕食能力

王利利，邸 宁，黄宁兴，刘俊秀，张 帆，王 甦

（北京市农林科学院植物保护研究所，北京 100097）

捕食性蝽是一类广捕食性天敌昆虫，可捕食蚜虫、粉虱、蓟马、螨类、叶蝉、鳞翅目昆虫的卵和初孵幼虫等，是农林害虫的重要天敌，常用于害虫的生物防治，具有很大的经济价值[1,2]。捕食性盲蝽是一类动植食性捕食蝽，在害虫缺少时可通过取食植物汁液维持较长的生命，田间定殖能力强，可弥补其他捕食性蝽田间定殖困难的问题，进而引起国内外学者的重视[3]。目前国外多种盲蝽天敌已被开发并商品化应用，如烟盲蝽Nesidiocoristenius、塔马烟盲蝽Dicyphustamaninii、暗黑长脊盲蝽Macrolophuscaliginosus、M.pygmaeus、D.hesperus等[4,5]。我国对应用于生物防治的盲蝽报道较少，主要集中在烟盲蝽、中华微刺盲蝽Campylommachinensis、中华淡翅盲蝽Tytthuschinensis、黑肩绿盲蝽Cyrtorhinuslividipennis、军配盲蝽Stethoconusjaponicus等，所做的研究主要停留在它们的生物学特征的基础研究，极少实现开发应用[5-8]。目前，我国只有烟盲蝽这一种盲蝽被商品化生产和使用[5]。但是烟盲蝽的使用还存在一些不足，研究发现在猎物匮乏时烟盲蝽种群数量过高时会对植株造成为害[9]。同时已报道的研究结果显示我国室内饲养的烟盲蝽产卵能力远低于国外报道的烟盲蝽[10-13]。因此开发新的盲蝽天敌以丰富可应用的天敌种类是十分必要的。波氏烟盲蝽Nesidiocorispoppiusi，属半翅目Hemiptera，盲蝽科Miridae，单室盲蝽亚科Bryocorinae，烟盲蝽属Nesidiocoris。波氏烟盲蝽是烟盲蝽的近缘种，两种昆虫的体型、体色非常相近，极易混淆[14]。波氏烟盲蝽是我国的本土性天敌，在我国分布较广，已报道的分布地有台湾、海南、福建、云南、贵州、广西、河南、陕西、甘肃和四川等[14-17]。研究发现波氏烟盲蝽捕食害虫的能力强于烟盲蝽，活动速度快于烟盲蝽，个体也普遍大于烟盲蝽，故此推测波氏烟盲蝽比烟盲蝽具有更大的应用潜能[17]。目前国内外关于波氏烟盲蝽的研究报道极少且无关于波氏烟盲蝽控害潜能的相关研究。

烟蚜Myzuspersicae、烟粉虱Bemisiatabaci和西花蓟马Frankliniellaoccidentalis是三种重要的农田害虫，均具有个体小、寄主广、繁殖能力强、抗药性强等特点，是捕食性蝽类天敌的主要目标害虫。本研究选取波氏烟盲蝽捕食能力较强的雌、雄成虫，在室内条件下就其对烟粉虱、烟蚜和西花蓟马的捕食功能反应和搜寻效应进行测定与拟合，初步评价波氏烟盲蝽对小型刺吸式害虫的控害能力，为其开发和应用提供理论依据。

1 材料与方法

1.1 供试虫源

波氏烟盲蝽：采自云南省昆明市石林彝族自治县的烟田中，在室内（26±1）℃，相对湿度（60±5）%，光周期16L:8D 的条件下，用烟苗进行饲养，每周提供两次杀胚的米蛾卵。随机挑选同日羽化个体大小相似的3 日龄雌、雄成虫作为供试虫源。

西花蓟马：采自北京市昌平区农田的豆科植物上，在温度（26±1）℃，相对湿度（70±5）%，光周期16L:8D 的人工气候培养箱（三洋，MH351）中用新鲜四季豆豆荚继代饲养，挑取同代且大小一致的2龄若虫作为供试虫源。

烟粉虱：采自北京市顺义区诺亚农场的番茄上，在室内（26±1）℃，相对湿度（60±5）%，光周期16L:8D 的条件下，用烟苗进行多代饲养，挑取同代伪蛹作为供试虫源。

烟蚜：采自北京市顺义区诺亚农场的辣椒上，在室内（26±1）℃，相对湿度（60±5）%，光周期16L:8D的条件下，用烟苗进行多代饲养，挑取1～2 龄若虫作为供试虫源。

1.2 试验方法

根据前期室内观察到的波氏烟盲蝽对猎物的捕食情况，猎物烟蚜1～2 龄若虫选取的密度梯度为10、20、30、40、50、60、80 头，猎物西花蓟马2 龄若虫选取的密度梯度为5、10、20、30、40、50、80 头，猎物烟粉虱伪蛹选取的密度梯度为5、10、20、30、50、70 头。试验器皿为直径90 mm，高15 mm 的一次性塑料培养皿，培养皿底层放两层直径约4 cm 浸湿的滤纸，滤纸上方放一片番茄叶片用于接种猎物。先将波氏烟盲蝽羽化3 d 的成虫置于培养皿中进行24 h 饥饿处理，然后选取个体大小相似的雌虫或雄虫，单头置于各相应密度水平的培养皿中，置于人工气候箱中，气候箱条件参数同波氏烟盲蝽饲养条件参数，各处理重复6 次，24 h 后统计各培养皿剩余的猎物数量。

1.3 数据处理

将在不同猎物密度下的捕食量以倒数法拟合Holling 圆盘方程，通过卡方检验确定波氏烟盲蝽成虫对三种猎物的捕食功能反应类型。其观察值拟合Holling II 圆盘方程：Na＝a′NT/(1＋a′ThN)[18]，式中Na为被捕食的猎物数量，a′为瞬间攻击率，N为猎物密度，T为捕食者可利用发现猎物的时间，在本试验中T＝1 d，Th为处理时间，即捕食者用于捕食猎物所需的时间。

利用拟合Holling II 型功能反应模型所得参数，估算波氏烟盲蝽对猎物的搜寻效应，S＝a′/(1＋a′ThN)[19]，式中S为搜寻效应值，a′为瞬间攻击率，Th为处理时间，N为猎物密度。

1.4 数据统计与分析

试验数据使用Excel 2016 和SPSS 20.0 分析处理数据并作图，使用卡方检验分析波氏烟盲蝽雌虫和雄虫对烟粉虱、烟蚜和西花蓟马的取食是否拟合Holling 模型。

2 结果与分析

2.1 波氏烟盲蝽成虫对三种猎物的捕食能力

波氏烟盲蝽雌成虫和雄成虫对不同密度烟蚜的捕食量如图1 所示。随着烟蚜密度的增多，雌、雄成虫的捕食量均增大。当烟蚜密度低时，两种成虫的捕食量随着烟蚜密度的增多而增大，雌成虫的增速高于雄成虫。当烟蚜密度达到一定程度时，波氏烟盲蝽的日捕食量趋于稳定。烟蚜密度在10～20 头时，雌、雄成虫的捕食量差异不显著。当烟蚜密度增大时，雌虫的捕食量显著高于雄虫。猎物密度在80 头时，雌虫的捕食量达到最大，高达43.2 头，而雄虫此时的捕食量仅有27.5 头。可见雌虫对烟蚜的捕食能力显著高于雄虫。

图1 波氏烟盲蝽成虫对烟蚜的捕食量Fig.1 The amount of Myzus persicae consumed by Nesidiocoris poppiusi adults

波氏烟盲蝽雌成虫和雄成虫对不同密度烟粉虱的捕食量如图2 所示。随着烟粉虱密度的增多，雌成虫和雄成虫的捕食量表现出相同的变化趋势。当烟粉虱密度不大时，两种成虫的捕食量随着烟粉虱密度的增多而增大，当烟粉虱密度达到一定程度时，波氏烟盲蝽的日捕食量趋于稳定。烟粉虱在低密度5 头时，雌、雄成虫的捕食量差异不显著。当烟粉虱密度大于5 头时，雌成虫的捕食量显著高于雄成虫。猎物密度在80头时，雌成虫的捕食量达到最大，高达43.7 头，是雄成虫捕食量的2.7 倍。

图2 波氏烟盲蝽成虫对烟粉虱的捕食量Fig.2 The amount of Bemisia tabaci consumed by Nesidiocoris poppiusi adults

波氏烟盲蝽雌成虫和雄成虫对不同密度西花蓟马的捕食量如图3 所示。随着西花蓟马密度的增多，雌成虫和雄成虫的捕食量表现出相同的变化趋势。当西花蓟马密度不大时，两种成虫的捕食量随着西花蓟马密度的增多而增大，当烟粉虱密度达到一定程度时，波氏烟盲蝽的日捕食量趋于稳定。西花蓟马在低密度5～10 头时，两种成虫的捕食量差异不显著。当西花蓟马密度大于10 头时，雌成虫的捕食量显著高于雄成虫。猎物密度在80 头时，雌成虫的捕食量达到最大，高达43.5 头，是雄成虫捕食量的3.2 倍。

图3 波氏烟盲蝽成虫对西花蓟马的捕食量Fig.3 The amount of Frankliniella occidentalis consumed by Nesidiocoris poppiusi adults

2.2 Holling Ⅱ功能反应模型拟合效果

利用Holling Ⅱ圆盘方程将波氏烟盲蝽雌成虫和雄成虫对烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的捕食量数据进行拟合，并建立Holling Ⅱ功能反应模型，R值均大于0.9，经卡方检验后比较理论值与观测值差异不显著（χ2＜χ20.05），拟合效果较好（表1）。通过比较Holling Ⅱ功能反应各参数可知，波氏烟盲蝽雌虫对三种猎物的瞬时攻击率a′均大于雄虫。同一性别的成虫对烟蚜的瞬时攻击率最高，其次是烟粉虱，西花蓟马最小。波氏烟盲蝽雌虫对三种猎物的处理时间Th均小于雄成虫。雌成虫对烟蚜的处理时间最长，烟粉虱次之，西花蓟马最短。雄成虫对烟粉虱的处理时间最长，西花蓟马次之，烟蚜最短。猎物密度N→∞时，单头波氏烟盲蝽日最大捕食量为1/Th。波氏烟盲蝽雌成虫对烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的理论日最大捕食量分别为123.5 头、133.3 头和192.3 头。波氏烟盲蝽雄成虫对烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的理论日最大捕食量分别为51.3 头、22.1 头和18.9 头。

表1 波氏烟盲蝽对三种猎物的捕食功能反应（Holling II）Table 1 Predatory functional response of Nesidiocoris poppiusi to Myzus persicae, Bemisia tabaci and Frankliniella occidentalis (Holling II)

2.3 波氏烟盲蝽对三种猎物的搜寻效应

波氏烟盲蝽雌成虫和雄成虫对烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的搜寻效应均随猎物密度的增加而逐渐下降（图4～6）。雌成虫对猎物的搜寻效应高于雄成虫，同时雄成虫搜寻效应的下降趋势高于雌成虫。相同猎物密度下，波氏烟盲蝽对烟蚜和烟粉虱的搜寻效应明显高于西花蓟马。特别是在低猎物密度下（≤10 头），波氏烟盲蝽雌成虫对烟蚜和烟粉虱表现出非常高的搜寻效应。烟蚜密度为10 头/皿时，雌成虫的搜寻效应达到0.960，烟粉虱密度为5 头/皿时，雌成虫的搜寻效应高达0.997。

图4 波氏烟盲蝽成虫对不同密度烟蚜的搜寻效应Fig.4 Searching efficiency of Nesidiocoris poppiusi adults for different densities of Myzus persicae

图5 波氏烟盲蝽成虫对不同密度烟粉虱的搜寻效应Fig.5 Searching efficiency of Nesidiocoris poppiusi adults for different densities of Bemisia tabaci

图6 波氏烟盲蝽成虫对不同密度西花蓟马的搜寻效应Fig.6 Searching efficiency of Nesidiocoris poppiusi adults for different densities of Frankliniella occidentalis

3 讨论

捕食能力是分析天敌应用潜力的主要标准，捕食功能反应是室内研究天敌捕食能力的重要途径。本研究主要通过分析波氏烟盲蝽对三种重要农田小型害虫的捕食功能反应来评估其捕食潜能。

烟蚜是一种常见的农田害虫，目前可用瓢虫、草蛉、食蚜蝇、捕食蝽等捕食性天敌进行防治[20]。本研究结果显示波氏烟盲蝽的雌虫对烟蚜有较高的捕食能力，猎物密度最高（80 头/皿）时对烟蚜低龄若虫的日捕食量达到43.2 头，略高于盲蝽科天敌D.cerastiihe和烟盲蝽的日最大捕食量[21,22]。国外已有研究表明盲蝽科天敌M.pygmaeus可用于防治早期为害的甜椒烟蚜，而M.pygmaeus与烟盲蝽属昆虫具有相似的形态特征和捕食习性，由此可推测波氏烟盲蝽具有类似的应用前景[23-25]。

烟粉虱，是热带和亚热带地区的重要害虫之一，由于新生物型（B 型）的出现，以及抗药性的迅速发展，已成为许多国家蔬菜、棉花和园林花卉等植物的主要害虫[26]。生物防治已经成为控制烟粉虱为害的重要手段，而捕食性蝽常被用于烟粉虱的生物防治[27-29]。本研究结果表明猎物密度最高（80 头/皿）时波氏烟盲蝽雌虫对烟粉虱伪蛹的日捕食量为43.7 头。这一结果与Madbouni 等[30]研究的烟盲蝽对烟粉虱伪蛹的捕食功能反应结果类似，其研究结果表明，猎物密度70 头时25 ℃和35 ℃条件下烟盲蝽雌虫对烟粉虱伪蛹捕食量分别为34.4 头和42.2 头。由此可初步推测波氏烟盲蝽对烟粉虱的捕食能力略高于烟盲蝽，这一推测有待田间试验验证。

西花蓟马是一种世界性入侵害虫，由于其繁殖快、寄主范围广、食性杂、抗药性强等特点，对农作物尤其是蔬菜和花卉产业造成惨重损失[31]。西花蓟马常在叶背面、嫩芽或花朵内集中为害，个体小隐匿性强，再加上其抗药性的增强，一般的化学防治方法很难对其进行有效防治。捕食性蝽类如东亚小花蝽Orius sauteri、微小花蝽O.minutes常被用来防治蓟马类害虫。微小花蝽与东亚小花蝽对西花蓟马有很强的捕食潜能，对西花蓟马成虫的理论日捕食量分别达到42.8 头和51.3 头[32,33]。盲蝽科天敌对西花蓟马也有较好的捕食潜能，在较高猎物密度条件下D.tamaninii和M.caliginosus在6 h 内至少可捕食9 头西花蓟马2 龄若虫[34]。本研究结果表明，在高密度猎物条件下波氏烟盲蝽雌虫对西花蓟马2 龄若虫的日捕食量可达到43.5头，理论日捕食量高达192.3 头，由此可见，波氏烟盲蝽对西花蓟马的捕食潜能不弱于东亚小花蝽、D.tamaninii、M.caliginosus等天敌。

搜寻效应是捕食性天敌捕食猎物过程中对猎物的一种行为效应。天敌对猎物的捕食作用大小与自身的寻找能力有关。波氏烟盲蝽对猎物的搜寻效应与烟盲蝽、瓢虫、小花蝽、草蛉等捕食性天敌类似，均随猎物密度的增加而逐渐下降[32-37]。波氏烟盲蝽雌虫在烟蚜低密度条件下表现出非常高的搜寻能力，搜寻效应值达到0.96，高于异色瓢虫Harmoniaaxyridis搜寻效应[36]。波氏烟盲蝽对烟粉虱也表现出极高的搜寻能力，猎物密度为5 头/皿时，雌虫搜寻效应达到 0.997，明显高于东亚小花蝽，与中华微刺盲蝽相当[37,38]。虽然波氏烟盲蝽对西花蓟马若虫表现出较高的捕食能力，但是搜寻能力不及东亚小花蝽[33]。

本研究是在室内条件下对波氏烟盲蝽捕食烟蚜、烟粉虱和西花蓟马的控制能力进行了评价。波氏烟盲蝽作为一种广捕食性天敌，对三种害虫均具有较高的捕食能力，对烟蚜和烟粉虱的搜寻效应高于西花蓟马。对波氏烟盲蝽的控害潜能的进一步研究将会考虑结合波氏烟盲蝽密度因素、环境因子及田间释放等方面来进行。