滤食性贝类选择性摄食行为研究现状※

●刘旭平 单忠才 李媛芳 刘成磊 杨璐泽 武尚泽 陈光明 王 龙 单广平

（1.莱州市自然资源和规划局 山东 莱州 261400；2.莱州湾区海洋投资有限公司 山东 莱州 261400；3.莱州明波水产有限公司 山东 莱州 261442；4.莱州市国有资本投资有限公司 山东 莱州 261400；5.莱州市驿道镇人民政府 山东 莱州 261426）

滤食性贝类的滤水能力极强，能够滤食水体中的无机颗粒物、有机碎屑、生物粪便、细菌、浮游植物和浮游动物等多种悬浮颗粒[1]。在对滤食性贝类消化道内含物进行分析时，发现了一百多种藻类和一些有机碎屑，因而确定水体中的浮游植物是滤食性贝类的主要食物来源之一。Ward等[2]研究认为贝类的滤食活动直接影响着水体中浮游植物的分布、海洋生态系统中的能量流动及物质循环，进而对海洋初级生产力水平造成影响。

滤食性贝类的摄食器官主要是鳃、唇瓣、食物选择盲囊和胃，这些器官有许多褶皱、脊和纤毛束。滤食性贝类有两种摄食机制，一种是黏液纤毛作用机制，是靠鳃丝和其上着生的纤毛共同组合运动摄食食物颗粒[3]。鳃丝上的纤毛分为三种，分别是前纤毛、前侧纤毛和侧纤毛，分别着生在鳃丝的不同区带，不同区带的纤毛在贝类摄食活动中作用不同。前纤毛负责收集食物颗粒，海水从鳃丝间隙进入鳃瓣后，利用食物重力作用和彼此交错的过滤梳将颗粒截取下来；过滤下来的食物颗粒由前纤毛负责运输，前纤毛向腹侧摆动时将这些被纤毛周围黏液包裹起来的颗粒送入鳃腹测的食物沟，再由食物沟表面纤毛运动将食物运到唇瓣。而大小合适、有机物浓度较高的适宜食物则被唇瓣吞食进入消化道，不适宜的颗粒则以假粪的形式排出体外[4]。侧纤毛是产生水流的动力来源，它们在摆动过程中使得水流经鳃丝进入内侧。随着水体中浮游植物的增加，在机械性滤食机制的作用下，滤食性贝类的清滤率并未有明显的提高，说明存在其他摄食机制。另一种摄食机制是水动力学作用，这种机制原理相对简单，食物颗粒只需借助水流通过鳃丝到达鳃的背部，再沿着背部凹槽进入唇瓣。这两种机制互为补充且与环境无关[5]。随着对滤食性贝类研究的深入，人们发现除贝类本身的摄食条件机制会影响滤食外，贝类还对食物颗粒具有摄食选择性，本文通过多方面论述展开影响贝类摄食选择性因素的研究。

1 滤食性贝类对食物颗粒的选择性

滤食性贝类的滤水能力极强，通过摄食活动，利用水体中的有机颗粒物和浮游植物，可直接改变周围水体中悬浮颗粒物的组成和密度。一般来说，滤食性贝类可以通过唇瓣的选择性，将无机颗粒作为假粪排出体外，从而改善高浓度沉淀物低营养价值的问题[6]。滤食性贝类摄食行为的生理调节方式之一是通过选择性摄食和消化吸收不同饵料，包括摄食前选择和摄食后选择两种过程，即进入消化道前对食物的选择和食物进入消化道后的选择性消化吸收[7]。

Beninger 等[3]认为黏液在摄食及食物颗粒的选择过程中都具有重要的作用。活细胞外基质与滤食性贝类鳃丝、纤毛上的黏液之间的相互作用表明贝类具有选择性摄食功能的结构基础。浮游植物的叶绿素a 保持中等水平的条件下，贻贝生长并未达到预想的生长效果，更多研究人员认识到，这可能是贻贝选择摄食高营养价值颗粒的能力问题[8]。在对美国 San Francisco 湾的研究中，发现贝类摄食活动可以控制浮游植物生物量[9]。贝类有无选择性与贝类物种有关，贝类的选择效率和唇瓣大小有明显的相关性，与鳃的类型和环境无关。Shumway 等[7]研究表明，唇瓣对食物颗粒具有选择性，鳃和胃在选择食物过程中也起到一定的作用。研究表明，滤食性贝类对食物颗粒的选择性分为两种策略：质量选择型和数量选择型[5]。前者是对任何浓度的饵料都有选择性的质量选择性策略，这种策略和饵料的数量没有关系，与饵料中的有机物浓度多少有关系。后者是数量选择型策略，这种策略只在一定的饵料浓度下才起作用。随着对贝类摄食生理研究的深入，科研人员发现贝类选择性摄食水体中的有机颗粒物具有普遍性，滤食性贝类调整摄食行为可以依据水体中饵料浓度和组成变化，以及饵料的大小、营养成分、颗粒形状、性质、运动能力和膜组成等优先选择摄食不同的藻类[10]，因此影响滤食性贝类选择性摄食的因素很多。

2 滤食性贝类对浮游植物种类和性质的摄食选择性

滤食性贝类的摄食活动可以通过对浮游植物的选择性摄食和消化来调节，因而滤食性贝类可以选择摄食特定的浮游植物[11]。不同种类的浮游植物的外形差异（如粒径、形态、颗粒形状）、营养物质含量及细胞运动性等因素都可能影响滤食性贝类的摄食选择性[11-14]。有关贝类对不同种类浮游植物的选择性摄食研究始于20 世纪80年代初，前期工作主要是基于实验室内的试验完成的。Shumway 等[7]研究发现，牡蛎能够从混合藻液中选择性摄食微小原甲藻（Prorocentrum minimum）， 而 非 三 角 褐 指 藻（Phaeodactylum tricornutum）和隐藻Chroomonas salina。随后，Bougrier 等[13]在实验室内对牡蛎喂食了5 种不同门类的浮游植物，发现牡蛎能够把中肋骨条藻（Skeletonema costatum）、新月菱形藻（Nitzschia closterium）和角毛藻Chaetoceros calcitrans这三种硅藻通过假粪选择性排出体外。我国科研工作者也进行了相关工作的研究，如张莉红等[14]研究表明栉孔扇贝倾向摄食甲藻（东海原甲藻）而非硅藻（中肋骨条藻和小角毛藻），且对东海原甲藻的摄食率高于2 种硅藻。

天然水体现场试验进一步证实，滤食性贝类对不同浮游植物种群存在选择性滤食行为。例如，研究人员发现，在马来西亚Marudu湾内水体中，角毛藻（Chaetocerosspp∙）占据浮游植物种群的优势地位，但是滤食性贝类胃含物角毛藻占比很小，而水体中占比很小的甲藻（Prorocentrumspp∙）和圆筛藻（Coscinodiscusspp∙）却被贝类大量滤食[15]。与此相似，Tubaro等[16]发现地中海贻贝（Mytilus galloprovincialis）胃含物中的浮游植物主要是甲藻，水体中以硅藻为主，说明贻贝选择性地以甲藻为食，而非硅藻。另外，Rouillon 等[17]研究发现，贻贝胃含物中甲藻占比达25%～30%，但在水体中硅藻占主要优势。综上，室内试验和现场调查均表明，贝类对浮游植物种类的选择倾向鞭毛藻类（例如甲藻）。在高密度养殖的情况下，滤食性贝类对不同类群浮游植物的选择性摄食行为将可能导致养殖水体中浮游植物种群结构发生变化，难以滤食的或生长周期短的藻类可能成为水体中的优势种[12]，从而对海洋生态系统健康造成威胁。

3 滤食性贝类对浮游植物浓度的选择性

浮游植物浓度是影响滤食性贝类选择性摄食行为的重要因素，董波等[5]认为贝体内可能存在某种传感器，当浮游植物达到一定浓度时刺激贝体内的选择器官，贝类选择性地将有机物浓度低的浮游植物作为假粪排出体外，选择质量较高的藻类作为食物。为了适应环境中悬浮颗粒物浓度的剧烈变化，滤食性贝类逐渐形成了特殊的滤食行为模式，即在低浓度悬浮颗粒物情况下，不论饵料质量高低，尽可能多摄食饵料，以满足能量代谢需要；而在高浓度悬浮颗粒物情况下，选择性地摄食质量高的饵料，以获得最高效的能量[5]。水体中某些藻类浓度变化会对贝类摄食产生负面影响，水体中硅藻浓度过高时，贝类会暂时停止摄食硅藻，这可能是由于贝类产生的假粪增加了微藻沉淀负荷造成的[18]。藻华暴发时，扇贝闭壳规避高浓度的微藻和缺氧环境，以防止鳃阻塞，这只是贝类暂时性对环境中的不良刺激作出的应激反应，时间过长会对贝类的摄食和生长产生负面影响，甚至致使贝类死亡，所以当水体中浮游植物浓度发生变化时，贝类可以通过调整清滤率和假粪的排出量适应多变的水体环境。紫贻贝（Mytilus edulis）、欧洲牡蛎（Ostrea edulis）、欧洲鸟尾蛤（Cerastoderma edule）、河蚬（Corbicula fluminea）和菲律宾蛤仔（Ruditapes philippinarum）对浮游植物的浓度均有选择性，是数量选择型贝类[5]。不同贝类对水体中的食物浓度变化有不同的调节方式[19]，美洲牡蛎（Crassostrea virginica）在水体食物浓度较高时通过调整清滤率和假粪的排出量适应恶劣的环境；而硬壳蛤（Mercenaria mercenaria）则是通过降低清滤率减少对食物的摄入，因此不产生假粪来适应环境；不同种类的贝应对高浓度食物环境的策略间接决定了自身摄入食物的质量。相比之下，美洲牡蛎同时具有调整清滤率和假粪排出量两种策略，可以选择摄食更多高质量的有机物[20]。紫贻贝对低浓度的藻细胞（＜3000 cells/mL）的清滤率高于高浓度藻细胞（5000～12 000 cells/mL）的清滤率，在摄食高浓度的藻细胞（＞12 000 cells/mL）时会产生部分假粪。浮游植物浓度达到满足自身能量代谢的情况下，贝类对水体中的浮游植物具有摄食选择性，并不是在任何浓度下都具有选择性。

4 滤食性贝类对食物粒径的选择性

不同种类和不同生长规格的滤食性贝类对食物颗粒的最适粒径（规格）有不同的适应性，因此不同种类的贝摄食同种藻类的清滤率不同[5]。在研究贝类的两种选择摄食机制过程中，研究者发现贝体自身摄食器官主导着选择摄食过程，不同种类的滤食性贝类鳃、唇瓣和胃在选择食物时同时起作用。不同种类的贝大小规格不同，摄食器官的选择效率、大小都存在很大的差异。王芳等[21]比较研究了不同规格的海湾扇贝（Argopecten irradians）和太平洋牡蛎（Crassostrea gigas）对4 种不同大小藻类的选择性，发现幼贝摄食率随藻类粒径的增大而增加；而成贝则表现出明显的差异，海湾扇贝对粒径为5∙55～5∙79 μm 的藻类具有较高的选择性；太平洋牡蛎则对粒径为4∙35μm 的藻类具有较高的选择性。Jiang 等[22]研究发现海湾扇贝更倾向摄食粒径较大的小型和微型浮游植物，且属于微微型浮游植物的特征色素在扇贝胃含物的占比低于水体。普遍认为小粒径尤其是微微型浮游植物难以被贝类滤食且清滤率较低[23]。Cranford 等[24]发现牡蛎可以将粒径为3～7 μm 的食物颗粒有效截留50%以上，将粒径大于7 μm 的食物颗粒100%截留；斑马贻贝（Dreissena polymorpha）对粒径为71～95 μm的微藻具有较高的选择性，不同于牡蛎的是斑马贻贝可以广泛滤食粒径更高（7～100 μm）的浮游植物[25]。综上所述，滤食性贝类在进行选择摄食前需要对一定粒径大小的藻类进行筛选，小粒径的藻类难以被贝类摄食器官捕获，同时因为它们体积较小，细胞中的营养物质低于微型浮游植物，所以滤食性贝类通常会选择摄食容易捕获和营养价值更高的浮游植物。

5 滤食性贝类选择性摄食研究存在的问题

在以往的研究中，多将实验室探究滤食性贝类的选择性摄食规律和室外研究分开进行。采用实验室培养的藻类组合探究贝类选择性摄食规律，按照研究目的将不同的藻类进行组合，选择藻类的粒径大小、浓度、毒性、藻类的形态等，从不同方面研究贝类的选择摄食规律[26]。但以往的贝类摄食实验研究的藻种比较简单，天然水体中的藻类丰富，而且在不同生境的藻类差异较大，同一种藻类的粒径具有很大的差别。因此实验室研究结果不能全面反映自然环境贝类对水体中浮游植物的选择性摄食规律[27]。另外，实验室内的贝类摄食研究环境可以适当调节温度、湿度、海水盐度，但无法模拟多变的海洋环境。自然环境的各种物理因素、化学因素和浮游植物时刻在变化。在野生贝的选择性摄食研究中，发现贝类存在一定的选择性，但得到的结果差异较大，可能跟地理环境差异有关[26]。而且天然环境中野生贝的选择性摄食研究中存在一个无法忽视的问题，即贝类产生的粪便无法收集，在研究贝类是否选择性消化吸收某种藻类时受到阻碍。