环境温湿度调节对圈养喜马拉雅小熊猫行为的影响

郑应婕，叶 彬，陶照生，杨忠兴，朱 岩，江 志

（杭州动物园，杭州，310008）

喜马拉雅小熊猫（Ailurus fulgens，以下简称小熊猫）隶属于食肉目（Carnivora）小熊猫科（Ailuridae）小熊猫属（Ailurus），是喜马拉雅山脉至横断山脉一线特有的珍稀濒危野生动物，属于国家二级重点保护野生动物，被列入CITES 公约附录Ⅰ。小熊猫生活在1 400～3 960 m 的针阔混交林或亚高山针叶林中，这些地区夏季气温一般在25 ℃以下，冬季在0～10 ℃［1］，其活动范围随季节的不同而异，是一种喜温湿而又比较耐寒的山地动物［2］。

近年来，关于野外小熊猫的研究不断涌现，涉及行为生态学［2-10］、营养学［11-12］等多个领域。国内有50多家动物园饲养展出过小熊猫［13］，多家动物园及研究机构陆续开展圈养小熊猫的丰容及行为学［14-18］、繁殖育幼［19］和生理病理［20］等多项研究，而圈养环境温湿度特别是夏季高温对小熊猫行为影响的相关研究较少。鲁兆宁等［21］报道，当中午12：00 平均气温超过33 ℃时，长时间持续高温使佳木斯市水源山公园1 只小熊猫突发热应激。彭琳等［14］研究显示，当环境温度大于18 ℃时，小熊猫的移动、摄食行为明显减少，观望行为明显增多。汪丽芬等［22］研究显示，入夏后小熊猫的碱性磷酸酶高于入夏前。王亚超［23］通过主成分分析法对5 只大熊猫（Ailuropoda melanoleuca）全年的热调节行为数据中的13 个指标进行分析，得出大熊猫的适宜温度为8.84～23.23 ℃，热应激温度为23.23～29.47 ℃，超过即为极端有害温度。

杭州动物园位于杭州市西湖风景名胜区内，呈坡面朝东的山地地貌，属亚热带季风气候，四季分明，雨量充沛。全年平均气温17.8 ℃，平均相对湿度70.3%，夏季气候炎热湿润，最高温度可达41 ℃，冬季寒冷干燥。夏季杭州动物园的最高气温远高于小熊猫原生地的最高气温，不利于小熊猫维持生 命体征的稳定，小熊猫也因此多次发生热射病。以往在气温过高时，保育员通常将小熊猫安置于有 空调的内室，但狭小的内室通常不能让小熊猫表 现出自然行为，甚至出现来回踱步等刻板行为。为在夏季给小熊猫提供适宜的生活环境，提升动物福利，本研究在小熊猫外场安装高压微雾系统［24］，并研究微雾系统开启与否对外展区环境温湿度及小熊猫行为的影响，以期为外展区夏季的防暑降温工作提供参考。

1 材料与方法

1.1 场馆概况

杭州动物园小熊猫场馆（30°21′ N，120°13′ E；图1）依山坡而建，面积328.42 m2，植被为常绿阔叶与落叶阔叶混交林。小熊猫外展区的绿植由10 m以上的原生乔木和人工种植的桂花树、槭树及原生灌木、草本植物等组成，场地内设有栖架（离地40～180 cm）、绳索桥（离地200～300 cm）和木制凉亭等丰容设施。外展区连接3 间分布于不同区域的内室，内室有巢箱、攀爬架等丰容设施，配有空调、风扇等相关设备。

1.2 研究对象

以杭州动物园圈养的6 只成年健康小熊猫为研究对象，其中1 只为2015 年引进，3 只为2017 年引进，2 只为2018 年自繁个体（表1）。每日09：00 左右将小熊猫从内室外放至外展区，15：00 收回内室并喂食。

表1 小熊猫个体信息Tab.1 Individual information of red pandas

1.3 研究方法

2020年8—9月，预报最高气温超过32 ℃且天气晴好时进行试验。试验采取隔天开启微雾系统（嘉友JY-WWGY 微雾系统，购于杭州嘉友实业有限公司）的方法，消除气温对试验的影响，将系统开启时段作为试验期，未开启时段作为对照期。微雾喷口分布位置见图1，喷雾间隔设定为1 min，时长为 30 s，试验期及对照期均为7 d，小熊猫外放时间为09：00—15：00。对比试验期和对照期的环境温湿度、小熊猫行为及其对区域选择的差异。因中午 气温较高，为避免外展小熊猫中暑或产生不适，不 论试验期还是对照期，在11：00—14：00 均开启微雾系统，此期间不对小熊猫的行为及区域选择做统计分析。

1.3.1 温湿度记录

将9 台温湿度记录仪（邦弗ZL-TH10TP 监控宝，购于上海迎霸电子科技有限公司）均匀分布于小熊猫外场（图1），设定记录时间为09：00—15：00，记录间隔为30 min，每天每台仪器共记录13个温湿度值。记录对照期7 d（2020年8月17日、8月20日、8月24日、8月26日、8月31日、9月3日、9月7日）和试验期7 d（2020年8月18日、8月21日、8月25日、8月27日、9月1 日、9 月4 日、9 月8 日），共记录到1 638 个温湿度值。将每天每个时间点9 台仪器记录到的温湿度值取平均作为该日该时间点的外场平均温湿度值，对比每个时间点对照期及试验期的温湿度差异。

1.3.2 行为谱及行为观察

在正式试验开始前，先进行3 d 预观察，根据观察到的行为及以往对小熊猫行为的研究［15-18］，制定小熊猫行为谱（表2）。采用瞬时扫描取样法观察对照期及试验期小熊猫的活动行为，观察时间为09：00—11：00、14：00—15：00，扫描间隔为5 min，共获得 3 192 个数据。以1 天中6 只小熊猫每种行为发生的次数占当天观察总次数的比例作为该种行为的时间分配比例，分析对照期及试验期小熊猫每种行为时间分配比例差异。

表2 小熊猫行为谱Tab.2 The behavior of red pandas

1.3.3 小熊猫区域选择

将小熊猫所在外展区位置按照垂直空间划分成上层、中层和下层3 个区域，按照距离游客参观面远近不同（平面区域）分成前排、中排和后排3 个区域（表3）。采用瞬时扫描取样法观察对照期及试验期小熊猫所在区域，观察时间及扫描间隔与行为观察相同，共获得6 384 个数据。以1 天中6 只小熊猫在某区域位置占当天所有观察次数的比例作为该区域的选择分配比例，分析对照期及试验期小熊猫选择区域分配比例差异。

表3 小熊猫活动区域分布定义Tab.3 Definition of space and area distribution of red pandas

1.4 数据处理

采用SPSS 21.0 统计软件对试验数据进行统计分析；用配对样本t检验对比对照期及试验期各时间点温湿度差异；采用非参数检验中的Mann-WhitneyU检测比较对照期和试验期小熊猫各种行为及选择区域的差异，p＜0.05 达到显著水平，p＜0.01 达到极显著水平。

2 结果

2.1 微雾系统对环境温度的影响

对照期环境温度为29.31～33.29 ℃，试验期为26.63～29.39 ℃。试验期环境温度在09：00 显著低于对照期（p＜0.05），在09：30—11：00、14：00—15：00极显著低于对照期（p＜0.01）（图2）。

图2 试验期与对照期环境温度随时间的变化Fig.2 Changes in ambient temperature over time during the trial and control periods

2.2 微雾系统对环境湿度的影响

对照期环境湿度为57.33%～78.43%，试验期为75.67%～83.81%。试验期环境湿度在09：30—10：00、14：00—14：30 显著高于对照期（p＜0.05），在10：30—11：00、15：00 极显著高于对照期（p＜0.01）（图3）。

2.3 微雾系统对小熊猫行为的影响

对照期小熊猫活跃行为占比最高，为（62.66±10.81）%，其中快速移动（1.14±1.41）%，攀爬（11.90±5.54）%，慢速移动（49.62±6.86）%；其次为警戒（10.57±3.04）%；不可见（9.11±5.31）%；不活跃（8.95±4.19）%，其中静息（8.57±4.33）%，睡眠（0.13±0.33）%，修饰（0.25±0.44）%；嗅闻（4.43±2.68）%；社群（4.43±2.68）%；食饲及其他行为占比很少（均不到1.00%）。

试验期小熊猫同样是活跃行为占比最高，为（45.55±9.88）%，其中快速移动（4.68±2.38）%，攀爬（12.07±7.13）%，慢速移动（28.80±10.83）%；其次为不活跃（37.25±10.44）%，其中静息（20.95±9.09）%，睡眠（14.17±11.46）%，修饰（2.13±2.90）%；其后依次为警戒（6.11±3.79）%，不可见（5.07±3.16）%，嗅闻（3.01±2.37）%，社群（2.25±2.81）%；食饲和其他行为占比很少（均不到1.00%）。

对比对照期及试验期小熊猫行为分配比例，发现试验期警戒、活跃行为显著低于对照期（p＜0.05），不活跃行为极显著高于对照期（p＜0.01）（图4）。

图4 小熊猫不同行为时间分配Fig.4 Time distribution in different behaviors of red pandas

活跃行为中，试验期小熊猫快速移动显著高于对照期（p＜0.05），慢速移动极显著低于对照期（p＜0.01）；不活跃行为中，试验期小熊猫睡眠及静息行为均极显著高于对照期（p＜0.01）（图5）。

图5 小熊猫活跃行为及不活跃行为时间分配Fig.5 Time distribution in active and inactive behaviors of red pandas

2.4 微雾系统对小熊猫区域选择的影响

在垂直空间选择中，对照期小熊猫对3 层空间的利用率分别为上层（5.20±2.68）%、中层（25.49±3.53）%和下层（60.23±4.63）%；试验期分别为上层（9.19±5.99）%、中层（47.11±9.08）% 和下层（39.01±6.97）%。试验期小熊猫对中层区域利用率极显著高于对照期（p＜0.01），对下层区域利用率极显著低于对照期（p＜0.01）（图6）。

图6 小熊猫空间利用率Fig.6 Space utilization of red pandas

在平面区域选择中，对照期小熊猫对前、中和后排区域的利用率分别为（19.43±4.81）%、（61.64±4.57）%和（9.84±4.33）%；试验期分别为（14.87±4.45）%、（75.54±7.10）%和（4.90±4.24）%。试验期小熊猫对中排区域的利用率极显著高于对照期（p＜0.01）；对后排区域的利用率显著低于对照期（p＜0.05）（图6）。

3 讨论

野外环境中的野生动物通过调节或改变行为以协调它们与环境的关系，包括主动避开不利的环境和积极寻找有利的生存空间［25］。小熊猫及大熊猫在野外均有随季节变化垂直迁徙的习性，夏季迁往 3 000 m 以上较为凉爽的高海拔区域，冬季则更多在中低海拔区域活动［26-27］。付励强等［3］利用红外相机调查四川马边大风顶国家级自然保护区兽类资源，结果显示小熊猫的年活动高峰在冬季（12—3月），红外相机监测区域内（海拔3 010 m 以下）其活动强度受季节影响较大，冬季中低海拔区更容易监测到小熊猫。圈养环境对动物有短期和长期的影响，并可能最终改变动物的行为模式甚至遗传结构［25］。动物园需尽最大努力为圈养野生动物提供适宜的生活环境。本试验微雾系统开启后，小熊猫外展区的平均温度控制在26.63～29.39 ℃，多个时间段显著或极显著低于未开启时的平均温度（29.31～33.29 ℃）；环境湿度平均值控制在75.67%～83.81%；多个时间段显著或极显著高于未开启时的湿度平均值（57.33%～78.43%）。中午微雾系统均呈开启状态，其温度在试验期（28.61～29.34 ℃）和对照期（28.87～29.31 ℃）没有显著差别；其湿度在试验期（76.59%～79.49%）和对照期（76.53%～8.43%）亦没有显著差别，由此推测，微雾系统开启后可显著降低环境温度，提高环境湿度，为小熊猫提供更为凉爽湿润的外部环境，更接近于野外小熊猫夏季的生活环境。

野外调查数据显示，小熊猫日活动节律主要为晨昏白昼型，活动高峰在清晨至白天时段［3］。韩宗先等［4］利用无线电遥测技术研究蜂桶寨自然保护区的6 只野生小熊猫夏秋季昼夜活动节律，结果表明野外小熊猫昼夜活动高峰在早晨和傍晚，白昼平均活动率为59.03%；韩宗先等［28］利用同样的方法研究冶勒自然保护区3 只圈养小熊猫的昼夜活动规律，结果表明圈养小熊猫昼夜活动高峰也在早晨和傍晚，白昼的平均活动率为58.04%，低于野外小熊猫活动率。国内关于圈养小熊猫的各项研究显示，白昼活跃行为在15.3%～56.1%，不活跃行为在26.0%～68.3%［15，17-18，29］。本试验微雾系统开启时小熊猫的活跃行为与不活跃行为分配比例与野外调查数据相仿，更接近于自然状态，且试验期小熊猫活跃行为占比虽显著低于对照期，但依然大于大部分圈养小熊猫的研究结果；而对照期小熊猫慢速移动行为占比较高，可能为环境高温胁迫其移动找寻更为舒适的休息地点。小熊猫的主食为竹子，而竹子是一种营养质量较差的食物，相对于其他许多食肉类动物而言，节省能量消耗在小熊猫的日常活动中可能具有更重要的意义［30］。对照期小熊猫平均不活跃行为占比仅为8.96%，远低于野外及圈养小熊猫各项研究中的休息行为占比，说明微雾系统未开启时，环境舒适度未能让小熊猫得到良好的休息。本试验研究地区因面积较大，植被及丰容设施丰富，无论微雾系统开启与否，小熊猫均未出现刻板行为。本试验微雾开启时小熊猫表现出更好的休息行为及追逐玩耍、奔跑等快速移动行为，降低了慢速移动行为和警戒行为，表现出更为放松的状态。

小熊猫具有攀爬习性，野外小熊猫喜好在灌木密度较大的生境中活动，借助树枝、树杈作为支撑物抬高身体位置以获得分布较高的竹叶［8-9］。钟灵等［17］研究显示，夏季圈养小熊猫对树木的利用率最高，对地面及草坪的利用率最低，对树枝的选择并非为采食方便，而是以安静行为为主。黎绘宏等［29］发现小熊猫在树上主要出现不活跃行为，而在地面主要以活跃行为为主。本研究观察发现，小熊猫休息行为主要发生在展区中间的栖架、树木等中、高层空间及中排区域，而慢速移动行为则主要发生在低层地面。微雾系统开启后，小熊猫休息行为显著增加，慢速移动行为显著减少，相应的在中层及中排区域可观察到小熊猫的概率显著增加，而该区域与游客参观角度持平，产生了更好的展示效果。