日本松材线虫病的危害与治理研究进展

陈孟涤，崔东阳，曲宏城，张可教，张录华

（1.国家林业和草原局调查规划设计院，北京 100713；2.国家林业和草原局森林和草原病虫害防治总站，辽宁 沈阳 110034；3.清原满族自治县自然资源服务中心，辽宁 抚顺 113300；4.国有清原满族自治县城郊林场，辽宁 抚顺 113300；5.国有清原满族自治县北三家林场，辽宁 抚顺 113300）

松材线虫Bursaphelenchusxylophilus造成的松材线虫病于20世纪初首先在日本发生，是松树的致命性病害，在日本部分地区已达到流行的程度[1-2]。松材线虫病是一种导致松树枯萎和死亡的虫寄生性病害，认为是从美国传到日本的外来入侵物种[1，3]。松属Pinus树种通过松材线虫的主要媒介昆虫钻蛀性害虫天牛如松墨天牛Monochamus alternatus感染松材线虫病[1，3-4]。

天牛取食健康松树的树枝和树皮，并造成了伤口，帮助松材线虫进入树木。一旦进入，松材线虫就会通过破坏树木内部输水系统来影响树木，从而导致树木枯萎并最终死亡[2，5]。天牛繁殖时将卵产在死树或濒死的树木上，卵孵化后，幼虫会在树内生活几个月。天牛幼虫在树内发育的同时，松材线虫会重新进入天牛体内，等待转移到下一株健康树中重新繁殖[1，2，6]。本文概述了日本松材线虫病对松树的危害和发生范围，松材线虫病的病原体与媒介昆虫的相互关系，以及松材线虫病的防控，为我国松材线虫病的综合治理提供参考借鉴。

1 松材线虫病的危害与发生范围

1.1 松材线虫病的危害

松树在日本非常珍贵，在一些地方甚至被视为神圣的外来物种[7]，而且具有重要的经济、社会和生态价值。日本有几种松属Pinus树种，但最易感松材线虫的是日本赤松P.densiflora和日本黑松P.thunbergii，其次是日本白松P.parviflora[1，7]。通过与媒介昆虫松墨天牛的接触，松树成为了松材线虫病的寄主[8-9]。

松材线虫病的发生已对日本松林造成了巨大的危害，如果不加以控制，松材线虫病就会导致大片森林的消失。松材线虫病已损失了成千上万立方米的木材，1947－1950年，每年损失的木材超过100万m3；1970－1996年木材损失总量超过3 000万m3，其中最严重的一次是1978－1981年，木材的损失量超过了200万m3[7，10]。在过去的几十年里，人们曾无数次尝试治理松材线虫，但事实证明这种病害是有恢复力的，并导致该病害的持续暴发，因此日本在1977年开始了一项全国性的治理项目。

自1905年在长崎首次发现松材线虫，除了日本最北部的两县外，这种病害已经蔓延到所有地区[11]。如果气候变化预测得到证实，那么松材线虫病的潜在范围将不仅在受影响的国家扩大，而且在松树种类普遍的国家也有可能扩大[12]。

1.2 松材线虫病发生的范围

在常规监管措施下，媒介天牛的扩散范围每年大约有几公里，日本已证实天牛快速的扩散可能与人类活动有关。在对756头松墨天牛的研究发现，超过75%的松墨天牛在距离中心位置100 m以内，而只有1头在2.4 km以外[11]。1905年，人们在日本最南端的长崎市首次发现了松材线虫病，10多年后，这种病害在距离最初位置730 km以东的地方再次出现，从那里开始，松材线虫病逐渐蔓延[7，11]。松材线虫病在日本南部首次发生后，开始向日本西南海岸扩散。由于管理上的努力，这种病害在20世纪50年代暂时停止了扩散，但过后又复发了，并沿着海岸和南部地区的内陆向北继续扩散[11]。如今，除了位于日本中部最大岛屿的最北部青森县以及日本第二大和最北部的岛屿北海道外，松材线虫病已蔓延到几乎日本所有地区[7，11]。该病害传播的部分原因是由于松墨天牛的飞行能力，但科学家认为，公共交通在松材线虫病的快速扩散中发挥了至关重要作用[4]。

目前，在日本对松材线虫病最强的影响限制因素不是人为因素而是气候因素。非生物因素对松材线虫的影响也起到了重要作用，许多研究表明松材线虫病的发生与环境有关[13]。在夏季平均气温低于20℃的地方，尽管存在松材线虫及其媒介昆虫，但还未见松材线虫病破坏松林生态系统的报道[12]。这一研究结论适用于有松材线虫病发生记录的北美、日本和欧洲地区。在日本，没有松材线虫病地区的平均温度比松材线虫病普遍存在的地区要低。松材线虫病也不发生在高海拔或高纬度地区，同时，海拔700 m以上的地区没有该病害发生迹象[12-13]。据记载松材线虫在海拔超过1 400 m的地方能够生存，但松墨天牛分布极限却在1 100～1 200m[14]。日本的平均温度高于美国，这可能是松材线虫在这个国家扩散蔓延的一个因素。

除了基本的温度限制外，据报道，极端天气也是与松材线虫病暴发相关的因素。在降水少和气温高的时期，松材线虫病的危害症状和扩散更为严重。在干旱年份，松树缺乏产生树脂的能力，使其成为易受松材线虫攻击的寄主[15]。强降水的年份松材线虫病发生率较低，这与遭受干旱的年份松材线虫病最严重的报道一致[12-13]。在日本，天气状况不太稳定的地区表现出更多的松材线虫病症状，而与美国的天气状况相似，气候比较稳定的地区，松材线虫病发生的较少。日本松材线虫病危害严重的部分原因是由于日本的松树在易感树木中更易受到攻击。

2 松材线虫病的病原体与媒介昆虫的相互关系

2.1 松材线虫病的病原体

松材线虫是松材线虫病的病原体，自20世纪初入侵日本以来，已取代了致病性较弱的本土拟松材线虫Bursaphelenchusmucronatus在生态系统中的作用[11]。在日本的森林中，拟松材线虫已十分稀少，松材线虫的定殖已成为生态史上最糟糕的定殖之一[11]。松材线虫有4个幼虫阶段和两种类型，即繁殖型和扩散型，而且以真菌和植物细胞为食。当条件适宜繁殖时，松材线虫以繁殖型出现，但当资源有限时，松材线虫可以转成扩散型，但无论如何，两种类型都可以发育为成虫并成功繁殖[1]。与拟松材线虫相比，松材线虫具有更快的发育速度和扩散速度。在松材线虫中，已经发现了两种类型的分离种，即致死性的和非致死性的分离种[1，7，16]。在同一松材线虫种群中，致死性和非致死性分离种的种群是相同或相似的，只是在不同的松材线虫种群中存在差异，但是，致死性的分离种繁殖率更高，致病力可能是松材线虫的显性形状[11，16]。当相互配对时，致死性和非致死性分离种的后代往往会产生致死性分离种。令人难以想象，如此微小的松材线虫（0.85 mm长）[1]，与松墨天牛相结合，在相对较短的时间内在日本却造成了巨大的灾难。

2.2 松材线虫病的媒介昆虫

松墨天牛是松材线虫的媒介昆虫。在松材线虫病出现之前，该天牛在东亚广泛分布，但在日本的虫口密度较低[10]。由于松材线虫的入侵和松材线虫病的影响，日本的松墨天牛数量急剧增加，并且由于松墨天牛和松材线虫的生活方式显著互补，导致松墨天牛数量呈指数级增加。从而，导致另一种依靠死亡和濒死松树生存的本地媒介昆虫云杉花墨天牛Monochamussaltuarius的种群数量下降[11]。松墨天牛为蛀干害虫，均在针叶树如松属树种上取食和繁殖，通过取食和产卵在树皮和细枝上造成伤口[1，3，8]。虽然其以健康松树为食，但只在濒死或死亡的树木上产卵[6，8]。当树木受到干扰并达到一定程度时，为了应对这些干扰就会释放一些气味，这些气味会吸引墨天牛属昆虫，包括松墨天牛，到树上交配和产卵[1，3，6]。松墨天牛通常每次产一枚卵，幼虫在发育阶段均在树木的内部取食，直到钻蛀到树干表面羽化。新羽化的松墨天牛通常在产卵后的第2年春末夏初出现，并在几天后开始飞行[1，9]。松墨天牛和其他媒介天牛的生活史通常最多1年1代，但如果夏季凉爽或气候条件不适宜，其生活史可推迟1～2年，在日本不同地区，由于气候不同，天牛羽化期和树木的枯萎期不同[9，11]。

2.3 松墨天牛和松材线虫的关系

松材线虫主要通过松墨天牛造成的伤口进入松树，松墨天牛携带的松材线虫数量与树木感染程度和分离出的松材线虫数量直接相关[17]。已经发现有9种墨天牛可以携带松材线虫，其中5种可以传播松材线虫，但最有效和最普及的载体是松墨天牛[1，6]。除了导致树木枯萎外，松材线虫还会在松树中交配和产卵，随着松材线虫循环的重新开始，新一代松材线虫会与新羽化的松墨天牛结合并迁移到新的寄主树中[4]。松材线虫从松墨天牛的取食伤口进入新的寄主树。一旦进入，松材线虫就会取食松树树脂道的上皮细胞，然后一旦树木枯萎就会产生真菌[1]。松墨天牛与松材线虫之间的关系是一种互惠关系，但却被贴上了共生关系的标签，因为它们为彼此提供了相互的好处[3]。受到松树中松材线虫的影响而产生的挥发性化合物，如乙醇和单萜，会吸引天牛回到死木或濒死木进行交配和产卵。松材线虫取食的真菌开始在日益枯萎的树木中和松墨天牛的蛹室里生长[1]。一旦松墨天牛幼虫发育到3龄幼虫，线虫的幼虫就进入松墨天牛幼虫的气管系统，在某些情况下，松墨天牛雌性幼虫的生殖器官也能携带松材线虫[1，11]。在松墨天牛扬飞之前，大量的线虫直到性未成熟的松墨天牛从蛹室中羽化出来，才附着在这些新羽化的松墨天牛的体外[1，6]。松材线虫也可以通过水平传播的方式发生，即在天牛之间通过种内传播松材线虫。当不携带线虫的松墨天牛与携带线虫的配对时，经过几天的相伴后，发现两种天牛的身体上均有松材线虫。水平传播通常发生在天牛之间的身体接触，身体接触的时间与传播的松材线虫数量有极强的相关性[16]。与其他寄生线虫一样，松材线虫的水平传播被认为会产生更多的致死性分离种[16]。不同的松墨天牛个体间以及每株树木内，松材线虫的种群数量各不相同，木材的含水量、蓝斑真菌Grosmanniaclavig‐era的繁殖、松材线虫的致病性等都是决定松材线虫在树木内种群数量的重要因素[17]。松墨天牛携带松材线虫的数量是变化的，这取决于在松墨天牛羽化前，聚集在蛹室周围松材线虫的数量[4]。蛹室可以容纳近2万头松材线虫幼虫，研究发现刚羽化的天牛携带多达18 920头松材线虫。另一报道指出，每头松墨天牛平均携带约5 000头线虫，而且在一头松墨天牛上发现了28.9万头线虫，虽然松墨天牛携带超过1万头线虫时其存活率较低[4，17]。有研究表明，当大量的拟松材线虫被接种到云杉花墨天牛上时，其寿命并没有受到影响[11]。此外，最初有超过1 000头松材线虫幼虫的松墨天牛蛹室的传播率始终接近100%，而少于1 000头的蛹室的传播率在0～100%[17]。在松墨天牛羽化前，除了蛹室内和蛹室周围的松材线虫种群外，蛹室周围木材含水量与传播率之间没有相关性，对传播率来说也没有任何其他的相关性。尽管蓝变真菌在吸引松材线虫到松墨天牛成虫上有重大影响，但无法解释在研究中传播率发生的巨大变化，蓝变真菌是真菌的一种，能够产生吸引松材线虫的萜烯[17]。在树木不同部位进行松材线虫接种研究发现，松墨天牛的蛀屑也就是松墨天牛钻蛀树木产生的细木质颗粒中松材线虫的平均数量明显多于树木的韧皮部和木质部的数量[3]。这可能是由于蛀屑中存在真菌物质，因为完整的韧皮部和木质部很难被松材线虫幼虫消化，所以蛀屑为松材线虫取食提供了一个更可行的选择[3]。传播率还取决于天牛的虫龄和致病程度[11]。致死的和非致死的分离种均可侵入松墨天牛，但致死的分离种与非致死的分离种相比侵入率相同或更高，而且老龄的和幼龄的致死的分离种比非致死的繁殖能力更高[11]。致死的分离种表现出更强的攻击性，它们在树木中移动得更快，繁殖速度也更快。由于非致死的分离种没有高度致死树木的能力，所以非致死的分离种也依赖于致死的种类来存活[11]。致死性的松材线虫分离种的高传播率和攻击性可能是松材线虫病对日本造成灾难的主要因素。

3 松材线虫病的防控

3.1 抗病松树的研究

在日本，松材线虫病入侵后，偶尔会发现一些易受感染种类的松树仍存活着，并抽取了部分样本，尝试繁殖具有抗性的树木[18]。通过对抗性树木和感病树木的比较发现，在抗性树木组织中松材线虫的种群数量和迁移得到了抑制。虽然对易感树木有一些相同的影响，如缺水，也发生在有抗性的树木上，但它们不是致命的[18]。通常情况下，一旦输水通道被堵塞，树木的脱水过程就不会逆转，但在抗性树种中，这些发生变化的区域还不足以失去树木的水分。将致病性松材线虫接种到抗病和易感病松树后，显示抗病松树的存活率与易感病的相比有显著差异[18]。由于发现抗病树木中松材线虫的种群数量更低，据此推断在抗病树木中松材线虫的繁殖发生了改变，移动速度变慢[18]。令人遗憾的是，来自抗病树木的幼苗会发生变化，它们的抗病能力可能不如母树[19]。另一项研究表明，松树外生菌根菌的存在对松材线虫造成的危害也有影响，与以前文献的研究一致，受害严重林分的树木外生菌根菌数量较少，受害较轻林分的外生菌根菌数量较多[20]。虽然除了不同松材线虫病危害程度林分真菌的存在有差异，但未发现外生菌根菌与松树之间存在任何联系[20]。

自1978年以来，日本一直在进行研究和培育抗松材线虫病的黑松，以便恢复受到严重破坏的林地[19]。目前，已人工培育出抗病树木，但其抗病机制仍不确定，因此，长期的效果仍然未知[19]。在抗病的黑松中，松材线虫的数量已经减少，保持在较低水平，并在其增殖过程中有所减缓[19]。为了解释松树幼苗抗病性强的原因，采用了不同的研究方法，但未见明确的结果，仅提供了启发性的推论，最有可能的答案是阻止树木中松材线虫的增殖，而不仅仅是阻止它们的迁移[19]。研究表明，为了使树木能够抵御松材线虫病，必须阻止树木中松材线虫的迁移和种群数量的增加，而不是仅仅单独阻止松材线虫的迁移。虽然线虫的繁殖可能是受到了非致病分离株的限制，影响树木抗性的因素与限制松材线虫的传播有关。日本黑松松材线虫病是否存在控制因子甚至是生物学控制因子，目前尚无定论。

3.2 伊氏线虫菌的研究

近年来，又发现了另一种内寄生真菌伊氏线虫菌Esteyavermicola防治松材线虫的生物防治方法。1999年首次确认伊氏线虫菌为松材线虫的寄生真菌。另外的两个真菌属节丛孢属Arthrobotrys和轮枝孢属Verticillium也与松材线虫的防治有关[21]。在线虫体内繁殖和感染及杀死线虫前，伊氏线虫菌通过彼此接触来影响松材线虫。伊氏线虫菌的有效性已得到证明，当直接应用于松材线虫时，在1～2周内，松材线虫的死亡率很高[21]。无论松材线虫在枯死木中的定殖情况如何，接种到松材线虫受害木中的伊氏线虫菌都会降低松材线虫的繁殖量。当用伊氏线虫菌处理的树木接种松材线虫2天后，这些树木只能在很短的一段时间内维持存活，2个月内就会死亡，而用伊氏线虫菌处理1个月后接种的树木，树木的存活率更高[21]，从而延长了树木的生命，并在一定程度上达到了预防感染的目的[21]。在研究过程中，还发现伊氏线虫菌具有传染性。放置在距伊氏线虫菌处理的树木2 m远外的未处理树木，显示有伊氏线虫菌的存在，并感染了松材线虫[21]。伊氏线虫菌是否感染松材线虫似乎取决于它的浓度和时机。伊氏线虫菌需要时间来定殖和生长菌丝以及大量存在才最有效，其潜在防效非常突出，已经在美国申请了专利[21]。伊氏杀虫剂的室内试验已成功，但还没有在林间进行测试，它在自然环境中和长期内的有效性还有待确定，无论如何，它应该被视为主要的生物防治之一。

3.3 生物防治

在无纺布上培养白僵菌，7月左右将其绑在距地面3 m的立木上，或覆盖在疫木堆垛上2 m长的疫木木段上，幼虫致死率近100%。

3.4 引诱剂诱杀防治

在天牛成虫期利用寄主利它素引诱剂诱捕器，设置9个·hm-2诱捕器或35 m×35 m面积设置1个诱捕器，每3周更换一次引诱剂诱芯，诱杀天牛成虫的效果最好。

4 小 结

20世纪，松材线虫病已成为日本可怕的生态病害，但日本并不是唯一遭受松材线虫入侵的国家和地区。中国、韩国、葡萄牙和墨西哥在过去100年中都受到了松材线虫的侵害[7，11，13]。松树在全球经济中的作用是不可质疑的，松材线虫对松树的威胁已在全球范围内得到了认可[11-12，22]。由于全球对松材线虫病的担忧，已促使世界上一些国家禁止从国际上进口原木。欧洲经济共同体已禁止进口北美和亚洲的一些未加工的木材，中国也禁止从日本进口木材[12，15]。2006年在葡萄牙里斯本举行的一次会议上，各国就松材线虫病问题进行了合作，这些全球性问题包括经济影响、发生机制以及松材线虫病在世界其他地区如德国和澳大利亚的发生可能性[23]。虽然赤道以南缺乏大型针叶林[24]，但南半球对松材线虫病的关注也并非很少。

1905年首次出现以来，松材线虫病一直是东亚松林面临的最严重威胁[11]。在日本，黑松和赤松最易感染这种病害。松材线虫在6个可居住的大陆中的3个都表现出了适应性。松墨天牛在没有其他选择的情况下，可以雪松Cedrusdeodara为食，从而也显示出了其取食的多样性[24]。

虽然人们对松材线虫病有了基本的认识，但其发生过程是复杂的，松树、松墨天牛和松材线虫之间的关系还在研究中。松材线虫病依赖松墨天牛和松材线虫之间的义务性关系。致命的松材线虫被认为是日本最强大的生物之一，超过了与其最接近的竞争对手拟松材线虫和无毒的松材线虫。虽然已经对松材线虫的致病性进行了相关分析和假设，但是有关松材线虫对松树的影响过程的完整认识还不确定。一些化学和物理特性与松材线虫如何影响松树有关，但是一些理论已经被否定，而另一些则需要更多的证据测定松材线虫的致病性。虽然已经有了一些如何减轻这种病害的重大发现，但是在任何潜在的措施实施前还需要进一步研究。一些研究以抗病树木及其苗木为基础，但选择高度抗病的树木将导致自然选择适应性更强的松材线虫。针对松材线虫病的防治措施必须是有效的和迅速的，不能让其适应。未来治理松材线虫病最受欢迎的潜在措施是某种生物控制系统，主要是利用真菌、树木或无毒线虫等作为治理方案。

日本已经从一个对松材线虫一无所知的国家，发展到对治理方法的盲目尝试，到现在有了重大的发现，并在抗击松材线虫病的战斗中走在了最前线。人们投入了大量的时间和精力来更好地了解和应对看似不可避免的松材线虫病。气候研究显示，全球气温将在未来几十年内上升，如果不能强力应对，预计气候变化会导致松材线虫病向北扩散并进入到新的地区。如果不加以限制，松材线虫病可能会成为一种对新的寄主国有效的入侵性的病害，近年来传染性松材线虫病已引起了全球的关注和重视，其顽强的生命力引起了全球对根除这种具有传染性和致命性的生态病害的必要重视。松材线虫病的进化仍然是不可预测的，因此，为了进一步了解松材线虫病在日本乃至世界范围内的发展，需要在大范围和小范围内对松材线虫、松墨天牛、寄主树木在不同时期的关系作进一步的研究。

目前，日本对松材线虫病的防治主要采取突出重点、分类施策和综合治理的原则，如重点林区主要采用飞机喷雾防治天牛成虫，清除疫木并进行熏蒸或烧毁处理，以及在其周围2 km宽的范围内新造抗病树种或阔叶树；对名木古树主要采取树干注射防治措施；对于其他松林，主要是清除病死木并进行除害处理。