重金属对植物抗氧化酶影响研究进展

吴嘉煜， 米楠

(宁夏大学 农学院，宁夏 银川 750021)

随着国民经济的飞速发展，人类对大自然的开发、利用强度逐渐增加，加之工业、农业、矿业中有害物质的过度排放，我国土壤重金属污染日趋严重[1]。不同于其他有机物，重金属在土壤-植物系统中具有较强的毒性，且易积累不易清除，很难利用生物过程对其进行降解[2]。重金属通过各种途径进入土壤、植物生态系统，刺激植物产生较多的活性氧自由基，这些活性氧自由基引起细胞膜损伤和抗氧化酶失活，从而影响植物细胞的性能和生存能力[3-4]。有研究表明，重金属对植物的胁迫主要表现在植物体内抗氧化酶活性的变化[5]。适度的重金属胁迫能提高植物体内抗氧化酶活性，但超过浓度的临界点时抗氧化酶则失活，对植物生长产生不利影响，甚至会造成植物死亡。在植物体内，抗氧化酶是非常重要的保护机制。其中，过氧化氢酶(CAT)、过氧化物酶(POD)和超氧化物歧化酶(SOD)是植物抗氧化酶系统中重要的酶，在重金属胁迫下，在植物体内产生过量活性氧自由基，对减轻重金属对植物的毒害发挥了关键作用[6]。抗氧化酶活性与植物的抗逆性有显著正相关关系，已被广泛用于指示植物的抗性能力[7]。由于抗氧化酶对重金属胁迫的敏感性较强，可作为检测土壤中重金属污染程度的生物学指标[8]。

众多研究表明，有机物料可提高植物体内抗氧化酶活性，减轻重金属对植物的毒害，对植物生长发育起到积极作用[9-10]。有机物料中含有大量植物生长所需的营养元素，能满足植物的生长需要，施用有机物料是维持农田土壤生态系统平衡的重要方式。不同有机物料对植物的抗氧化酶活性影响不同。刘领等[11]研究表明，施用生物炭和鸡粪均显著提高了玉米的SOD、POD、CAT活性，缓解重金属铅对玉米生长的胁迫效应。周利强等[12]研究表明，在被重金属污染的土壤中，菜籽饼与化肥配施能增强水稻抗氧化胁迫的能力，促进水稻生长，降低水稻植株的重金属含量。有机物料与化学肥料配施在重金属污染农田土壤中均能提高植物体中的SOD活性，且随着有机物料施用量的增加，其活性逐渐增加[13]。科学施用有机物料能降低植株对重金属的吸收，从而降低重金属对植物细胞的伤害，促进植物体内抗氧化酶活性的提高，增强作物的抗逆性。本文综述了植物抗氧化酶活力对重金属的响应及可能的影响机制，以及有机肥对重金属胁迫下植物抗氧化酶活力的影响，为进一步了解重金属-植物-有机物料三者之间的关系提供理论依据。

1 重金属浓度对植物体内抗氧化酶活性的影响

植物中存在较为完善的抗氧化酶系统，重金属既能抑制也能促进植物体内抗氧化酶活性。重金属胁迫条件不同，植物体内SOD、POD和CAT活性变化具有差异[14]，浓度是影响抗氧化酶活性的关键因素之一。低浓度的重金属对植物体内抗氧化酶系统有一定的促进作用，随着胁迫程度的加重，抗氧化酶活性和功能被抑制，大量的活性氧自由基无法及时清除而积累在植物体内，对植物造成毒害，甚至导致植物死亡。

1.1 低浓度重金属对植物体内抗氧化酶系统活性的促进作用

植物受到重金属胁迫时，细胞内活性氧的产生—清除系统失去平衡，为了减少重金属对植物的伤害，植物体内的抗氧化酶被激活，清除活性氧自由基，缓解活性氧自由基对生物膜系统的伤害。随着抗氧化酶的增加，植物对重金属胁迫的抵抗力增强。尽管受重金属胁迫，植物仍能在一定程度上保持其正常生长状态或促进生长。对水培滨藜的研究表明，随着Cu浓度的增加，CAT、POD、SOD活性也不断增加，以抵抗活性氧自由基对植株造成的伤害[15]。贺靖舒等[16]研究发现，石竹幼苗在低浓度Cd胁迫下，SOD、POD、CAT活性均出现升高，表明低浓度Cd胁迫可提高石竹叶片中SOD、POD、CAT抗氧化酶的活性。抗氧化酶活性上升，增加了石竹对土壤Cd胁迫的适应性，保证石竹的正常生长。巴青松等[17]研究认为，轻度Cr胁迫能显著提高小麦幼苗根系SOD、POD和CAT活性，并通过抗氧化酶清除多余的活性氧自由基，降低膜脂氧化程度，维持体内活性氧代谢平衡，抵御逆境胁迫。刘朝荣等[18]研究发现，在低浓度Pb、Cd胁迫条件下，珙桐的抗氧化酶活性随着重金属浓度的增加而增强，有效减轻了重金属对植株的危害，促进了植株生长。朱红霞等[19]研究表明，在低浓度Cd胁迫处理下，SOD、POD和CAT活性都明显增加，表现为马齿苋体内抗氧化酶被激活，植物表现出一定的抗性；同时，低浓度Pb胁迫处理下，马齿苋体内的SOD活性显著提高，从而保证了马齿苋种子萌发和植株生长。

作为超氧自由基清除剂，SOD活性的高低与植物抗逆能力有关。在适度逆境诱导下，SOD活性增加以提高植物的抗逆性[20]。陈天等[21]研究表明，在一定范围内，As含量的增加刺激了香蒲叶片中SOD活性的上升，这可能是底泥As含量的增加对香蒲生境产生了胁迫，使胁迫程度加剧，香蒲也随之开启了应对伤害的应急防御机制。熊俊等[22]研究发现，在低浓度Pb胁迫下，香根草受到刺激后，其SOD活性增强。SOD活性的增加表明植株抗氧化保护作用增强，植株有较强的清除活性氧自由基的能力，这在一定程度上减轻了重金属对植株的伤害，并使植株能够保持正常的生长趋势。上述研究均表明，SOD在植物响应重金属毒害的防御反应过程中的作用至关重要，因此，通过一定手段提升植物SOD活性，从而增强植物对重金属环境的耐受力，可为重金属污染后土壤的生物修复提供新的思路与手段。胡文俐等[23]研究发现，山苍子体内抗氧化酶活性在低浓度Pb、Zn及Pb-Zn复合胁迫下，随浓度升高而迅速上升，以应对重金属胁迫下活性氧增加对植株造成的伤害，使植株维持正常生长状态。庄枫红等[24]研究显示，在低浓度Cu处理下，绿豆幼苗体内SOD、POD和CAT活性随着Cu浓度的增加而呈上升趋势，这与马晓华等[25]研究结果一致。研究结果表明，受到Cu胁迫时，绿豆幼苗体内3种抗氧化酶被激活并展开清除工作，清除细胞内的自由基，降低了植物在受到重金属Cu胁迫下的毒害，保护或促进植物生长。

1.2 高浓度重金属对植物体内抗氧化酶系统活性的抑制作用

重金属浓度超过临界浓度会引起植物体内重金属积累，导致活性氧自由基增加。氧自由基进入细胞膜后破坏细胞膜的整体性和结构性，对植物防御系统中酶的活性、功能均产生强烈的抑制作用。抗氧化酶被破坏时，其对氧自由基清除的功能减弱，导致氧自由基过量地存于植物体内，对植株生长和代谢产生不良影响，具体表现为植物呼吸和光合作用减弱，抑制植物生长发育，严重时会导致植物大量枯死。

崔宏莉等[26]在探讨污水灌溉与镉胁迫对菠菜抗氧化酶活性的影响中发现，随着重金属处理浓度的增加，SOD和POD活性都有先升高后降低的趋势，这可能是由于受到外来重金属胁迫，菠菜体内抗氧化酶被激活，并及时有效地清除了活性氧自由基，保护细胞免受重金属毒害，当胁迫程度超过菠菜正常抗逆能力时，细胞内多种功能酶和膜系统遭到破坏，植物无法正常生长。刘玥等[27]在研究不同浓度Pb、Cd及Pb-Cd复合胁迫对中华结缕草及皱叶酸模生理生化变化中发现，高浓度重金属胁迫使植物SOD、POD活性显著下降，大量氧自由基在植物体内积累，使植物机体受到严重损害，此时植物已无力抵抗高浓度重金属胁迫，表现为叶片枯黄、失活，进而可能导致植物衰竭、死亡。高浓度重金属胁迫导致植物抗氧化酶活性降低，其原因可能是活性氧自由基的增加超过了植物正常的歧化能力，多种细胞内抗氧化酶和细胞膜受到损害，导致植物细胞生理代谢紊乱，使抗氧化酶活性下降。AbdElgawad等[28]对马齿苋在Cu、Cd胁迫下根和芽的抗氧化系统研究中发现，随着重金属浓度增加，抗氧化酶活性下降，细胞结构被破坏，功能丧失，植物受到不可逆伤害加重。韩航等[29]研究发现，类芦受重金属Cd胁迫后，体内抗氧化酶系统受到抑制，POD、CAT和SOD活性随Cd含量的升高而呈明显下降趋势，导致类芦生理代谢紊乱，不能正常生长，这与赵杨迪等[30-31]的研究结论基本一致。金琎等[32]采用液体培养试验系统对Cd胁迫下番茄抗氧化酶系统进行研究发现，Cd胁迫浓度过大、持续时间过长，则会导致植物体内抗氧化酶活性下降，自由基大量积累，加重细胞膜的损伤，最终导致叶片失水萎蔫，甚至植株死亡。胡仲义等[33]也认为，Cd浓度达到一定阈值时，产生的活性氧已超过抗氧化酶系统的清除能力，使抗氧化酶系统被破坏，SOD和POD活性迅速降低，导致细胞代谢紊乱，最终导致植物中毒死亡。

2 抗氧化酶对重金属污染的清除机制

许多研究显示，当植物长时间处于逆境时，为适应生存而产生能够维持正常生命活动的抗氧化酶系统[34-35]。SOD、POD和CAT在植物体内协同作用形成植物抗氧化酶系统，能清除在逆境条件下积累的活性氧自由基，有效保护细胞和植物体，防御植物中毒，维持植物正常生命活动，同时减轻细胞膜膜脂过氧化的程度，减少重金属胁迫对植物造成的危害。铁柏青等[36]研究表明，土壤重金属复合污染条件下，植物中SOD、CAT、POD的变化趋势各不相同，但总体是相互协调共同抵抗外来重金属污染对植物造成的伤害。植物在正常生长状态下，体内的活性氧自由基的产生和清除处于平衡状态，当自由基含量较低时，细胞不会受到损害[37]；当活性氧含量超过植物自身的清除能力时，抗氧化酶系统遭到破坏，从而影响植物正常的生长代谢[38]。SOD是植物体内清除活性氧自由基的关键抗氧化酶之一，能催化植物中氧自由基发生歧化反应，产生H2O2和O2·-，CAT和POD将H2O2分解形成水[39-40]。

3 有机物料对重金属污染环境下植物抗氧化酶活性的影响

有机物料进入土壤后，不仅影响土壤理化及生物学性质，还通过改变土壤微环境来影响重金属在土壤中的存在形态，对缓解重金属胁迫、促进植物生长、增强植物抗逆性具有重要作用[41-43]。不同有机物料对土壤肥力影响程度不同，而土壤肥力的增加能够提高植物的抗氧化酶活性[44]。有机肥料中含有大量植物生长所需的营养元素，施用有机肥是维持农业生态系统平衡的重要途径之一[45]。有机肥可以提高土壤肥力，促进植物生长发育，增强植物体内的抗氧化酶活性，减轻重金属对植物的毒害[46]。孙静克等[47]研究表明，适宜的施肥方式和高剂量的有机追肥在保证作物具有充足肥力的同时，能显著提高单一污染时雪里蕻体内的CAT活性，保证植株旺盛生长。冯圣东等[48]研究发现，在Hg污染胁迫下，施用有机肥后葡萄叶片的SOD活性明显增加，在开花期和坐果期表现的最为明显。低剂量Hg胁迫下，施用有机肥后，坐果期葡萄叶片的POD活性比未施肥提高32%，说明增施有机肥能明显减缓Hg胁迫对葡萄叶片的伤害，增强对Hg的抵抗力，尤其在开花期的抗性表现较为突出。周爽等[31]试验结果表明，施用有机肥可使受Cd胁迫的2个品种马铃薯叶片的SOD、POD活性明显下降。抗氧化酶活性降低表明，有机肥的施入可减轻Cd胁迫下活性氧自由基的积累，缓解Cd对马铃薯的毒害。合理施用有机肥料对抗氧化酶活性产生激活作用，并能在一定程度上控制植物体内重金属含量，提高植物的抗逆性，促进其生长发育，从而达到增产的目的。刘利杉等[49]研究表明，水溶性有机肥料能提高水稻的抗逆性，减缓Cd胁迫的伤害，保证其正常生长发育，提高水稻产量。

近年来，随着土壤重金属污染的加剧，利用生物炭降低土壤重金属污染成为研究热点。生物炭可提高土壤肥力，改良土壤，降低污染土壤中重金属的有效态含量，缓解重金属对植物的为害[50]。研究发现，有机肥与生物炭复合施用能有效促进植物生长，可能是有机肥能够弥补生物炭本身的营养不足的缺陷，二者的结合能减少养分流失，增加土壤肥力，提高植物体内抗氧化酶的活性，提高肥料的有效利用率[51]。杨园等[52]研究发现，在一定Cd浓度范围内，添加生物炭及猪粪堆肥可有效缓解对黑麦草的毒害，二者通过提高抗氧化酶活性来平衡黑麦草体内产生的过量活性氧自由基。尤方芳等[53]研究表明，施用生物炭和有机肥对烟株生长和抗氧化酶活性有促进作用，烟叶的SOD、POD和CAT保护酶活性较未添加生物炭的处理有所增加。因此，在添加生物炭、有机肥和复合肥配施的情况下，能有效改善烟株的镉胁迫环境，促进烟株生长，这与悦飞雪等[54]研究结果相似。

蚯蚓肥是一种环境友好型生态有机肥[55-58]，将蚯蚓肥添加到土壤中，还可启动植物体内的防御酶系，诱导植物产生对重金属胁迫的系统抗性，控制病害的发生。张志刚等[59]研究表明，蚯蚓肥通过提高茄果类蔬菜叶片的CAT和POD等抗氧化酶活性，降低活性氧自由基对膜系统的攻击和破坏，从而缓解膜系统脂质过氧化程度。施用蚯蚓肥还可促进番茄植株体内POD活性的提高，且叶片中的POD活性与株高、茎粗和叶面积呈极显著正相关[60]。蚯蚓肥的施入减少了活性氧自由基的产生，使抗氧化系统达到新的平衡，降低了重金属对植物的毒害作用。

上述研究均表明，增施有机肥能提高抗氧化酶活性，激活抗氧化酶清除功能，同时为植物提供营养，促进植物生长，延缓生育后期的衰老速率，为植物提供良好的生长环境。因此，科学合理的施肥是植物正常生长的重要保障。

4 展望

目前，我国土壤重金属污染日趋严重。许多研究表明，低浓度的重金属对植物生长有一定的促进作用，但重金属含量过高则会对生态系统产生不良影响。虽然近年来有关植物抗氧化酶活性对缓解植物受重金属污染的研究取得了一些进展，但仍缺乏深入的研究，许多方面的工作亟需改进和发展：1)在实际生态环境中，进一步研究重金属种类和浓度对植物抗氧化酶活性的影响，寻找更敏感的监测指标；2)深入研究重金属-土壤-植物整个系统中植物抗氧化酶活性对重金属胁迫的响应机制，这对土壤生态系统修复具有重要意义；3)在施肥过程中，应结合实际情况采取合理的农业生产方式，如科学施肥、合理利用有机肥、适当调整种植结构等，缓解和消除重金属对土壤、植物造成的危害，以期在土壤-植物系统中充分发挥施肥措施在土壤重金属污染防治方面的优势。