啮齿动物对单性木兰和青冈栎种子搬运行为比较

唐创斌 ， 董佩佩， 黄秋婵，谭卫宁，周岐海，汪国海*

(1.广西民族师范学院 化学与生物工程学院, 广西 崇左 532200;2.珍稀濒危动植物生态和环境保护教育部重点实验室(广西师范大学), 广西 桂林 541006;

啮齿动物对植物种子的取食和搬运是自然界中许多植物实现种群扩散的重要机制之一[1-2]。借助啮齿动物的搬运行为，种子能到达适宜萌发的微生境，能有效避免亲代与后代间对有限环境资源的竞争，从而降低后代因密度制约造成的死亡率[3-4]。但啮齿动物对植物种子的取食和搬运是一个复杂的生态学过程，是种子特征[5-6]、食物资源可利用性[7]、种子化学组成[8]及微生境特征[9-10]等多种生物与非生物因素综合影响的结果。相关研究表明，在获得绝对营养条件下，啮齿动物更偏好搬运和贮藏大种子，而往往就地取食小种子，从而影响植物种群的空间分布格局和物种多样性的维持[5]。

单性木兰Kmeriaseptentrionalis隶属于木兰科Magnoliaceae单性木兰属Kmeria(Pierre)Dandy植物，是我国特有的珍稀濒危植物和国家Ι级重点保护野生植物[11]。成熟单性木兰种子带有鲜艳的红色假种皮(长10.72±0.24 mm; 宽6.58±0.08 mm; 质量0.24±0.01 g,n=30)，能吸引大量鸟类取食和传播[12]，同时部分成熟种子在风力作用下随机散落在母树树冠层内的不同微生境后被小泡巨鼠Leopoldamysedwardsi、褐家鼠Rattusnorvegicus和黄胸鼠R.flavipectus这3种啮齿动物大量取食[13]。青冈栎Cyclobalanopsisglauca隶属于壳斗科Fagaceae青冈属CyclobalanopsisOerst.植物，成熟青冈栎种子(长16.603±0.248 mm; 宽14.367±0.219 mm; 质量2.136±0.081 g,n=30)含有大量淀粉[14]，掉落到地面后也会被啮齿动物大量地搬运和贮藏，以应对食物资源短缺的寒冷冬季[15-16]。

单性木兰和青冈栎在木论国家级自然保护区的单性木兰保护区内属于同域分布物种，青冈栎镶嵌分布在以单性木兰为优势树种的常绿落叶阔叶混交林中，2种植物每年都结实大量种子。前期野外观察发现，2种植物的种子成熟后会随机掉落到树冠层内的不同微生境中，例如石面、石沟、石槽和土面等，且都会被啮齿动物取食和搬运。但啮齿动物对掉落在同一微生境、不同大小的2种植物种子的搬运行为是否存在差异还未清楚。本文以同域分布单性木兰和青冈栎为研究对象，通过分析啮齿动物对摆放在不同或相同微生境中单性木兰和青冈栎种子的搬运率差异，探讨喀斯特微生境和种子大小对啮齿动物搬运行为的影响，拟为后期喀斯特生境中动植物协同进化关系的研究提供基础数据。

1 研究区域及方法

1.1 研究区域概况

木论国家级自然保护区(107°54′01″～108°05′51″E, 25°07′01″～25°12′22″N)位于广西河池市环江县西北部，由国家级保护区(89.690 km2)和4个保护小区(18.607 km2)共同组成，总面积为108.297 km2。保护区属于典型的喀斯特地貌，地表景观主要以峰丛、谷地和洼地为主，海拔300～1 100 m。该区域属中亚热带季风气候区，年均温度15.0～18.7 ℃，极端最低温度-5 ℃，极端最高温度26.7 ℃；年均降雨量 820～1 530 mm，降雨主要集中在4—8月，占全年降雨量的73.7%；年无霜期 235～290 d，林间相对湿度为79%[17]。区内岩石裸露率高达80%～90%，大部分地区土层浅薄且呈斑块化镶嵌在各种岩石缝隙中，成片土壤仅分布于洼地或谷地中[11]。

1.2 研究方法

2019年9—10月，在单性木兰和青冈栎种子成熟期，根据其母树的分布状况，选择数量最多的4种微生境(石洞、石槽、石面和土面)作为种子摆放点。收集掉落到地面上未被动物啃食的完好种子各20粒，同时摆放在4种不同的微生境中(即每个微生境中共含40粒种子)。每天7：00—10：00，每种微生境同时设置8个种子摆放点(即每天32个微生境摆放点)，共计10 d，即320个微生境摆放点和12 800(40×4×8×10)粒种子。每个种子摆放点间至少间隔 5 m，以确保实验的独立性。

摆放后第2天7:00—10:00对2种种子的消失情况进行记录，并将剩余种子全部丢弃换上新种子。为避免空间伪重复，每天拆除并重建所有种子摆放点。种子处理全过程均佩戴一次性塑料手套，以降低人体气味对啮齿动物搬运行为的影响。根据前期野外观察，蚂蚁不会搬运单性木兰种子而往往就地取食种子表层的油质体，因此当培养皿中的种子发生以下任一情况时均将其定义为被啮齿动物搬运：(i)从培养皿中消失不见；(ii)仍在培养皿中，但已被完全咬碎[18]。以搬运种子占种子初始数量(20粒)的比例作为种子的搬运率，取各微生境种子的平均搬运率作为该微生境种子的搬运率，同时取所有微生境中同种植物种子的平均搬运率作为其种子搬运率。

喀斯特微生境的定义主要根据刘方等[19]方法，具体见表1。

表1 研究区域喀斯特微生境定义

采用Kolmogorov-Smirnov Test 对每组数据进行正态分布拟合检验[20]，发现所有数据都不符合正态分布(P<0.05)，因此采用非参数检验中的Kruskal-Wallis检验，分别对不同微生境的单性木兰和青冈栎种子搬运率的差异性进行分析。采用Mann-WhitneyU检验分析整体及相同生境中单性木兰和青冈栎种子间的搬运率差异性。而后，以微生境和种子大小为自变量，种子搬运率为因变量，采用广义线性模型(generalized linear models)分析微生境类型和种子大小对种子搬运率的影响；检验差异显著水平设定为P<0.05。所有数据分析均在SPSS 20.00上完成，采用R语言作图[21]。

2 结果分析与讨论

2.1 种子类型与搬运率的关系

摆放在不同微生境中的单性木兰种子和青冈栎种子被啮齿动物取食和搬运结果见图1。2种植物种子间的搬运率呈极显著差异(Z=-21.902,P<0.001)，啮齿动物更偏好搬运体积更小的单性木兰种子(93.56%±0.99% vs 7.41%±0.65%)(图1)，这种差异可能与种子的生物学特性及喀斯特生境特征有关。新鲜的单性木兰种子掉落到地面5～6 d(138.20±3.86 h,n=30)后，其红色假种皮会逐渐缩水变黑散发出浓郁的芳香气味[13,22]，这对啮齿动物具有强烈的吸引作用。虽然青冈栎种子中含有丰富的营养物质，常被啮齿动物搬运贮藏以应对食物短缺的寒冷冬季[16]，但由于喀斯特生境岩石裸露率高且青冈栎种子体积较大，同等条件下搬运其种子需要花费更多的时间和精力，会延长啮齿动物暴露在外界环境中的时间并加大其被大型食肉动物捕食的风险，从而降低其整体觅食效益。

图1 啮齿动物对单性木兰和青冈栎种子搬运率变化

此外，各摆放点都有大量单性木兰种子残留碎片而未见青冈栎种子碎片，说明啮齿动物直接就地取食单性木兰种子而搬运贮藏青冈栎种子。有研究也表明，啮齿动物更偏好搬运贮藏气味较弱的种子以降低种子在贮藏期间被种内和种间食物资源竞争者盗取的风险[23-24]；同时，在获得相同、绝对营养能量的条件下，为减少对贮藏种子的搜寻和管理成本，啮齿动物也偏好搬运和贮藏营养价值更高的大种子，而往往就地取食小种子以弥补觅食过程中的能量消耗[6,18]。啮齿动物对单性木兰种子的搬运率明显高于前期的研究结果[13](93.56%±0.99% vs 60.27%±2.87%)，说明即使有其他植物种子可供选择的情况下啮齿动物也会大量取食单性木兰种子，这可能是造成单性木兰种群濒危的主要原因。

2.2 微生境类型与搬运率的关系

啮齿动物对不同微生境单性木兰种子(χ2=11.367,df=3,P=0.01)和青冈栎种子(χ2=10.248,df=3,P=0.017)的搬运率都存在显著差异，同一微生境中2种植物种子间的搬运率都呈极显著差异(P<0.001)(图2)。广义线性模型分析结果表明，喀斯特微生境和种子大小会影响啮齿动物对单性木兰种子和青冈栎种子的搬运率(P<0.001)(表2)。Fleury等[25]认为这可能是由于啮齿动物对不同类型微生境的选择存在差异，从而影响其与不同微生境中的种子相遇率。

表2 基于广义线性模型微生境和种子大小对种子搬运率的影响分析

从整体上来看，石洞(53.41%±3.60%)、石槽(51.31%±3.66%)和石面(49.19%±3.59%)3种微生境中的种子搬运率明显高于土面(45.37%±3.59%)微生境(图2)。Christianini等[26]认为，这与石头微生境较为封闭，能为啮齿动物提供安全的避难所，能显著降低啮齿动物取食过程中的暴露时间和被捕食风险有关，使其增加在这些微生境中的种群密度和活动强度。尤其是光线黑暗、空间结构复杂且狭窄的石洞微生境更有利于啮齿动物隐藏，从而有效降低其被依赖视觉搜寻猎物的大型食肉动物捕食的风险。此外，也说明掉落到土面微生境中的种子被啮齿动物捕食的风险较小，加之土面微生境中含水量和矿物质营养丰富，更适宜种子萌发和幼苗生长[11]。

所有数据均为平均值±标准误(Mean±SE)，不同字母表示同一微生境中单性木兰种子和青冈栎种子间的搬运率呈显著性差异图2 不同微生境中2种类型种子的搬运率变化

3 结语

本研究结果表明，啮齿动物对单性木兰种子的搬运率明显高于青冈栎种子，同时摆放在石洞、石槽和石面微生境中的种子搬运率都高于土面微生境。啮齿动物对单性木兰种子和青冈栎种子的搬运行为是喀斯特微生境和种子大小共同作用的结果。虽然本研究发现啮齿动物对喀斯特生境中的植物种子具有搬运行为，但搬运后的种子命运如何还未可知。因此，进一步研究应对种子进行标记并追踪其命运，摸清啮齿动物在濒危植物种群更新中的具体作用，为喀斯特生境濒危植物的保护提供科学意见。