季节性因素对土壤微生物的影响研究进展

吕丽茹，扎西尼玛，陈识澳，陈 科，彭 涛，王永轶，李英杰，龚利娟

（四川轻化工大学生物工程学院/四川省酿酒专用粮工程技术研究中心，四川 宜宾 644000）

土壤微生物是全球生物多样性最丰富的类群之一，每克土壤大约包含上百种微生物，土壤微生物具有调控土壤有机质分解利用、碳动态和养分循环的能力，在整个生态系统中扮演着重要角色［1］。虽然空间格局对土壤微生物的影响占主导地位，但在研究特定生境中土壤微生物群落变化趋势或特定生态系统中微生物生命机制时，时间（季节、年份）是不可忽视的重要因素，土壤微生物作为连接地上和地下的重要媒介，在不同季节与环境相互作用［2］。土壤微生物群落的季节性变化体现在对温度、湿度和植被活动季节变化的响应上［3，4］。土壤微生物首先要面对温度、湿度等环境条件以及资源可用性的季节性变化，引起土壤微生物群落结构的季节性变动［5］，其次，不同季节植物凋落物和根系分泌物的变化导致土壤中参与养分循环的功能微生物类群结构和多样性差异，从而对土壤微生物群落产生影响。但也有研究表明，季节变化并不是影响土壤微生物群落的主要驱动因子［6］。可见，季节变化对土壤微生物群落的影响机制仍是一个有争议的话题。

土壤微生物季节性变化的主要影响因子是土壤温度、土壤湿度和植被凋落物（表1），各因子之间存在交互作用。本研究就季节性因子的变化对土壤微生物群落结构的影响进行了综述，以阐明季节变化对土壤微生物群落影响的研究进展，希望能充实影响土壤微生物群落结构的理论，促进土壤微生物时空理论的发展。

表1 季节性因素对土壤微生物群落的影响

1 土壤温度季节性变化对土壤微生物的影响

温度是影响土壤呼吸与微生物生长的主要因子之一［7］。土壤呼吸与土壤温度呈正比，呈现夏＞春＞秋＞冬的季节动态，在夏季达到峰值。土壤温度影响土壤呼吸速率的作用机制是通过调节土壤中的微生物及植物呼吸酶的活性来实现，在一定程度上土壤气温的上升能促进植物呼吸酶和土壤微生物的活性［8］。当土壤温度在一定范围内（0～35℃），微生物数量及多样性随着温度的上升而增加，但当土壤温度大于40℃时，微生物的活性受到明显抑制［9］。土壤微生物类群数量随季节变化差异显著，不同季节土壤微生物类群数量均是细菌最多，放线菌次之，真菌最少［10，11］。春夏季土壤微生物数量略高于秋冬季［12］，细菌数量在夏季最高，而真菌和放线菌数量在春季达到最大值［13］，在适宜的温度下，微生物种群的活性大大提高，有利于系统利用可能进入土壤的营养物质或有机物质，在低温季节，地表或地下土壤微生物吸收物质的能力通常会减弱［14］。

土壤温度是细菌群落季节变化的主要驱动力，土壤温度的季节性变化改变了微生物群落的组成。细菌、真菌和放线菌与土壤温度呈显著正相关［15］，土壤微生物丰度从春季到夏季逐渐增加，在夏季达到峰值，随后又逐渐回落［16］，细菌丰度在7月达到最大值，真菌多样性在9月达到最大值［17］。此外，季节性冻融作用将影响全球70%的陆地面积，是一个不容忽视的季节性气候现象。土壤微生物活性和群落组成对季节性冻融有较强的响应，气温的急剧下降会导致土壤中微生物群落的结构发生变化，从而导致细菌类群数量、丰富度和多样性下降，但真菌数量和真菌/细菌比值显著升高，冻融周期对微生物代谢群落有强烈的影响，夏季主要是细菌，冬季则是以真菌为主［18］。这是由于在较高温度下的优势种群能代谢较低温度下微生物群落成员不使用的底物［19］，冻结过程可能通过限制土壤水分和养分的可利用性直接或间接杀死微生物，降低微生物丰度［20，21］，真菌对低温的抗性更强，存活的物种其耐受性和适应性更强［20］。由于不同地区主要植被类型和气候水热条件存在差异，从而使影响微生物季节性变化的主要因素发生改变，在热带，降水和季风对微生物数量的影响最大，而在亚热带，气温则起着主导作用［22］。

2 土壤湿度季节性变化对土壤微生物的影响

土壤含水量是维持土壤微生物生命活动的主导因子之一［23］。土壤微生物基础呼吸与季节性降水量密切相关［24］，季节性降水导致土壤湿度呈明显的季节性变化，当土壤湿度低于其最大含水量限值时，土壤湿度的升高可增加土壤微生物量并提高土壤呼吸强度，而过量的水分条件会使湿地土壤通透性降低，阻碍土壤中气体的扩散流通，导致土壤微生物的丰富度和生物量降低［8］。干旱区土壤呼吸与湿度呈正相关，是由于干旱导致土壤湿度降低，此时土壤湿度将代替温度成为主要控制因素［25］，但对于热带雨林等湿热环境，土壤温度对于土壤呼吸率的影响高于土壤湿度，土壤湿度在一定程度上会降低土壤呼吸率对于土壤温度的响应，是由于土壤湿度的限制作用可能会导致土壤呼吸率的敏感性降低［26］。季节性降水变化可能会降低土壤微生物群落的多样性，并通过某些微生物种群的消失［23，27］，或将细菌或真菌的数量从一个种群转移到另一个种群［28，29］，使其向更具真菌化的系统发展。降雨的季节性和时间性变化，特别是在生物可能达到或接近其生理耐受极限的生态系统中，会对土壤微生物群落的多样性、丰度和响应性产生较大影响［30，31］，旱地真菌丰度在旱季前汛期特别低，雨季土壤湿润时真菌丰度显著增加，是旱地的4.7倍［32］，并且细菌受短期降雨变化的影响更大［33］。干旱是影响中国北方草地微生物群落结构与功能的重要因子［34］，与湿润条件相比，干旱条件下的细菌和真菌组合表现出更高的多样性［35］，干旱可以缓解细菌和真菌群落内的种内竞争，并促进土壤微生物在干旱环境中共生。中国南部草地土壤含水量对微生物群落无显著影响［34］，这可能是因为水的有效性并不是影响水生环境中细菌群落多样性的限制因素［36］，土壤微生物群落的主要控制因子因生态系统类型和气候类型而异［37］。

3 季节性植被凋落物对土壤微生物群落的影响

生态系统尺度上，土壤微生物群落组成和多样性受优势植被影响，主要是由于植物凋落物和根系分泌物的变化影响土壤微生物的生长和活动［38，39］。土壤微生物通过土壤中有机质的沉积与矿化作用，实现土壤有机质固定和植物对养分的吸收，在森林生态系统中凋落物与根系分泌物是土壤微生物的主要碳源。随着季节变化，植物向土壤中输入的凋落物和分泌物也存在季节性差异，凋落物分解过程中土壤养分供给量、植物养分需求量和植物生长对养分需求的调控，使植物、凋落物、土壤养分含量呈明显的时空变异性［40］，凋落物主要是通过其输入数量和分解引起土壤pH、养分含量及养分有效利用率发生改变，土壤养分是微生物生长和繁殖的物质基础，其组成和含量直接关系到土壤中功能性微生物类群结构和多样性［41］。

3.1 植被凋落物季节动态

森林凋落物的季节分布特征主要受优势树种的自身生长特性和当地气候条件的影响，凋落物的季节动态模式一般呈单峰型（部分阔叶林）、双峰型（多数森林，特别是常绿林）和不规则型［42］，各气候带的植被凋落物量差异较大，其中以亚热带最高，暖温带和温带居中［43］，除了自身生长规律所需的脱落外，影响植物凋落物量和分解的主要驱动因子是气温（降水较多的亚热带地区）和降水（干旱区）［44，45］。

总体而言，夏秋季微生物群落多样性和微生物类群数量均高于春冬季，这是由于夏秋季节适宜的温湿度及凋落物的大量输入为微生物的生长提供了足够的碳源，植物根系活力增强及新生植被的代谢为土壤微生物的繁殖提供了丰富的养分和能量物质，土壤中微生物数量的增多、生物活性的增强，促进了碳源的分解和利用，强化了土壤呼吸。相反，春冬季水热条件变差，植被生长速率放缓，凋落物减少且分解速度减慢，根系周转率和活性降低，对微生物的生长和土壤碳、氮、磷等元素转化产生了一定的制约作用，从而使微生物的数量和多样性减少。

3.2 土壤p H及微生物季节动态

植被凋落物分解会使土壤pH发生变化，并且pH会影响土壤养分的转化和有效利用率。植被凋落物分解会使土壤酸性增强，这与某些植被在生长旺盛季需要从土壤中吸收氮素满足自身生长需要而分泌酸性物质有强烈的关系［46，47］，土壤pH会随着N或P输入量增加呈降低趋势［48］，但将不同植被的凋落物添加到种植人参的土壤中后，其土壤pH均显著升高［49］，可能是因为人参的连作会使土壤酸化严重，养分含量匮乏，所以植被凋落物的输入会使土壤养分含量和pH升高，从而为人参的健康生长提供更加适宜的土壤环境。关于pH的季节动态变化目前仍无明确的定论，造成这种差异的原因可能与土壤自身生境或不同类型植被生长机制的自我调节及养分吸收程度不同有关，土壤pH与土壤水分、土壤碳含量和C/N等土壤性质具有一定的相关性。

细菌多样性和相对丰度在中性土壤中最高，而在酸性土壤中较低，pH 6.8的土壤细菌丰富度比pH 5.1高60%［50］，在一定条件下，土壤pH与细菌、放线菌的相对丰度和多样性之间存在强正相关，酸性细菌相对丰度与土壤pH呈负相关［51］，真菌多样性与pH的相关性较弱，真菌丰度则不受影响。pH对细菌的影响要强于真菌，这可能是由于细菌最适生长的pH范围较窄，而真菌通常表现出在较宽的pH范围（5～9）内就能获得最适生长［52］。但也有研究表明，微生物数量、丰富度和多样性指数与土壤pH呈负相关［53，54］，或相关性较低［15］，这可能与部分研究区土壤呈弱碱性，pH随季节变化波动幅度较小有关。由于部分土壤pH较高，使细胞内生物大分子的电荷发生改变，细胞活性受到抑制，土壤pH降低了生物体所处生活环境中营养物质的利用率，增加了有害物质的毒性［53，54］。土壤pH与微生物群落结构之间存在较强的相关性，可能是土壤pH综合了许多其他土壤和变量的结果。此外，土壤pH也可以被认为是影响土壤多样性的独立驱动因素，因为大多数微生物细胞的pH介于中性左右，细胞外环境中pH的任何显著变化都会影响单细胞生物。

3.3 土壤养分及微生物季节动态

凋落物是森林土壤有机质和养分的主要供给方式，在大多数生态系统中，土壤供给植物所需的90%以上的氮磷和60%以上的其他矿质元素均来源于凋落物的分解［55］。不同植被类型凋落物的种类和数量的差异直接影响土壤养分含量，草本和灌木落叶的分解作用对土壤养分含量的影响强于针叶林［46］。凋落物的分解会增加土壤有机碳、全氮和磷的含量［49］，凋落物分解过程中磷元素的释放速率明显高于碳元素，氮元素呈富集趋势［56］，土壤微生物生长过程所需的碳源和氮源主要来自于有机碳和全氮，土壤微生物群落受速效磷、碳、氮季节性含量的影响，其含量高低直接驱动土壤微生物的时间分布格局［57］。季节变化趋势表明，土壤碳、氮含量随季节变化呈先升高后降低的趋势，秋季达到最高，春季最低［58］。但在草地生态系统中，氮、磷含量随着牧草生长周期的推进而逐渐降低，这是因为植物需要吸收土壤中的氮、磷来满足自身的生长需要，草地进入枯黄期，在缺乏外界氮、磷输入的情况下，土壤氮、磷含量将呈下降趋势［59，60］。土壤氮、磷输入会影响细菌群落，氮含量增加对细菌群落的影响主要通过改变pH来实现，磷元素则主要通过提高磷的有效性来影响细菌群落。细菌群落对氮输入比对磷输入更敏感，细菌群落多样性和丰度与氮输入呈负相关，细菌丰度与磷输入呈负相关，但磷输入增加了微生物量［48］。土壤细菌群落与凋落物碳、磷释放呈极显著正相关，真菌群落与碳释放速率呈显著正相关［56］。土壤微生物群落结构也受凋落物初始C/N的调控，土壤微生物群落中细菌相对丰度与C/N呈显著负相关，真菌群落、真菌/细菌群落与凋落物初始C/N呈正相关［61］。

4 展望

季节变化对土壤微生物的群落结构和多样性产生影响的程度说法不一，以往的研究侧重于采样期间的小气候条件和资源可用性对土壤微生物的影响，而忽略了其时空变化的重要性。由于季节性的变化引起不同生态环境因素的交互作用，导致不同季节土壤微生物的主导影响因子存在差异，如土壤pH被认为是土壤细菌群落组成和多样性的关键性因子，但其如何随季节变化影响土壤微生物的机制尚未得到系统研究，并且各个影响因子对微生物群落多样性和组成的相对重要性有待进一步明确，通过研究季节和年份对土壤微生物群落的影响，也可以更好地预测土壤微生物对气候变化的响应。