换飞羽对丹顶鹤摄入能量需求的影响

杨志宏，刘志超，高忠燕，张显光

换飞羽对丹顶鹤摄入能量需求的影响

杨志宏1，刘志超1，高忠燕2，张显光2

（1.齐齐哈尔大学 生命科学与农林学院，黑龙江 齐齐哈尔 161006；2.黑龙江扎龙国家级自然保护区，黑龙江 齐齐哈尔 161003）

为验证丹顶鹤（）换飞羽对其摄入能量需求的影响，以夏季20只供给新鲜鲫鱼（）和干玉米粒（）的成年丹顶鹤为研究对象，按是否换飞羽（包括初级、次级和三级飞羽），对换飞羽（实验）与未换飞羽（对照）2组丹顶鹤的摄食量和摄入能量进行组间比较。结果发现，飞羽脱落至修复期，实验组比对照组丹顶鹤摄食玉米质量和能量显著减少（﹤0.05），摄食鲫鱼质量和能量显著增加（﹤0.05），摄入总能量组间差异不显著（﹥0.05）；快速生长和飞羽丰满各时期，实验组与对照组丹顶鹤摄食量与摄入能量组间差异均不显著（﹥0.05）。结论，换飞羽不会对丹顶鹤摄入能量需求及适合度产生显著影响。

丹顶鹤；飞羽；摄入能量；扎龙国家级自然保护区

换羽是鸟类固有的生理特征，也是鸟类为保证生存所特有的重要过程[1]。摄入能量需求是动物生存的基本特征，也是动物个体持续生存和成功繁殖的基础。通过鸟类换羽特征和换羽期摄入能量需求的比较研究，对于进一步了解鸟类的分类、系统发育、进化历史、对环境的适应性、行为对策、迁徙鸟类的迁徙与停歇、生存与繁殖对策等方面都有重要意义。

鸟类换羽的部位、起始和持续时间的种间差异较大[2]。鸟类换羽受到鸟类生理生态学家们的广泛关注，其中，鸟类迁徙途中或繁殖期间换羽报道较多，这些研究主要着眼于鸟类体内能量储备物质变化和能耗情况[3, 4]。换羽对鸟类能量收支水平产生影响的相关报道较少[5]。

丹顶鹤（）为鹤形目（Gruiformes）鹤科（Gruidae）的大型涉禽，杂食性珍稀濒危鸟类，IUCN(2012)和《中国生物多样性红色名录-脊椎动物卷》将其列为濒危（Endangered, E）物种[6]。丹顶鹤换飞羽期间，其飞行能力丧失与湿地顶端物种的优势减弱，换飞羽对其摄入能量需求有何影响，还未知。本文以夏季相同时-空及相同食物可获得性条件下，通过比较20只成体(>5a)非繁殖丹顶鹤中换飞羽与未换飞羽组丹顶鹤的摄食量和摄入能量，验证换飞羽丹顶鹤的摄入能量需求是否存在显著差异，及探讨换飞羽对其适合度的影响。

1 材料处理与研究方法

1.1 实验动物处理和生物学特征观察

扎龙国家级自然保护区（46°52′～47°32′N, 123°47′～123°37′E）是我国最大的丹顶鹤种源保护基地之一。本文以夏季扎龙保护区内20只单笼舍饲喂新鲜鲫鱼（）（白天足量）和干玉米粒（）（全天足量）的成体丹顶鹤为研究对象，一一对应笼舍进行编号标记，从繁殖丹顶鹤孵化后期开始，每日测量和记录每只丹顶鹤的摄食量（预实验），直至有第一只飞羽开始脱落当日实验正式开始，之后，在预实验编号标记方式不变的同时，增加标记组内每一个体是否换飞羽和换飞羽天数，即实验从第一只丹顶鹤飞羽开始脱落开始直至最后换飞羽个体飞羽生长接近原飞羽长度时结束，最后，将对实验期间换飞羽与未换飞羽丹顶鹤的摄食量数据再进行整合处理。丹顶鹤换飞羽起始时间存在个体差异，实际实验耗时共计50d。

飞羽脱落和再生过程生物学特征变化观察。观察由保护区有着多年养护经验的工作人员协助完成。考虑到多次观察与测量存在误伤丹顶鹤翅膀可能性，及人为干扰可能会对其摄入能量需求产生影响，所以仅对最早换飞羽的3只丹顶鹤飞羽（包括初级、次级和三级飞羽）生物学特征变化进行观察（实验期间气候因素日间差异的影响忽略不计）。观察发现，丹顶鹤换飞羽的特征变化特点及持续时间可分为飞羽脱落与修复、飞羽快速生长和飞羽丰满3个时期。各时期飞羽特征变化如下：飞羽脱落与修复Ⅰ期（1～7d），即从旧飞羽脱落至新生飞羽的羽管显现，大约需要7d。飞羽脱落，初级飞羽和次级飞羽最先脱落，初级飞羽1～3d和次级飞羽仅需1d左右全部脱落，三级飞羽脱落在次级飞羽脱落后大约需要1～2d。从飞羽开始脱落至7d时，已可见新生羽管显露；快速生长Ⅱ期（8～28d），是指从新生飞羽的羽管显露开始至接近原脱落飞羽长度的时间，大约需要21d。新生羽管外侧顶端为白色，羽管长至约2～3cm后羽管外侧顶端长出束状羽（类似毛笔），羽管与旋转包裹的束状羽同步生长，束状羽长至羽管外约3cm后长长同时展开变成羽状；飞羽丰满Ⅲ期（29～42d），指从快速生长期结束，至新生飞羽生长至接近原飞羽宽度的时间。

1.2 研究方法

1.2.1 摄食量与摄入能量

摄食量和摄入能量测量操作具体如下：用电子称称量食物质量。每日上午07:30～08:00期间，将经过称量的鲫鱼按编号倒入加好水的塑料桶中，依次挂于对应编号的笼舍内；下午16:30开始依次收集和称量剩余鲫鱼与其残存组织质量，供给和剩余鲫鱼质量之差记为当日该只丹顶鹤摄食鲫鱼量。之后，倒水、除冰（桶壁）、刷桶、消毒和洗净备用。每日08:00～08:30期间称量各笼舍内玉米桶（玉米粒+朔料桶）重一次，次日与前日质量之差记为前日干玉米粒的摄食量。分别取适量的鲫鱼和干玉米粒样品，称重和标记后，带回实验室，置于电热鼓风干燥箱内烘干至恒重，再次称重，之后使用粉碎机对样品分别进行粉碎和研磨处理，最后分别取上述样品1g进行食物热值测定。用氧弾热量计（GR-3500型，广东）测定食物热值。摄食量和摄入能的计算公式如下：

干物质（kg）=物质总重量（kg）－物质中水质量（kg）

摄食量（kg/d）=投食量（kg/d）－剩余食物量（kg/d）

摄入能量（kJ/d）=摄入干食物质量（kg/d）×干食物热值（kJ/kg）

摄入总能量（kJ/d）=摄入鲫鱼能量（kJ/d）+摄入玉米粒能量（kJ/kg）

1.2.2 数据分组与整合处理

数据分组与整合处理。实验期间，20只实验个体中有8只换飞羽，以换飞羽为实验组（=8）和未换飞羽为对照组（=12）将数据分组。丹顶鹤换飞羽的起始时间不同。实验组数据整合处理方法：按换羽生物学特征观察结果进行分期处理，即8只个体原始数据（摄食量与摄入能量）中，每一个体分别取其各自1～7d的参数进行均值处理后记为该个体Ⅰ期参数、取其8～28d均值记为Ⅱ期参数和29～42d均值记为Ⅲ期参数，以此实验组均值参数进行组间比较；对照组数据整合处理方法：从实验开始至结束，共计50d，将每日12只未换飞羽个体原始数据各参数进行均值处理，获得与实验日期相对应的50个均值参数，然后，对应每一换飞羽个体，按照其换飞羽起始时间和日期，在对应日期的50个均值参数中分别取其1～7d, 8～28d和29～42d的参数进行均值处理，获得与实验组每一个体相对应的对照组Ⅰ,Ⅱ和Ⅲ期参数值，以此对照组参数值进行组间比较。

1.3 数据分析

数据分析在SPSS 16.0中进行，采用-test的统计学方法（Paired-samples-test）分析换飞羽与未换飞羽丹顶鹤摄食量与摄入能量组间差异性，数据以平均值±标准误（Mean±）表示，﹤0.05为差异显著。

2 结果

Ⅰ期，飞羽脱落与修复（1～7d）。数据显示，实验组丹顶鹤摄食玉米质量和能量比对照组显著减少26.30％和26.32％（﹤0.05），摄食鲫鱼质量和能量比对照组显著增加33.33％和33.36％（﹤0.05），但摄入总能量组间差异不显著（﹥0.05）（摄食玉米质量=-6.663, d=14,=0.046；摄食鲫鱼质量=7.736, d=14,=0.044；摄入玉米能量=-6.656, d=14,=0.46；摄入鲫鱼能量=7.738, d=14,=0.044；摄入总能量=-0.931, d=14,=0.364；见图1和图2）。

图1 丹顶鹤摄食量的组间比较

注：a, b字母代表组间从小到大和差异显著，下同

图2 丹顶鹤摄入能量的组间比较

Ⅱ期，快速生长期（8～28d）。结果发现，实验组与对照组丹顶鹤摄食量和摄入能量均无组间显著差异（﹥0.05）（摄食玉米质量=0.420, d=14,=0.828；摄食鲫鱼质量=-1.368, d=14,=0.146；摄入玉米能量=0.435, d=14,=0.812；摄入鲫鱼能量=-1.342, d=14,=0.144；摄入总能量=0.998, d=14,=0.382；见图3和图4）。

图3 丹顶鹤摄食量的组间比较

图4 丹顶鹤摄入能量的组间比较

Ⅲ期，飞羽丰满期（29～42d）。结果发现，实验组与对照组丹顶鹤摄食量和摄入能量均无组间显著差异（﹥0.05）（摄食玉米质量=-0.338, d=14,=0.654；摄食鲫鱼质量=-0.338, d=14,=0.654；摄入玉米能量=-0.336, d=14,=0.648；摄入鲫鱼能量=-0.336, d=14,=0.648；摄入总能量=-0.336, d=14,=0.648；见图5, 6）。

图5 丹顶鹤摄食量的组间比较

图6 丹顶鹤摄入能量的组间比较

3 讨论

3.1 换羽丹顶鹤的摄入能量需求

鸟类换羽部位、起始和持续时间的种间差异与鸟类进化有关[1]。相关研究中，有鸟类换羽期与其迁徙或繁殖期重叠或部分重叠、不重叠、机械性磨损、外力拔除及寄生虫等原因导致的补偿性换羽，同种鸟类春秋两季换羽，以及鸟类换飞羽对其能量收支水平产生影响的报道[1,4,7,8]。观察发现，丹顶鹤换体表覆羽或飞羽（初级、次级、三级飞羽和尾羽）发生在夏季，时间与繁殖丹顶鹤孵化末期或育雏前期重叠；每年换羽期间，除当年新生幼鸟和1龄亚成体外，其余个体体表覆羽会部分脱落及近半数个体换飞羽。

许多研究认为鸟类的换羽、迁徙和繁殖都是其生活史中最耗费能量的过程[3, 4]。迁徙途中换羽鸟类的能量积累速度常显著下降[3]。通过分析换羽鸟类体重与其体内蛋白质、糖类和脂类等物质含量变化，及其维持体温能耗增加等[3,9]，换羽鸟类能量积累速度降低和中途停留时间延长被认为是换羽消耗了大量能量[10]。但受限于自然生境中鸟类食物可获得性无法考量以及生存状态受许多未知因素影响，这些结论还缺少鸟类摄食量与摄入能量需求等的直接证据。结果发现，丹顶鹤换飞羽期间体表覆羽也会有部分脱落，摄入能量需求无显著变化。炎热夏季，换羽丹顶鹤在适应气温升高维持体温能耗减少季节性变化同时，还要应对换羽前期羽毛脱落引起的维持体温能耗增加的生理性变化，交互作用削弱了维持体温能耗对其能量收支收益的影响。结合丹顶鹤换羽起始和持续时间、气候特点、湿地顶级物种生物学特征优势等，从生理学角度考虑，本文认为换羽对其能量收支及收益的影响应该较小。

对于繁殖与换羽启动时间，食物可获得性被认为是关键因素之一。春季黄腹山鹪莺（）和纯色山鹪莺（）通过增加摄入食物来抵消换羽期与繁殖期重叠导致的能量消耗，这与栖息地丰富的食物资源以及它们对环境的适应性有关[1]。丹顶鹤为杂食性和偏好肉食鸟类。实验期间，自然生境中丹顶鹤可觅食食物种类和数量极为丰富，实验丹顶鹤每日有足够的食物（鲫鱼白天足量和干玉米粒全天足量）可以取食，本文认为可以忽略二者之间食物可获得性差异对其摄入能量需求影响。结果显示，换羽丹顶鹤的摄食量和摄入能量均无显著变化，这与春季换羽期与繁殖期重叠时黄腹山鹪莺（）和纯色山鹪莺等鸟类（）通过提高能量收支水平的生活史策略不同。从物种进化和食物可获得性角度分析，本文认为丹顶鹤换羽不会对其能量收支及收益产生显著影响。

3.2 换飞羽对丹顶鹤适合度的影响

鸟类繁殖后启动换羽在西古北区莺类中被认为是较原始状态[11]。鸟类迁徙途中换羽、或换羽期间加快换羽速度以缩短换羽时间、或换羽与繁殖期重叠，被认为是鸟类通过调控换羽与迁徙或繁殖所需能量平衡的3种换羽策略[4]，也是其繁殖成功率最大化和个体持续生存最大化之间最优权衡的结果[12]。生态学角度，丹顶鹤是K选择物种，即低繁殖率和高繁殖成功率。繁殖丹顶鹤换羽发生在夏季(生存压力最小)孵化末期或育幼前期，这种换羽策略有利于繁殖成功率。观察发现，丹顶鹤换飞羽期间，飞行能力丧失和争斗优势减弱，换飞羽与未换飞羽个体行为学差异明显，这是否意味着换飞羽会对其适合度产生较大影响。

换飞羽不会对其生存产生较大影响。因为从能量收支角度，夏季丹顶鹤摄入能量需求全年最低，结果显示换飞羽与未换飞羽丹顶鹤摄入能量均无组间显著差异；丹顶鹤是湿地顶级物种，具喙、颈、腿三长特点，换飞羽对其觅食、取食和处理食物能力无影响；自然生境中，夏季，行走或奔跑即可（除非有飞行必要），这也是夏季自然生境中很少见到丹顶鹤飞行的原因。丹顶鹤换飞羽也不会对其繁殖产生较大影响。原因是从食物可获得性角度来看，自然生境之中有着极为丰富的食物资源可供取食；至今，尚未发现双亲鸟同一年换飞羽；孵化后期换飞羽并不会对其孵化效果产生影响。幼鸟出壳后双亲鸟将带领其幼鸟离巢、开始野外游走和觅食，直至幼鸟习飞时段，亲鸟停止飞行，所以也不会对其育幼效果产生较大影响。总之，丹顶鹤换飞羽也应该不会对其适合度(生存与繁殖)产生较大影响。

4 结论

本文认为换飞羽不会对丹顶鹤的摄入能量需求及适合度产生显著影响。

致谢：感谢扎龙保护区管理局对本研究的大力支持。

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Energy intake of red-crowned crane() during primaries shedding and regeneration

YANG Zhi-hong1，LIU Zhi-chao1，GAO Zhong-yan2，ZHANG Xian-guang2

(1.College of Life Science, Agriculture and Forestry, Qiqihar University, Heilongjiang Qiqihar 161006, China;2.Zhalong National Nature Reserve, Heilongjiang Qiqihar 161003, China)

In order to test the effect of molt (include primaries, secondaries and tertials) on food or energy intake of red-crowned cranes(), 20 adult red-crowned cranes supplied with sufficient fresh crucian carp () and dry corn () in summer were selected as subjects, and the food and energy intake of 2 groups between experimental group(molt) and control group(without molt) were compared during some cranes molting. The results showed that there was no significant difference on energy intake between the two groups in the periods from primaries shedding to repair, rapid growth and fullness(>0.05). In conclusion, molting had no significant effect on their energy intake.

；primaries；energy intake；Zhalong National Nature Reserve

2021-11-16

黑龙江省省属本科高校基本科研业务费面上项目（135409324）

杨志宏（1974-），男，辽宁本溪人，博士，副教授，主要从事鸟类保护生物学研究，13604525789，yzh0452@163.com。

Q958

A

1007-984X(2022)05-0084-05